1. A sexualidade nas plantas

A descoberta da sexualidade nas plantas

A sexualidade das plantas foi reconhecida e documentada, pela primeira vez e de forma clara, pelo médico e botânico alemão Rudolf Camerarius (1665-1721), num ensaio publicado em 1694, intitulado De Sexu Plantarum Epistola. Nesta obra pioneira, Camerarius demonstrou experimentalmente que os estames (órgãos masculinos) e os pistilos (órgãos femininos) das flores são intervenientes essenciais e indispensáveis na reprodução por semente. A aceitação definitiva no meio científico de que as plantas são efetivamente seres sexuados demorou, contudo, mais de um século a sedimentar-se, culminando nas experiências de hibridação conduzidas por outro cientista de língua alemã, o botânico Karl Friedrich von Gaertner (1772-1850) (Vogel, 1996). O processo celular da reprodução sexual só foi devidamente compreendido muito mais tarde, após a descoberta da meiose pelo zoólogo belga Édouard van Beneden (1846-1910), em 1883, e da constatação da duplicação do número de cromossomas no esporófito (em oposição à sua redução no gametófito) pelo botânico francês Léon Guignard (1852-1928), em 1885 (Qiu et al., 2012).

Meiose e fecundação

A reprodução sexuada implica invariavelmente o encontro e a fusão de duas células especializadas — os gâmetas ♂ e ♀ —, os quais podem ser provenientes de um mesmo indivíduo (nas espécies monoicas e hermafroditas) ou de dois indivíduos distintos, um produtor de gâmetas ♂ e outro de gâmetas ♀ (nas espécies dioicas). Em oposição, a reprodução assexuada ocorre sem fecundação e envolve a produção de sementes apomíticas ou a separação de partes vegetativas de um único indivíduo (e.g., fragmentos de raízes, estolhos, caules e folhas) (v. «Reprodução assexuada»).

Na reprodução sexuada alternam obrigatoriamente dois eventos celulares fundamentais: a meiose e a fecundação. Consoante o grupo taxonómico em análise, no âmbito do ciclo de vida do organismo, estes dois eventos podem estar muito ou pouco afastados no tempo.

A meiose é um processo celular fundamental durante o qual uma célula parental diploide (com 2n cromossomas) origina, geralmente, quatro células haploides (com n cromossomas), através de duas divisões celulares sequenciais: (i) reducional e (ii) equacional. É durante a primeira divisão celular — a divisão reducional — que se dá a redução efetiva para metade do número de cromossomas homólogos. Nas plantas terrestres, após a divisão equacional, as células resultantes diferenciam-se de imediato em esporos. Por serem obrigatoriamente originários de um processo meiótico, estes esporos botânicos são tecnicamente conhecidos por meiósporos.

A fecundação é o processo celular simétrico e complementar da meiose: envolve a fusão de duas células sexuais haploides (gâmetas ♂ e ♀), restabelecendo a diploidia através da formação de um zigoto diploide (2n). Nas ‘plantas de esporulação livre’ (e.g., fetos e musgos) e na maioria das gimnospérmicas — i.e., nos grupos evolutivamente mais antigos de plantas terrestres —, a meiose e a fecundação estão muito afastadas no tempo. Nas plantas com flor (angiospérmicas), o intervalo temporal entre a meiose e a fecundação tornou-se muito curto. Contudo, a fecundação nas plantas com flor é um processo de uma enorme complexidade estrutural porque envolve, como veremos adiante, dois gâmetas ♂, duas células-alvo ♀ e dois eventos distintos de cariogamia (fusão de núcleos funcionais), num fenómeno exclusivo designado por dupla fecundação.

Todas as plantas terrestres partilham um ciclo de vida haplodiplonte, uma estratégia reprodutiva adquirida quando os seus ancestrais algais invadiram a terra firma no final do período Câmbrico/início do Ordovícico. Nos seres haplodiplontes alternam obrigatoriamente duas gerações multicelulares distintas, designadas por gametófito e esporófito (v. «Ciclos de vida das ‘plantas de esporulação livre’»):

• O gametófito é a fase haploide (n) e produz gâmetas (n) por mitose;
• O esporófito é a fase diploide (2n) e origina esporos haploides (n) através da meiose (Figura 316-C).

Etapas da reprodução sexual

A biologia da reprodução sexual nas plantas terrestres comporta cinco grandes processos sequenciais:

1. Esporogénese: formação dos esporos por meiose;
2. Gametogénese: diferenciação dos gâmetas por mitose no interior do gametófito;
3. Movimento dos gâmetas ♂: transporte físico das células sexuais masculinas até ao recetáculo feminino;
4. Fecundação: fusão dos gâmetas e formação do zigoto;
5. Embriogénese: desenvolvimento do embrião diploide a partir do zigoto.

Nos grupos basais, os esporos são produzidos no interior de esporângios e os gâmetas no interior de gametângiosmulticelulares. Contudo, nas espermatófitas (plantas com semente), ocorreu uma profunda modificação e redução evolutiva da fase gametofítica. Os gametângios estão reduzidos (nas gimnospérmicas) ou completamente ausentes (nas angiospérmicas). Em seu lugar, a reprodução destas plantas avançadas é dominada por três estruturas inovadoras e exclusivas:

• O pólen (o microgametófito masculino, móvel e miniaturizado);
• O primórdio seminal (que abriga o megagametófito feminino retido na planta-mãe);
• A semente (o produto da fecundação).

Consequentemente, processos estruturais e ecológicos como a indução floral, a polinização biótica ou abiótica, a germinação e o crescimento do tubo polínico e a diferenciação dos tecidos da semente são exclusivos deste grupo avançado de plantas terrestres. Adicionalmente, só as angiospérmicas diferenciam flores e frutos.

Este capítulo será integralmente dedicado à reprodução sexual nas angiospérmicas. O estudo da sexualidade das ‘plantas de esporulação livre’ e das gimnospérmicas será abordado no capítulo específico dedicado à diversidade reprodutiva (v. «Ciclos de vida»).

O porquê da sexualidade

A reprodução sexual é uma característica ancestral comum a quase todos os eucariotas — uma plesiomorfia, na terminologia cladística (Lane, 2015). A codificação da informação genética, a maquinaria bioquímica subjacente e as estruturas envolvidas na sexualidade são de uma complexidade extrema e inerentemente «caras» em termos de consumo de matéria e energia celular. Nas espécies alogâmicas — que constituem a maior parte das plantas com flor —, para que o encontro dos sexos tenha sucesso, têm de coincidir no tempo e no espaço condições ambientais perfeitamente adequadas para: a diferenciação das estruturas sexuais, a libertação do pólen (ântese), a maturação dos primórdios seminais e a presença de agentes polinizadores ativos (no caso da zoofilia). E, antes de tudo o mais, é essencial que os gâmetas sejam viáveis. Seguem-se etapas igualmente suscetíveis a acidentes como a fecundação e a diferenciação e maturação da semente e do fruto. Quando algo corre mal, os indivíduos produzem menos sementes ou falham a reprodução.

Sendo a sexualidade um processo falível e que consome vastos recursos, constata-se, ainda assim, que 99% das espécies de plantas e de animais se reproduzem sexuadamente em algum momento do seu ciclo de vida — este é o chamado paradoxo do sexo (Hartfield & Keightley, 2012). A evolução, manutenção e a generalização da reprodução sexual nos eucariotas constituem, por conseguinte, uma das questões de investigação fundamental mais debatidas da biologia evolutiva contemporânea.

A principal explicação evolutiva da sexualidade tem como ponto de partida a constatação de que a vida coloniza um mundo ambientalmente heterogéneo e em permanente mudança. Consequentemente, a capacidade de mudar (a nível genético) e de evoluir é um pressuposto absoluto para a sobrevivência a longo prazo de qualquer linhagem de organismos. Sem variação genética, não há adaptação nem evolução — a variação genética é a «matéria-prima» do processo evolutivo. De acordo com a hipótese da variação e seleção (variation and selection hypothesis), a sexualidade evoluiu (possivelmente uma única vez) a partir de organismos ancestrais assexuais, persistiu e disseminou-se universalmente porque incrementa drasticamente a variação genética através da recombinação e, por essa via, aumenta as taxas evolutivas e o sucesso adaptativo dos organismos portadores (Kondrashov, 1993). A capacidade de evoluir é uma característica extraordinariamente vantajosa — portanto, a sexualidade é uma estratégia adaptativa de sucesso. A mecânica de como a sexualidade aumenta a variação genética e as suas implicações práticas será abordada no volume II desta obra.

Por outro lado, em teoria e à escala de tempo macroevolutiva, a reprodução exclusivamente assexuada (clonal), além de deprimir a aquisição de nova variação adaptativa (comparando com a reprodução sexual), desemboca numa decadência genética devido à acumulação irreversível e progressiva de mutações deletérias (prejudiciais) nos genomas — um fenómeno letal conhecido na genética populacional como a catástrofe mutacional (ou roquete de Muller, Muller's ratchet). Teoricamente, esta acumulação ocorre com maior rapidez e intensidade em espécies diploides, com populações pequenas e isoladas — e conduz as linhagens estritamente assexuadas à extinção ao fim de poucas gerações ou milénios.

Aparentemente, nas plantas, o argumento isolado da variação genética clássica e do roquete de Muller é insuficiente para explicar a manutenção predominante da sexualidade. A maioria das plantas assexuais (apomíticas) possui atributos biológicos que lhes permitem "escapar" temporariamente a esta catástrofe mutacional. Por um lado, apresentam elevados níveis de poliploidia (múltiplas cópias do genoma), o que "mascara" o efeito letal das mutações deletérias acumuladas; por outro lado, exibem frequentemente uma reprodução assexual facultativa (esporádica), retendo uma taxa ínfima de reprodução sexual. A investigação mostrou que a combinação de poliploidia com raros eventos de sexualidade é, em teoria, suficiente para gerar variação, "limpar" as mutações deletérias e estancar o roquete de Muller (Hojsgaard & Hörandl, 2015).

Se as plantas dispõem de uma via alternativa — a combinação da poliploidia com o sexo esporádico — para se adaptarem a um mundo em permanente mudança, por que razão a meiose (e a sexualidade) é uma característica (quase) constante do seu ciclo de vida? A explicação contemporânea reside, essencialmente, nos mecanismos de reparação do DNA. O emparelhamento obrigatório de cromossomas homólogos durante a profase da meiose permite reparar quebras e danos severos no genoma (cujo detalhe molecular não cabe aqui descrever) — um processo rejuvenescedor que a mitose clonal simplesmente não consegue replicar com a mesma eficácia (Hörandl, 2024).