2. Sistema APG IV
A revolução molecular: o estudo fundacional de 1993
Num artigo seminal datado de 1993, Mark Chase e coautores analisaram as relações filogenéticas de 499 espécies de plantas com semente a partir da sequenciação do rbcL, um gene cloroplástico que codifica a maior subunidade da ribulose-1,5-bisfosfato carboxilase/oxigenase (RuBisCO), uma enzima essencial no processo da fotossíntese (Chase et al., 1993). A monofilia de alguns grupos clássicos, como as monocotiledóneas, foi demonstrada; porém, os resultados obtidos com as dicotiledóneas foram surpreendentes. Confirmou-se, em definitivo, que as dicotiledóneas não eram monofiléticas – resultados posteriores vieram evidenciar que várias famílias, entre as quais a família dos nenúfares (Nymphaeaceae), dos loureiros (Lauraceae) e das magnólias (Magnoliaceae), eram evolutivamente anteriores à divergência das monocotiledóneas (recentemente surgiu a hipótese das magoliídeas, assim se chama o clado dos loureiros e das magnólias, ser irmão das monocotiledóneas; Lin et al., 2025).
Na árvore filogenética proposta por Chase et al. (1993) é já clara a divisão das eudicotiledóneas em dois grandes grupos: os clados das rosídeas e das asterídeas. A nível familiar, por exemplo, os plátanos (Platanaceae), os lótus (Nelumbo, Nelumbonaceae) e as próteas e banksias (Proteaceae) foram agrupados no mesmo clado (Proteales), embora a morfologia não o desse a entender. A surpresa foi tanta que os autores sentiram-se obrigados a repetir a sequenciação do rbcL para confirmar os resultados da análise filogenética. Este artigo mostrou, ainda, e em definitivo, a necessidade de reorganizar e fragmentar as liliáceas, que na circunscrição da altura compunham uma vasta família de monocotiledóneas.
O estudo de Chase et al. (1993) baseava-se num único gene e num universo limitado de amostragem. O número de investigadores, instituições e países envolvidos no estudo das relações filogenéticas das plantas entretanto alargou-se. Novos equipamentos e técnicas de biologia molecular, a sequenciação de mais genes, os progressos da teoria da cladística, novos algoritmos, o crescimento exponencial da velocidade e da capacidade de processamento computacional, e a adoção do princípio da monofilia desembocaram na criação de um sistema de classificação das plantas com flor de base molecular: o Angiosperm Phylogeny Group, vulgo APG. O APG foi o primeiro sistema a reorganizar a classificação de um grande grupo de seres vivos, neste caso das plantas com flor, baseado em sequências de ADN.
O nascimento e a adoção do sistema APG
Desde a publicação da sua primeira versão, o APG tem vindo a ser eleito por um número crescente de autores, publicações e instituições. São exemplo duas importantes obras de taxonomia de angiospérmicas, o Seed Plants of Southern Africa: Families and Genera (Leistner, 2005) e o Mabberley’s Plant-book (Mabberley, 2017), bem como as publicações da Royal Horticultural Society e a base de dados internacional de sequências de nucleótidos, o GenBank (NCBI Taxonomy). O sistema APG converteu-se no padrão da moderna taxonomia de plantas com flor, sendo, por isso, a generalização do seu ensino a nível universitário e não universitário urgente em Portugal. A circunscrição das famílias e dos grupos (taxa e clados) de angiospérmicas adotada nesta coleção de livros segue o sistema APG, concretamente a sua última versão: o APG IV (APG, 2016).
O APG é um sistema cladístico de classificação de base molecular; portanto, é construído sobre um conjunto de hipóteses de relações evolutivas expressas em árvores filogenéticas, produzidas por estudos de filogenia molecular. A árvore filogenética das angiospérmicas exposta na Figura 19 é um refinamento da filogenia publicada no APG IV, da autoria de Soltis et al. (2018), que, por sua vez, deriva de uma outra, de 2011 (Soltis et al., 2011).
A primeira versão do APG, o APG I, foi publicada em 1998. O impacto mediático foi enorme: o The Independent, um jornal inglês global, dedicou ao APG meia página e um editorial, com a alusão de que Lineu se estaria a remexer na tumba. Em Portugal, o APG foi noticiado nas páginas de ciência do jornal Público. O APG I inovou, sobretudo, na organização das famílias de plantas em ordens, porque a disponibilidade de informação molecular era ainda escassa (Christenhusz et al., 2015). Esta contribuição foi de capital importância porque a circunscrição dos grupos suprafamiliares das plantas permanecia irresolvida desde o Species Plantarum (Lineu, 1753). No entanto, a circunscrição das famílias no APG I seguia ainda os sistemas de Cronquist (1981), Thorne (1992) ou Takhtajan (1980). As famílias foram trabalhadas nas edições posteriores do sistema, do APG II ao APG IV.
Alterações taxonómicas com o APG IV
O número de famílias aceites pelo APG IV teve em consideração estudos de psicologia cognitiva (convém não ultrapassar as 500 famílias para não sobrecarregar a memória) e o facto de os cursos de botânica normalmente não abordarem mais de 100 famílias (Christenhusz et al., 2015). As 416 famílias do APG IV, enquadradas por 64 ordens, são o ponto de equilíbrio encontrado pelos seus autores de modo a evitar um splitting excessivo, mantendo níveis adequados de diagnosticabilidade (APG, 2016; Figura 19).
Os estudos de filogenia molecular comprovaram, ou introduziram, pequenas alterações na circunscrição tradicional (nascida da intuição de grandes botânicos) de várias famílias de plantas com flor. São exemplos as asteráceas, as leguminosas, as gramíneas, as ciperáceas, as arecáceas ou as orquidáceas. Estas famílias foram mantidas praticamente incólumes nas várias versões do APG. Muitas famílias de plantas, porém, algumas com eminente surpresa, foram sujeitas a profundas alterações; novas famílias foram propostas e outras foram absorvidas por outras. Vejamos alguns exemplos.
As portulacáceas estão reduzidas a um único género (Portulaca) no APG IV, com cerca de 115 espécies. As antigas gutíferas (Clusiaceae) foram subdivididas em três famílias: Calophyllaceae, Clusiaceae s.str. e Hypericaceae, esta última reunindo os conhecidos hipericões (Hypericum). As primuláceas, uma família de asterídeas que inclui, entre outras espécies, as prímulas (Primula) e os morriões (Anagallis), eram conhecidas pela sua natureza herbácea. O APG IV recuperou taxonomias antigas e integrou nas Primulaceae as famílias lenhosas Maesaceae, Theophrastaceae e Myrsinaceae (Figura 20). A ordem dos Saxifragales reúne hoje um conjunto morfologicamente heterogéneo de famílias que nenhum taxonomista clássico foi capaz de antever. De facto, só pelo registo molecular se atinge a ascendência comum de crassuláceas, uma família de plantas gordas, das rosas-de-lobo (Paeoniaceae), dos Myriophyllum aquáticos (Haloragaceae) e das grandes árvores das famílias Altingiaceae e Hamamelidaceae. Um clado pequeno como os Saxifragales mostra como a diversificação da fisionomia e das estruturas reprodutivas das angiospérmicas pode mascarar as relações de parentesco, e que a filogenia molecular é instrumental para as recuperar.
O sistema APG alterou também radicalmente a taxonomia das Liliaceae, num sentido estrito, atual, a família da açucena (Lilium candidum), fritilárias (Fritillaria) e tulipas (Tulipa). Embora desde o início do século XX se soubesse que as Liliaceae não eram monofiléticas, os sistemas taxonómicos em uso durante grande parte do século mantiveram um conceito muito lato da família. No sistema de Cronquist, as Liliaceae compreendiam 300 géneros e 4500 espécies. Outro autor pré-molecular, o dinamarquês Rolf Dahlgren (1932-1987), seguiu o caminho inverso e pulverizou as Liliaceae em pequenas famílias arrumadas em várias ordens na esperança de obter grupos monofiléticos de maior diagnosticabilidade (Dahlgren et al., 1985). Cronquist era um lumper e Dahlgren um splitter. Se a primeira solução era demasiado abrangente, a segunda tornou o ensino das Liliaceae quase impossível, a organização do grupo em Floras difícil e, ao contrário do que seria de esperar — veio a descobrir-se depois — nem todas as famílias eram monofiléticas. As liliáceas s.l. estão hoje distribuídas por várias famílias (em menor número do que as definidas por Dahlgren) dispersas por quatro ordens: Alismatales, Dioscoreales, Liliales e Asparagales (APG, 2016; Chase et al., 2009). As Liliaceae s.str. (sensu APG IV) comportam apenas 15 géneros e cerca de 700 espécies (Christenhusz et al., 2018b).
Os mais experientes na flora holártica (regiões extratropicais do hemisfério norte) certamente já repararam nas profundas alterações de circunscrição ocorridas nas famílias Scrophulariaceae, Plantaginaceae e Orobanchaceae, todas elas da ordem dos Lamiales (Olmstead et al., 2001; Oxelman et al., 2005). De acordo com os sistemas de classificação evolutivos de A. Cronquist ou de G. L. Stebbins, as Scrophulariaceae estariam representadas em Portugal por 25 géneros indígenas; o APG IV mantém na família apenas três: Limosella, Scrophularia e Verbascum. Os restantes géneros transitaram para as Plantaginaceae (e.g., Digitalis e Linaria), Orobanchaceae (e.g., Pedicularis e Rhinanthus) e Linderniaceae (Lindernia). Em contrapartida, as Scrophulariaceae receberam dois géneros alóctones com representantes invasores em Portugal: Myoporum e Buddleja. Neste caso, a aplicação da filogenia molecular e do princípio da monofilia redundou na segregação de três famílias (Scrophulariaceae, Plantaginaceae e Orobanchaceae) de baixa diagnosticabilidade, porque o leque de sinapomorfias que as caracteriza é reduzido. Para obviar a esta dificuldade, na preparação do APG IV chegou a ser aventada a hipótese de reduzir as atuais 17 famílias de Lamiales a apenas quatro (Christenhusz et al., 2015). O alargamento via molecular do conceito de Acanthaceae, uma importante família de Lamiales de ótimo tropical, diminui igualmente a sua diagnosticabilidade (McDade et al., 2008).
O compromisso entre o lineano e o filogenético
Os resultados da filogenia molecular e da aplicação do princípio da monofilia são independentes do observador e, por isso, replicáveis e robustos. Em contrapartida, como vimos com as Primulaceae e as Scrophulariaceae, a diagnosticabilidade morfológica dos grupos por intermédio dela definidos pode ser baixa. Ao nível da ordem, como adiante se verá, se a obtenção de grupos morfologicamente consistentes já era uma tarefa difícil, muitas das ordens definidas pelo APG apenas se separam com caracteres moleculares.
O sistema APG foi vertido numa nomenclatura lineana por Chase & Reveal (2009) e a sequência das famílias do APG foi linearizada para facilitar a sua utilização em bases de dados e herbários (Haston et al., 2009). No Quadro 9 transcrevem-se os taxa suprafamiliares citados neste texto e reconhecidos por Chase & Reveal (2009) com pequenas alterações, de modo a refletir os mais recentes avanços na filogenética de angiospérmicas (v. Refulio-Rodriguez e Olmstead, 2014; e Soltis et al., 2018). Nos capítulos que se seguem, além das ordens citadas no Quadro 9, com um propósito mais pedagógico do que uma obediência cega às novas ortodoxias da filogenética, foram acrescentados alguns dos clados reconhecidos pelo APG IV. Quer isto dizer que neste texto se hibridam as formalidades da nomenclatura lineana com a nomenclatura filogenética. Esta parece ser, aliás, uma tendência da nomenclatura moderna (Wojciechowski, 2013).
O sistema APG e os estudos filogenéticos infrafamiliares apresentam sérias discrepâncias formais e taxonómicas frente aos sistemas de classificação evolutivos pré-ADN (e.g., sistema de Cronquist). Para evitar uma rutura demasiado brusca com o passado, estas diferenças foram pontualmente exploradas na descrição das famílias de plantas com semente de maior importância ecológica ou económica. Recorde-se que o sistema de Engler perdurou durante quase um século, com pequenas modificações, em muitas Floras de referência (e.g., Franco, 1971-1984; Franco & Rocha Afonso, 1994-2003).
As relações evolutivas no interior do grande clado das angiospérmicas e a sua transcrição numa nomenclatura formal não estão, de modo algum, encerradas. Continuamente, e a grande ritmo, são publicadas novas contribuições que, somadas, se traduzem numa visão cada vez mais clara da filogenia das plantas com flor atuais. Persistem muitas dúvidas, por exemplo, no posicionamento dos Ceratophyllales e dos Dilleniales. A circunscrição das famílias de Caryophyllales e de Lamiales é ainda conflituosa. Até a posição relativa das magnoliídeas, monocotiledóneas e Ceratophyllaceae não está definitivamente estabelecida. E os exemplos poderiam continuar (v. Soltis et al., 2018). Se, por um lado, estes resultados são cientificamente excitantes, por outro, dificultam a sua divulgação e a produção de textos atualizados. Felizmente, desde 2001, o Dr. Peter Stevens mantém uma página web em permanente atualização sobre filogenia das plantas com semente (Stevens, 2001+).
A flexibilidade evolutiva das plantas e o triunfo do ADN
Os grandes grupos de angiospérmicas aceites pelo APG são morfologicamente heterogéneos e dificilmente se identificam autapomorfias morfológicas que os segreguem dos demais – as descrições morfológicas estão sobrecarregadas de advérbios de dúvida (e.g., frequentemente ou geralmente) e sobrepõem-se umas nas outras. As ordens e outros clados de ordem superior foram identificados com informação exclusivamente molecular (sinapomorfias a nível do ADN). A nível familiar e genérico, são mais frequentes apomorfias morfológicas e as descrições taxonómicas mais ricas em informação discriminante; mesmo assim, faltam frequentemente características discriminantes macroscópicas. Grupos de fácil identificação, como as compostas, gramíneas, droseráceas, arecáceas e, eventualmente, as monocotiledóneas, não são o padrão na botânica, ao contrário do que acontece em alguns grupos zoológicos (e.g., as ordens e muitas vezes as famílias de insetos são fáceis de discernir pela morfologia). A impossibilidade de obter descrições invariantes e inequívocas, de valor diagnóstico absoluto, na maioria dos taxa (e não apenas nos de categoria superior) de angiospérmicas torna o seu estudo frustrante para o não iniciado.
Várias causas convergem para transformar a caracterização morfológica dos taxa supraespecíficos vegetais numa tarefa hercúlea, quando não impossível. Os corpos vegetativo e reprodutivo das plantas são evolutivamente flexíveis, muito mais do que os dos animais, porque as restrições evolutivas (evolutionary constraints) são menos intensas nas plantas do que nos animais (Cronquist, 1987; volume II). Por outras palavras, a evolução de novos caracteres morfológicos, anatómicos ou bioquímicos é menos condicionada pelas características dos ancestrais do que nos animais. No caso das angiospérmicas, juntam-se à equação elevadas taxas evolutivas (De la Torre et al., 2017) e uma tendência para eventos de rápida diversificação (radiação), tenham eles causas ecológicas (radiação ecológica) ou não (e.g., codiversificação com polinizadores) (Soltis et al., 2019). Consequentemente, a evolução de formas similares produto de pressões de seleção similares (e.g., mesmo habitat ou polinizadores) de taxa evolutivamente próximos (paralelismos) ou distantes (convergência), bem como a perda, a reversão e o ganho de novos caracteres, são fenómenos ubíquos nas plantas. Por exemplo, a perda das pétalas e a evolução da anemofilia ocorreram de forma independente em várias linhagens de angiospérmicas (e.g., nos Rosales e Fabales). Por outro lado, conforme se explica no volume II, a divergência dos grandes clados e das ordens ocorreu numa etapa muito recuada da evolução das angiospérmicas – as plantas com flor tiveram muito tempo para evoluir, divergir, regredir e, eventualmente, radiar a partir de um stock ancestral morfologicamente homogéneo. Portanto, inevitavelmente, sobretudo nas divergências muito profundas no tempo, os sinais morfológicos da partilha de uma ancestralidade comum apagaram-se, ou persistiram, modificados, com uma representação irregular nos taxa atuais – resta o ADN para estabelecer filogenias.
Não há alternativa à filogenia molecular para sistematizar os grandes grupos das angiospérmicas. O APG IV resolve os grupos monofiléticos de categoria igual ou superior à família. Este processo está agora em curso à escala do género e nas categorias entre o género e a família, com assinaláveis (e desagradáveis, para o utilizador) alterações taxonómicas (de circunscrição) e nomenclaturais. O APG oferece uma organização familiar e superior de consenso; onde «cortar a árvore» e circunscrever as categorias entre a espécie e a família será mais difícil de consensualizar. Uma amostra do que está a acontecer pode ser apercebida nas acesas discussões em torno da circunscrição dos géneros (e das famílias) dos fetos verdadeiros (Polypodiidae) (Christenhusz et al., 2018b).