8. A fase progâmica
Definição
A fase progâmica decorre entre a captura do pólen e o momento imediatamente anterior à fecundação. Contempla duas etapas morfo-fisiológicas fundamentais: (i) a aderência e germinação do pólen no estigma e (ii) o crescimento do tubo polínico ao longo do estilete.
Da aderência do pólen ao tubo polínico
Para que a polinização seja bem-sucedida, é estritamente necessário que o pólen adira de forma adequada à superfície estigmática. Experiências com simulação de chuva após polinização artificial demonstram que o pólen adere com firmeza aos estigmas de forma muito rápida (frequentemente em menos de 1 a 2 horas) (Yang et al., 2015). Contudo, a ocorrência de precipitação imediatamente após a captura do pólen, o tempo excessivamente quente ou uma humidade relativa muito baixa (< 50%) podem comprometer esta aderência inicial.
O estigma funciona como um órgão altamente especializado na captura e triagem genética preliminar do pólen. Logo após a ântese, os estigmas ficam sujeitos a uma intensa e permanente "chuva" de pólen de diversas origens. As plantas com flor desenvolveram mecanismos bioquímicos eficazes — embora ainda não completamente compreendidos — que autorizam primariamente a germinação de grãos de pólen coespecíficos, não obstante a ocorrência ocasional de eventos de hibridação interspecífica. Nas plantas com sistemas de autoincompatibilidade, apenas uma fração desse pólen coespecífico (o pólen alogâmico compatível) consegue germinar e progredir. Desde que os estigmas estejam recetivos, o pólen seja viável e o dador e o recetor sejam compatíveis, o grão de pólen hidrata-se e germina em menos de uma hora após a sua captura. Em muitas espécies, basta colocar o pólen numa solução açucarada com a concentração adequada para estimular a germinação in vitro e observar a rápida emissão de tubos polínicos.
Os gâmetas ♂ dos espermatófitos são transportados através dos tecidos do esporófito feminino por intermédio de um tubo polínico. Este tubo irrompe através de uma abertura na esporoderme (poro) do grão de pólen e invade os tecidos do estigma (Figura 295). Para atingir os gâmetas ♀ encapsulados no primórdio seminal, o tubo polínico tem de percorrer distâncias que variam desde poucos milímetros, numa pequena planta anual, até mais de 30 cm, como acontece nos estiletes (barbas) do milho-graúdo (Figura 187). Durante este percurso descendente, o tubo polínico é nutrido inicialmente pelos tecidos do estigma e, subsequentemente, pelos tecidos do estilete.
A via de progressão depende da anatomia floral: nos estiletes sólidos, o tubo polínico cresce através dos espaços intercelulares do tecido de transmissão; nos estiletes fistulosos (ocos), progride mergulhado numa matriz mucilaginosa. O metabolismo e o alongamento apical do tubo polínico são controlados pelo núcleo da célula vegetativa (v. «Microsporogénese e microgametogénese»). Esta célula vegetativa desce pelo estilete confinada na extremidade do tubo polínico, arrastando consigo as duas células espermáticas (gâmetas ♂) incorporadas no seu citoplasma. Durante o crescimento, formam-se ciclicamente tampões de calose (um polissacarídeo estrutural) que isolam as porções mais velhas do tubo, mantendo o volume citoplasmático e as células espermáticas sequestrados na extremidade apical em crescimento ativo. Esta característica fisiológica exclusiva das angiospérmicas reduz o risco de rutura celular, mantém a pressão de turgescência na ponta e permite que os tubos polínicos atinjam comprimentos assinaláveis (Lord, 2000). Como referido anteriormente, nos grãos de pólen bicelulares, a divisão da célula generativa em duas células espermáticas ocorre durante o próprio crescimento do tubo polínico; nos grãos tricelulares, esta mitose já ocorreu previamente na antera.
Na maioria das angiospérmicas, a fase progâmica tem uma duração que oscila entre as 2 e as 48 horas, com um pico de frequência em torno das 24 horas, embora possa atingir, em casos extremos, até 12 meses (Williams, 2008). Recorde-se que a temperatura ambiente exerce um efeito determinante quer na taxa de germinação do pólen no estigma, quer na velocidade de alongamento do tubo polínico ao longo do pistilo (v. «Viabilidade polínica e Período Efetivo de Polinização»).
Competição do pólen. Seleção de gâmetas
Em muitas espécies de aves, a coloração vibrante e o brilho da plumagem dos machos estão positivamente correlacionados com um sistema imunitário mais robusto, uma dieta de elevada qualidade (e a capacidade de a obter) ou uma maior resistência ao stress oxidativo (Hill, 2014). Nos mamíferos, características como o tamanho, a massa muscular, as vocalizações ou a complexidade e dimensão das hastes e cornos funcionam como indicadores diretos da qualidade genética dos machos. As fêmeas tendem a preferir, como parceiros reprodutivos, machos que exibem fenótipos associados a uma melhor qualidade genética, de modo a aumentar a fitness darwiniana da sua descendência. Estes atributos evoluem através de seleção sexual — um processo evolutivo que ocorre quando um dos sexos demonstra preferência por determinadas características morfológicas ou comportamentais, geneticamente herdadas, no sexo oposto.
Se a seleção sexual (e a consequente seleção de gâmetas) é essencial no processo evolutivo dos animais mais complexos, então é expectável que também o seja nas plantas. As flores recebem, frequentemente, um excesso de pólen coespecífico (proveniente de múltiplos doadores com diferentes características genéticas) face ao número de primórdios seminais disponíveis para fecundação. Um indivíduo que adquira a capacidade de escolher os gâmetas ♂ de melhor qualidade (e, implicitamente, os melhores genes) terá descendentes mais vigorosos que, por sua vez, produzirão mais descendentes (sucesso reprodutivo acrescido). Logo, a evolução de mecanismos de seleção de gâmetas ♂ é altamente vantajosa.
Não obstante os sistemas de promoção da polinização cruzada, as plantas recetoras de pólen têm um controlo limitado sobre a qualidade do pólen capturado pelos estigmas. A triagem qualitativa do pólen (e a seleção sexual) é, sobretudo, um mecanismo de pós-polinização. Nas angiospérmicas, a seleção de gâmetas ♂ faz-se através da intensa competição do pólen ao nível do pistilo (v. «Conceito, estrutura e função do carpelo e pistilo»). A competição do pólen (ou seleção/competição de tubos polínicos; pollen competition) refere-se à disputa entre microgametófitos pela fecundação dos gâmetas ♀, a qual ocorre no momento da germinação no estigma ou, com particular intensidade, durante o alongamento do tubo polínico ao longo do estilete (Figura 295-A).
O mecanismo basilar da competição do pólen é conceptualmente simples, embora os seus intrincados mecanismos fisiológicos e moleculares continuem a ser objeto de intensa investigação. Os grãos de pólen compatíveis que germinam precocemente e emitem tubos polínicos de rápido crescimento penetram mais cedo nos primórdios seminais, tendo uma probabilidade francamente maior de fecundar as oosferas do que os grãos de pólen de captura tardia ou os que geram tubos de crescimento lento.
A taxa de crescimento dos tubos polínicos sofre, porém, uma forte interferência ativa do pistilo. Esta filtragem não serve apenas para penalizar o pólen da própria planta (como acontece na autoincompatibilidade críptica [CSI], onde o crescimento do pólen autogâmico é ativamente deprimido; v. «Geitonogamia»). Perante uma "chuva" de pólen proveniente de múltiplos doadores, o estilete nutre e acelera ativamente os tubos polínicos dos parceiros alogâmicos mais vigorosos e com características genéticas superiores, atrasando, "matando à fome" ou desorientando os restantes. Deste modo, a planta ♀ retém o controlo último sobre a paternidade das sementes, garantindo a fitness da sua descendência (Skogsmyr & Lankinen, 2002; Toledo et al., 2020).
De facto, foi comprovado experimentalmente que: (i) a velocidade de crescimento do tubo polínico é um excelente indicador biológico de quão bem a genética do indivíduo dador de pólen está adaptada a lidar com as pressões ambientais; (ii) a competição intensa de pólen no estilete resulta numa descendência com taxas de germinação superiores, plântulas mais vigorosas e de crescimento mais uniforme, gerando indivíduos adultos com maior poder competitivo; (iii) a competição do pólen é uma força evolutiva ubíqua e muito frequente nas angiospérmicas (Delph & Havens, 1998; Skogsmyr & Lankinen, 2002). Os «Mecanismos espaciais e temporais de promoção da alogamia» (incluindo os sistemas de autoincompatibilidade) e a competição do pólen são funcionais e complementares, trabalhando para o mesmo fim evolutivo: a produção de progénies superiores e fecundas.
A seleção dos melhores gâmetas é tanto mais eficaz quanto maior for o número de tubos em germinação simultânea e em competição direta. Existem evidências documentadas de seleção natural direcionada para a maximização do número de doadores e da diversidade de pólen em competição. Por exemplo, o atraso temporal da recetividade dos estigmas após a ântese, detetado em algumas espécies, aumenta a acumulação de grãos de pólen aderentes no estigma e força uma germinação explosiva e simultânea de todos os competidores (cf. Moore & Pannell, 2006). Nas plantas de polinização anemófila, os grãos de pólen tendem a chegar espaçados no tempo e de forma avulsa, enquanto na polinização entomófila o pólen é depositado em massas ou agrupamentos densos. Admite-se, por isso, que a polinização entomófila eleva exponencialmente a pressão de competição do pólen (Mulcahy & Mulcahy, 1987). Cativar eficientemente a atenção e o serviço de transporte dos polinizadores aumenta drasticamente a probabilidade do pólen alcançar um estigma coespecífico precocemente, e em grande quantidade, para posterior triagem e seleção estilar.
Quanto menor for a dispersão da floração ao longo do tempo (i.e., uma ântese altamente sincronizada e curta) e menor for a viabilidade polínica, maior é a sobreposição competitiva dos grãos de pólen no estigma. Esta receção simultânea gera uma intensa "corrida" entre os tubos polínicos, permitindo que os tecidos do estilete façam uma rigorosa seleção gametofítica, favorecendo os gâmetas ♂ mais vigorosos e compatíveis (Mulcahy, 1979; Snow & Spira, 1991). Contudo, esta especialização reprodutiva acarreta um risco altíssimo: ao estreitar severamente a janela de oportunidade para a polinização, a planta aumenta drasticamente a probabilidade de falha reprodutiva total caso as condições meteorológicas ou a atividade dos polinizadores sejam adversas nesse breve período (Willmer, 2011). Generalizando este raciocínio à componente ♀ da flor: quanto mais curto for o período de recetividade do estigma, mais eficiente será a seleção de gâmetas, incorrendo, porém, nos mesmos riscos de falha reprodutiva. Perante estes trade-offs, a seleção natural acabou por favorecer múltiplas estratégias intermédias.
Nas gimnospérmicas, o pólen é capturado passivamente de forma direta pela gota de polinização do primórdio seminal, não havendo as mesmas restrições anatómicas (um estilete longo) para se desenvolverem sistemas de seleção pré-zigótica de gâmetas. Por outro lado, as gimnospérmicas têm , a priori, salvo raras exceções, a desvantagem ecológica de serem estritamente anemófilas. Nestes grupos, a seleção dos melhores genes atua mais tardiamente (seleção pós-zigótica) e de forma energeticamente mais ineficiente, através do aborto seletivo na poliembrionia simples (Zavada & Taylor, 1986; v. «Ciclo de vida das gimnospérmicas atuais»). A evolução do carpelo (em particular do estilete fechado) e a coevolução com insetos polinizadores aumentaram a competição do pólen e a eficácia da seleção dos gâmetas ♂ nas angiospérmicas, fatores que terão contribuído de forma decisiva para o formidável sucesso e irradiação evolutiva deste grupo taxonómico (Mulcahy & Mulcahy, 1987).