6. Polinização (II parte): polinização biótica e abiótica

Vetores e sistemas de polinização

Depois de maduros, os grãos de pólen disseminam-se em tétradas, aglomerados em grande número (e.g., as polínias das orquídeas) ou isoladamente (a condição mais frequente). Nas flores autogâmicas, o pólen acede ao estigma por ação da gravidade (condição mais frequente), por contacto físico direto das anteras com os estigmas, ou é transportado no interior da flor pelo vento ou por vetores animais (autogamia facilitada).

A polinização cruzada depende da ação de vetores polínicos (ou agentes polínicos). O conceito de sistema de polinização (ou mecanismo/modo de polinização; pollination system) expressa a estratégia de polinização evolutivamente adquirida pela planta. Os sistemas de polinização são tradicionalmente classificados em função do vetor polínico envolvido (Quadro 45; Figuras 281 e 282).

QUADRO 45. Sistemas de polinização

Tipo	Descrição
TIPOS MAIORES
Polinização anemófila	Polinização pelo vento.
Polinização hidrófila	Água como vetor de polinização.
Polinização biótica	Polinização por seres vivos.
TIPOS DE POLINIZAÇÃO BIÓTICA (= ZOÓFILA)
Polinização entomófila	Polinização por insetos.
Polinização ornitófila	Polinização por aves.
Polinização quiropterófila	Polinização por morcegos.
Polinização malacófila	Polinização por caracóis.

Polinização abiótica

A polinização abiótica desenrola-se de forma passiva pela ação da água (hidrofilia) ou do vento (anemofilia).

Das muitas angiospérmicas aquáticas (suspensas na superfície ou no interior da massa de água, enraizadas ou não; hidrófitos) e semiterrestres (de ambientes húmidos, não suspensas na água; helófitos), só uma pequena fração tem a água como vetor de polinização. A hidrofilia é mais frequente entre as monocotiledóneas aquáticas do que nas suas equivalentes eudicotiledóneas (Figura 282).

Na epi-hidrofilia, o pólen (e.g., Callitriche e Potamogeton) ou as próprias flores ♂ destacadas da planta-mãe (Vallisneria) flutuam na superfície da água até, eventualmente, contactarem os estigmas das flores ♀. A hipo-hidrofilia é o tipo mais raro de hidrofilia (e.g., Zannichellia e Zostera) — o pólen, tão denso ou mais denso do que a água, é disperso no interior da massa de água ao encontro das flores ♀ e dos respetivos estigmas que permanecem submersos (Cox, 2003).

A polinização anemófila é de longe mais comum do que a hidrofilia (Figura 281-J,K,L). A anemofilia é secundária nas angiospérmicas, i.e., desenvolveu-se em linhagens primitivamente entomófilas, pelo menos 42 vezes (Stephens et al., 2023). Pelo contrário, trata-se de um caráter ancestral (plesiomorfia) nas gimnospérmicas. Famílias ecológica e economicamente tão significativas como as poáceas, as ciperáceas, as juncáceas, as salicáceas ou as fagáceas são total ou maioritariamente anemófilas. Embora a zoofilia seja mais frequente em número absoluto de espécies, a anemofilia ganha uma relevância colossal se se considerar que as comunidades pratenses dominadas por gramíneas cobrem cerca de 40% da superfície terrestre emersa e as culturas agrícolas da mesma família (Poaceae) ocupam cerca de 69% da área cultivada global (Bardgett et al., 2021).

A maioria das plantas polinizadas pelo vento evoluiu de ancestrais entomófilos em resposta à escassez crónica de polinizadores ou a alterações profundas do habitat (Culley et al., 2002). A falta de polinizadores, quando não é compensada evolutivamente pela transição para a anemofilia, pode redundar na obrigatoriedade da autopolinização e, consequentemente, num beco sem saída evolutivo (Goodwillie et al., 2005). A migração evolutiva para a polinização anemófila é óbvia em alguns grupos de plantas de famílias predominantemente entomófilas; e.g., os freixos (Fraxinus) nas Oleaceae ou Sanguisorba nas Rosaceae. Curiosamente, alguns raros clados anemófilos retornaram, total ou parcialmente, à entomofilia; e.g., os ancestrais de Buxus (Buxaceae) e Castanea (Fagaceae) — dois géneros atualmente ambofílicos (polinizados quer pelo vento, quer por insetos) — eram estritamente anemófilos.

A polinização anemófila, sobretudo quando combinada de forma sinérgica com a monoicia, a dioicia ou com sistemas de autoincompatibilidade, tem um poderoso efeito na contenção da geitonogamia (Friedman & Barrett, 2009; Lloyd & Schoen, 1992; Renner & Ricklefs, 1995). No entanto, o sistema apresenta limitações: a seleção de gâmetas (competição de tubos polínicos) é frequentemente menos eficaz nas plantas anemófilas do que na zoofilia, dada a chegada mais intermitente e menos concentrada do pólen ao estigma (v. «Competição do pólen. Seleção de gâmetas»; Mulcahy & Mulcahy, 1987). Adicionalmente, as plantas anemófilas continuam sujeitas a sérias contingências climáticas, como a chuva intensa (que «lava» o pólen do ar), a total ausência de vento durante a ântese ou ventos excessivamente tempestuosos.

A polinização anemófila é mais eficiente e abundante em comunidades com elevada densidade de plantas da mesma espécie, situadas em territórios ventosos e pouco chuvosos durante a ântese — como as pastagens, as estepes e as florestas temperadas e boreais. Habitats estruturalmente complexos, com plantas dispersas (baixa densidade populacional) e ambientes muito húmidos, como as florestas tropicais, são desfavoráveis à anemofilia porque envolvem perdas maciças de pólen interceptado pela folhagem (Culley et al., 2002). Em contraste, a anemofilia está sobrerrepresentada nas árvores porque deprime drasticamente a geitonogamia natural que fatalmente ocorreria nas árvores entomófilas de grande dimensão (onde os insetos forrageiam demoradamente a mesma copa) sem sistemas de autocompatibilidade (Friedman & Barrett, 2009).

Morfologicamente, o perianto (pétalas e sépalas) das flores anemófilas é nulo ou muito simplificado — o que reduz o investimento em recursos metabólicos. Adicionalmente, verifica-se que as plantas polinizadas pelo vento reduziram evolutivamente a dimensão de ramos, folhas e outras estruturas vegetativas na vizinhança imediata das superfícies recetivas. Estas estruturas poderiam atuar como obstáculos aerodinâmicos, interceptando inutilmente o pólen e reduzindo o número final de grãos que atingem os estigmas. É por este motivo que a ântese ocorre frequentemente antes do abrolhamento das folhas (nas espécies caducifólias) e as inflorescências se concentram na extremidade de ramos pendentes e flexíveis (amentilhos).

A polinização a longa distância, entre indivíduos não aparentados, é estatisticamente mais provável na anemofilia do que na zoofilia, e a «viagem» do pólen é totalmente independente das contingências da presença e da ecologia comportamental de um polinizador animal (e.g., a sensibilidade dos insetos ao frio ou à velocidade do vento). Na polinização biótica, o pólen é colocado com precisão diretamente no estigma pelo vetor animal; na polinização anemófila, não há forma ativa de dirigir o movimento do pólen a médias e longas distâncias. Contudo, a polinização anemófila não é tão estocástica (aleatória) quanto parece ser. A curta distância, experiências em túneis de vento indicam que muitas estruturas reprodutivas femininas têm um comportamento aerodinâmico altamente canalizado e, em alguns casos, parecem desviar preferencialmente as correntes de ar em direção aos micrópilos ou aos estigmas (Niklas, 1985; Friedman & Barrett, 2009).

Ainda assim, a aerodinâmica dos órgãos reprodutivos e adaptações morfológicas como os estigmas longos e plumosos não evitam um desperdício imenso de pólen, uma vez que os estigmas exploram apenas uma parte ínfima do volume tridimensional de ar atravessado pela nuvem polínica. Devido ao pólen em suspensão na própria copa, os riscos de autopolinização por gravidade ou vento fraco são reais, razão pela qual a incidência da dioicia e da dicogamia perfeitas é tão elevada nas plantas anemófilas (Lloyd & Schoen, 1992).

Consequentemente, estas plantas não têm outra alternativa biológica senão redirecionar os seus recursos e produzir massas imensas de pólen, um investimento massivo que, por vezes, compromete a alocação de energia para o desenvolvimento de primórdios seminais e sementes. Como muito bem sintetizou Darwin (1876): «Com a ajuda dos sentidos e dos instintos dos insetos, o pólen seria transportado com incomparável maior segurança do que através do vento».

Vimos anteriormente que a ântese escalonada no tempo (assincronia da ântese) — i.e., as flores abrirem de forma desfasada ao longo de um período de tempo relativamente longo — pode favorecer a polinização cruzada (v. «Mecanismos espaciais e temporais de promoção da alogamia»). Porém, esta assincronia pode dificultar o encontro dos gâmetas em populações dispersas, sobretudo em plantas anemófilas. Do ponto de vista teórico, a floração em massa (mast flowering), i.e., a floração sincronizada num curto período de tempo, é selecionada positivamente se as espécies obtiverem ganhos de eficiência polínica (uma maior proporção de primórdios fecundados com um menor investimento relativo na produção de pólen). Estes ganhos de eficiência são particularmente prováveis nas plantas anemófilas, e sobretudo nas linhagens alogâmicas (Kelly & Sork, 2002). Pelo contrário, nas plantas zoófilas, a floração em massa arrisca-se a saturar a capacidade de resposta da comunidade local de polinizadores e converter-se num desperdício de recursos metabólicos (Willmer, 2011).

A floração em massa é um fenómeno comum e em enorme escala na natureza, o que explica a elevada concentração temporal dos surtos de alergias polínicas nas populações humanas. Este fenómeno é particularmente evidente na família das gramíneas (Poaceae). Nestas plantas, não é apenas a ântese, mas toda a fenologia reprodutiva que tende a desenvolver-se de forma sincronizada (ao nível da espécie) ao longo de vastas extensões territoriais (Kellogg, 2015).

Polinização biótica

Importância e razão de ser evolutiva

Entre 64% e 68% das famílias e cerca de 88% dos géneros e 90% das espécies de angiospérmicas são polinizados por animais (polinização biótica, polinização zoófila; biotic pollination) (Tong et al., 2023). Cerca de dois terços das angiospérmicas, inclusivamente, não produzem sequer semente sem a intervenção de polinizadores animais (Rodger et al., 2021). A proporção de espécies zoófilas aumenta de cerca de 78% nas regiões de clima temperado para 94% nos trópicos (Ollerton et al., 2011). A razão do declínio da polinização abiótica (sobretudo pelo vento) nas regiões tropicais poderá estar intrinsecamente relacionada com duas fortes limitações da anemofilia em ecossistemas florestais densos: a barreira física imposta pela folhagem da canópia, que reduz e bloqueia o fluxo de ar, e a altíssima diversidade biológica lenhosa, que faz com que os indivíduos da mesma espécie se encontrem, por norma, muito distanciados entre si. Neste cenário, vetores animais altamente móveis capazes de transportar o pólen de forma direcionada e a longas distâncias permite garantir o transporte de pólen entre conspecíficos isolados (Regal, 1982). É também por este motivo que nas regiões tropicais são mais frequentes as plantas com tipos altamente especializados de polinização; e.g., plantas polinizadas por um único tipo funcional de polinizador, como as aves ou os esfingídeos (borboletas da família Sphingidae) (Ollerton et al., 2011).

Além da elevada fiabilidade no encontro mútuo polinizador-planta aludida no parágrafo anterior, veremos adiante com exemplos entomológicos que a polinização biótica assegura um contacto preciso polinizador-antera e polinizador-estigma (v. «Polinização entomófila»). Este leque de vantagens permite que as espécies zoófilas produzam proporcionalmente muito menos pólen do que as espécies anemófilas. Os ganhos energéticos que advêm da eficiência na transferência de pólen por via biótica, a redução dramática do risco de oclusão do estigma por detritos ou pólen de outras espécies (pólen heteroespecífico) e as elevadas taxas de alogamia (decorrentes da evolução de mecanismos florais especializados que promovem o fluxo genético cruzado mediado por animais) explicam a hegemonia da polinização biótica na natureza. Por outro lado, a deposição massiva e simultânea de pólen (muitas vezes aglomerado em massas viscosas) permitiu à maior parte das espécies zoófilas evoluir ovários com múltiplos primórdios seminais, maximizando a produção de sementes por flor (ao contrário das plantas anemófilas, que frequentemente possuem apenas um) (Pacini & Hesse, 2005).

Tipos

Os sistemas de polinização biótica são, como seria expectável, classificados em função do vetor polínico (Quadro 45; Figuras 281 e 282). A identidade dos vetores polínicos animais é determinada com base em três critérios fundamentais: (i) visitação regular das flores (frequência da visitação); (ii) transporte de cargas polínicas significativas (avaliadas pelo número ou pela massa de grãos de pólen suspensos no corpo do vetor); e (iii) evidências experimentais (e.g., ensaios de exclusão de polinizadores). Os dados experimentais são os mais fiáveis e, infelizmente, os mais caros de obter e os menos frequentes na bibliografia.

A literatura é unânime: os insetos são o grupo animal com interações mais diversas e complexas com as plantas com flor. A polinização entomófila tem importantes vantagens evolutivas: os insetos estão disponíveis praticamente em todos os habitats de angiospérmicas e são fáceis de atrair em grande número com um reduzido investimento em estruturas de atração (e.g., pétalas) e em recompensas (e.g., néctar) (McCallum et al., 2013). Dada a sua importância, a polinização entomófila é tratada, com destaque, na próxima secção.

A polinização por morcegos e, sobretudo, por aves tem uma enorme expressão nos trópicos. A polinização por vertebrados voadores é energeticamente muito dispendiosa para as plantas, por estar associada a flores robustas, de longa duração e com abundantes recompensas (as aves e morcegos, sendo endotérmicos, com taxas metabólicas elevadíssimas e grande massa, consomem grandes quantidades de energia). Em contrapartida, estes vetores transportam grandes massas de pólen a longa distância (promovendo fortemente a polinização cruzada) e podem ser mais fiáveis em ambientes desfavoráveis ao voo de insetos polinizadores (e.g., no sub-bosque das florestas tropicais e em altas montanhas) (Fleming et al., 2009).

Nas Américas e em África, evoluíram de forma independente dois grupos de aves nectarívoras (que se alimentam de néctar) polinizadoras, respetivamente, a família Trochilidae (verdadeiros beija-flores ou colibris) e a família Nectariniidae (beija-flores-do-velho-mundo) (Figura 281-A). A similaridade morfológica das aves destas duas famílias é um conhecido exemplo de convergência evolutiva. Investigadores portugueses mostraram que, na Europa, aves passeriformes omnívoras ou insetívoras, como a comum toutinegra-de-barrete (Sylvia atricapilla), se alimentam de néctar e transportam pólen entre flores, mimetizando o comportamento das aves nectarívoras e preenchendo um nicho ecológico deixado vago com a sua extinção no Velho Continente durante o Oligocénico (da Silva et al., 2017). O medronheiro (Arbutus unedo) é uma das plantas beneficiadas por esta ornitofilia oportunista, menos especializada e eficiente.

Estão ainda descritos casos raros de polinização por moluscos, répteis e até por mamíferos não voadores. Estes tipos incomuns de vetores polínicos ganham alguma importância em ambientes insulares como alternativa evolutiva às interações entomófilas. A lagartixa-da-madeira (Teira dugesii) tem, por exemplo, um papel relevante na polinização de espécies endémicas icónicas da ilha da Madeira, como a Musschia aurea (Campanulaceae) e o Echium candicans(Boraginaceae)(Câmara & Jesus, 2025; Esposito et al., 2021).

Os polinizadores apresentam características anatómicas, neurossensoriais e ecológicas díspares: as aves são pesadas, os morcegos operam de noite, as abelhas têm língua curta ou longa e veem o UV, as borboletas pousam ou pairam (mais informação nos Quadros 48 e 49). Ao longo de milhões de anos, a estrutura das flores evoluiu em função das características dos polinizadores animais, adquirindo arquiteturas, cores, odores e recompensas específicas para selecionar os vetores mais eficientes, excluir os fitófagos e garantir a fidelidade dos vetores. Esta especialização biológica explica a notável evolução de traços morfológicos convergentes em famílias de plantas muito distintas (v. «Síndromes de polinização»). Porém, a especialização tem, como veremos, riscos e limites (v. «Coevolução polinizador animal-planta polinizada»).

Recompensas

A polinização biótica envolve, geralmente, uma relação mutualista, i.e., uma interação biológica com vantagens recíprocas: o vetor animal recebe uma recompensa alimentar em troca do serviço de polinização (v. «Interações ecológicas com plantas»). O aumento da quantidade e/ou da qualidade das recompensas pode resultar em visitas mais prolongadas dos polinizadores e/ou numa probabilidade acrescida de visitação de outras flores da mesma espécie num futuro próximo — com óbvios ganhos de eficácia e eficiência na polinização cruzada. Em resumo, mais e melhores recompensas traduzem-se, eventualmente, num acréscimo de fitness da planta polinizada, o critério supremo sobre o qual trabalha a evolução por adaptação (Ohashi & Yahara, 1999).

Reconhecem-se dois tipos fundamentais de recompensa alimentar:

• Néctar: essencialmente uma fonte de energia rápida para os polinizadores; a concentração de açúcares no néctar está intimamente correlacionada com o tipo de polinizador.
• Pólen: fornece lípidos e proteínas essenciais; cerca de 8–10% das angiospérmicas oferecem pólen como única recompensa (Buchmann, 1983).

Referem-se ainda três tipos menos frequentes, de recompensa. O consumo direto de peças da flor está associado a relações mutualistas ancestrais (e.g., a polinização cantarófila de muitas magnoliídeas por escaravelhos), sendo os estames os tecidos mais consumidos. Algumas espécies recompensam os seus polinizadores fornecendo habitat e tecidos nutritivos para o desenvolvimento das larvas (nursery pollination), fenómeno descrito adiante a respeito da polinização nas figueiras (Ficus). Cerca de 600 espécies de orquídeas neotropicais produzem substâncias voláteis irresistíveis para os machos de um grupo peculiar de himenópteros: as abelhas da tribo Euglossini (Apidae). Estas fragrâncias perfumadas são ativamente recolhidas e acumuladas num órgão especial nas patas posteriores dos machos, para depois serem utilizadas em paradas nupciais (Figura 283) (Ramírez et al., 2011). Algumas plantas tropicais (e.g., família Malpighiaceae) produzem óleos ricos em energia em glândulas específicas (elaióforos), que são recolhidos por abelhas solitárias especializadas para aprovisionar os seus ninhos e alimentar as larvas (Buchmann, 1987).

Embora seja consensual que o alimento é a principal recompensa, não é a única. A flor pode oferecer um microclima termicamente favorável para os polinizadores (e.g., temperatura ou humidade relativa mais elevadas no interior da corola), protegendo-os da congelação ou da dessecação. Por exemplo, López-Uribe et al. (2025) demonstraram que as flores de duas espécies de aboboreiras (Cucurbita) manipuladas artificialmente de modo a reduzir a humidade no seu interior foram significativamente menos visitadas; e que, quanto mais seco for o ar ambiente, maior é a presença de polinizadores abrigados nestas flores.

Sinalização floral

Para cativar a atenção dos polinizadores, não basta oferecer recompensas; é preciso publicitar a sua existência. As plantas zoófilas servem-se de sinais olfativos, visuais e/ou táteis. Os insetos possuem um sentido do olfato apuradíssimo, do qual dependem para localizar parceiros sexuais, descobrir alimentos, encontrar locais para oviposição e escapar a predadores (e.g., detetando sinais de alarme). Na flor, os sinais olfativos captam a atenção dos insetos a longa distância. Relativamente à visão, embora o olho composto dos artrópodes tenha menor resolução do que o dos vertebrados, os insetos distinguem perfeitamente e memorizam cores, tamanhos e formas (Chittka & Raine, 2006). No ato da polinização entomófila, a visão atua a curta distância, complementando o olfato. Os sinais táteis, por seu turno, atuam apenas quando o inseto já se encontra pousado na flor. Em resumo, as plantas recorrem a uma sinalização floral multimodal (multimodal floral signaling) que envolve odores para atrair ao longe, a visão para guiar ao perto e o tato para posicionar e orientar o inseto após o contacto.

As aves respondem sobretudo a sinais visuais, uma vez que o seu sentido do olfato é mais limitado. Consequentemente, as plantas ornitófilas são geralmente muito vistosas e sem cheiro (Figuras 288 e 281-B). Os morcegos polinizadores, por outro lado, integram o sentido do olfato com a ecolocalização (Gonzalez-Terrazas et al., 2016). O odor atrai os morcegos a longa distância, enquanto os sinais de sonar fornecem informação detalhada sobre a localização e a posição exata das flores — muitas plantas quiropterófilas desenvolveram peças florais com formas específicas que funcionam como «guias acústicas», refletindo intensamente os ultrassons emitidos pelos morcegos (Von Helversen & Von Helversen, 2003).

Os sinais olfativos são emitidos por osmóforos, normalmente sediados no perianto (e.g., na coroa dos narcisos, Narcissus). São constituídos por misturas voláteis de composição química variável consoante o polinizador-alvo; e.g., odores doces e florais para atrair abelhas, ou odores fétidos semelhantes a proteínas em decomposição (odor a carne podre) para atrair moscas. A putrescina e a cadaverina são duas moléculas comummente emanadas quer por flores polinizadas por dípteros, quer por cadáveres (Urru et al., 2011). Foi proposto que as fragrâncias florais teriam evoluído antes dos sinais visuais, derivando de compostos químicos com a função original de deter a herbivoria por insetos, possivelmente nas gimnospérmicas ancestrais (Pellmyr & Thien, 2006).

Os sinais visuais envolvem a cor, o tamanho e a forma geométrica de peças da flor. Expressam-se, por exemplo, no perianto (e.g., pétalas coloridas das Liliaceae, padrões e pelos em Iris e guias ultravioletas em Caltha [Ranunculaceae]; Figura 284), nos estames (e.g., estames vistosos das Myrtaceae e Mimosoideae) ou na inflorescência como um todo (e.g., inflorescências comosas da Lavandula [Lamiaceae] e as grandes brácteas de Mussaenda [Rubiaceae]; Figuras 146 e 156). Embora o espetro visual seja diferente, a cor é também crucial para as plantas polinizadas por espécies notívagas (morcegos e borboletas noturnas), justificando o facto de estas flores serem caracteristicamente brancas ou verde-pálidas, de modo a maximizarem o contraste visual refletindo a luz lunar e estelar (Willmer, 2011).

A cor percecionada pelos animais é o somatório dos comprimentos de onda refletidos pela flor. Comparando com a visão humana, muitas aves estendem o seu espetro do visível até ao ultravioleta (UV). As abelhas, por sua vez, não veem o vermelho puro, mas são muito sensíveis ao UV. As borboletas diurnas habitam um mundo de cor mais similar ao dos humanos (Barth, 1991). As flores zoófilas tendem a refletir a luz solar nos comprimentos de onda mais facilmente discrimináveis pelos seus agentes polinizadores preferenciais: por isso, as flores ornitófilas são geralmente vermelhas ou laranjas; as flores melitófilas são frequentemente violetas, azuis ou amarelas; e as flores polinizadas por borboletas apresentam cores muito variadas (Shrestha et al., 2013; Barth, 1991; Quadro 48). Isto não significa que as abelhas nunca visitem flores vermelhas. A papoila-das-searas (Papaver rhoeas, Papaveraceae), que pontua de vermelho os campos mediterrânicos, possui uma forte refletância UV. As flores que refletem estritamente no vermelho — sem cor UV e, portanto, percecionadas como pretas ou cinzentas pela abelha — podem, ainda assim, atraí-las pelo forte odor ou pelo contraste da sua forma no meio da folhagem. Além disso, evidências sugerem que o espetro visual das abelhas se estende o suficiente nos grandes comprimentos de onda para lhes conferir alguma sensibilidade residual ao vermelho (Chittka & Waser, 1997).

A cor ultravioleta é ubíqua no mundo vegetal e altamente atrativa para as abelhas (Figura 284-B; Cronin & Bok, 2016). Ter a capacidade de ver o UV confere uma importante vantagem ecológica ao inseto: por exemplo, aumenta o contraste visual das superfícies em relação à densa folhagem verde dos ambientes florestais (Tedore & Nilsson, 2019). É provável que esta tenha sido a pressão seletiva que impulsionou a evolução e a manutenção da visão UV nos insetos ancestrais (muito antes da origem das flores), uma capacidade sensorial que foi posteriormente «manipulada» e cooptada pelas angiospérmicas para atrair polinizadores.

As guias nectaríferas (nectar guides) são sinais periânticos visuais e/ou táteis muito frequentes em plantas cuja morfologia dificulta o acesso direto ao néctar. Geralmente, assumem a forma de linhas, veios ou pontos (no espetro visível humano ou apenas em UV), ou ainda linhas de pelos e papilas, formando um padrão convergente que irradia em direção à fauce (garganta) da flor. Por vezes, reduzem-se a uma densa mancha escura no centro (as chamadas guias UV; Figura 284-B). Estas guias funcionam como os sinais de uma pista de aterragem de aviação, neste caso, assinalando a proximidade da recompensa e encaminhando os indivíduos polinizadores e/ou a sua probóscide na direção exata do nectário (Figura 284-C) (Leonard & Papaj, 2011).

A manutenção de uma elaborada — e metabolicamente dispendiosa — sinalização floral (pétalas gigantes, pigmentos, odores) pressupõe que: (i) os polinizadores possuem um sistema nervoso capaz de a ler, interpretar e memorizar; e que (ii) estes sinais estão fidedignamente correlacionados com a presença de recompensas (Knauer & Schiestl, 2015). A capacidade de os polinizadores distinguirem e aprenderem corretamente as flores pela simetria, tamanho, cor ou odor é adaptativa: os indivíduos ou as colónias (no caso de insetos eussociais) mais ágeis a quantificar e memorizar as flores mais proveitosas obtêm mais recursos vitais para a sua própria reprodução (Raine & Chittka, 2008).

Dado que os vertebrados gastam desproporcionadamente mais energia por evento de polinização do que os insetos, as plantas ornitófilas e quiropterófilas são obrigadas a produzir volumes substanciais de néctar. Esta abundância atrai inevitavelmente insetos oportunistas que poderiam consumir a recompensa sem realizar a polinização (ladrões de néctar). Para proteger este elevado investimento metabólico, as plantas exploram as capacidades físicas e cognitivas superiores dos vertebrados (e.g., aprendizagem motora e manipulação espacial). Desenvolvem assim arquiteturas florais complexas (e.g., perianto rígido, corolas muito tubulares e néctar oculto) que funcionam como verdadeiros «filtros ecológicos»: as aves e os morcegos aprendem rapidamente a aceder à recompensa, ao passo que o acesso se revela morfológica ou cognitivamente intransponível para a maioria dos insetos, evitando o roubo do néctar (Castellanos et al., 2004; Willmer, 2011).

Qualidade e desempenho de um polinizador

Apesar de as abelhas (família Apidae e linhagens afins da superfamília Apoidea) serem, globalmente, os principais polinizadores das angiospérmicas, nem sempre são eficientes. Por exemplo, quando uma abelha solitária muito pequena (e.g., Andrena subgén. Micrandrena, Andrenidae) visita flores grandes (e.g., as estevas, Cistus spp., Cistaceae), raramente consegue tocar nos estigmas, comportando-se, na prática, como um mero fitófago ladrão de pólen. Do mesmo modo, admite-se que a maioria dos coleópteros que visitam as flores é mais destrutiva do que benéfica, porque mastigam grandes massas de pólen, consomem vorazmente as peças florais e, por possuírem um exosqueleto e élitros lisos, transportam pouco pólen (Barth, 1991). Na perspetiva da planta, os polinizadores não são todos iguais e nem todas as visitas são desejáveis (Quadro 46).

QUADRO 46. Qualidade e desempenho de um polinizador

A qualidade de um polinizador (pollinator quality) e conceitos afins são intensamente debatidos na bibliografia botânica. Sem entrar em grandes detalhes conceptuais e terminológicos, um bom polinizador tem de ser simultaneamente eficaz e eficiente a realizar o serviço de polinização.   Eficácia de um polinizador (effective): se, em cada visita, deposita no estigma grãos de pólen viáveis e coespecíficos em grande número (uma métrica empiricamente quantificada na literatura como Single Visit Deposition ou SVD). Eficiência de um polinizador (efficient): se deposita nos estigmas uma proporção elevada dos grãos de pólen que recolhe das anteras. Ao contrário do conceito de eficácia, o conceito de eficiência pondera os custos metabólicos do pólen que é desviado pelo animal para outras funções que não a polinização (e.g., provisão de alimento para larvas e insetos adultos) (Ne'eman et al., 2010). Para ser amplamente eficaz, um polinizador tem de ser competente a contactar os estames e os pistilos (de preferência de flores de indivíduos distintos), demonstrar uma elevada constância floral e, de preferência, possuir alguma especificidade nas suas preferências alimentares. Em contraste, um polinizador de fraca qualidade (pouco eficiente), por exemplo, colhe grandes massas de pólen, mas tem hábitos de limpeza apurados e transporta o pólen empacotado em locais inacessíveis aos estigmas (e.g., nas corbículas das patas traseiras); ou tem uma superfície corporal desfavorável à aderência dos grãos de pólen (e.g., insetos glabros); ou exibe uma fisionomia que o impede de contactar adequadamente com as anteras e os estigmas. É do interesse evolutivo das plantas maximizar as visitas por bons polinizadores (aumentando a frequência da sua visitação, i.e., o número de visitas por flor e por unidade de tempo) e, de algum modo, rejeitar estruturalmente os maus polinizadores. Em suma, o desempenho de um polinizador (pollinator performance) é efetivamente o produto da sua qualidade pela sua frequência de visitação. Um polinizador de visitação frequente (mesmo que de qualidade mediana) fecunda um elevado número de primórdios seminais à escala da planta ou da população. No entanto, um polinizador com um desempenho excecional na transferência individual de pólen consegue maximizar o sucesso reprodutivo da planta mesmo com uma frequência de visitação muito baixa (Ne'eman et al., 2010).

O pólen de uma planta generalista que atraia uma vasta e indiferenciada gama de insetos corre um enorme risco de não chegar ao destino certo. Esta probabilidade de falha é tanto maior quanto maior for a diversidade e menor a qualidade dos visitantes, ficando também a flor exposta a ladrões de néctar e antófagos (fitófagos de flores). Assim, reduzir evolutivamente o universo de visitantes a um clube restrito de "bons polinizadores" (Quadro 46) confere óbvias e enormes vantagens seletivas à planta.

Os polinizadores apresentam características anatómicas, neurosensoriais e ecológicas díspares: as aves são pesadas, os morcegos operam de noite, as abelhas têm língua curta ou longa e veem o UV, as borboletas pousam ou pairam (mais informação nos Quadros 48 e 49). Ao longo de milhões de anos, a estrutura das flores evoluiu em função das características dos polinizadores animais, adquirindo arquiteturas, cores, odores e recompensas específicas para selecionar os vetores mais eficientes, excluir os fitófagos e garantir a fidelidade dos vetores. Esta especialização biológica explica a notável evolução de traços morfológicos convergentes em famílias de plantas muito distintas (v. «Síndromes de polinização»). Porém, a especialização tem, como veremos, riscos e limites (v. «Coevolução polinizador animal-planta polinizada»).

Pese embora  as extraordinárias adaptações dos polinizadores para transferir pólen entre flores, é errado afirmar que uma abelha ou um beija-flor «evoluíram com o propósito de polinizar flores». Na realidade, a seleção natural otimizou a estrutura e o comportamento dos animais polinizadores para a extração, recolha e consumo máximos de energia (néctar) e proteína (pólen) em seu próprio proveito. O «serviço de polinização» que prestam é um subproduto evolutivo — uma consequência inevitável imposta pelas restrições morfológicas que as flores desenvolveram para os manipular, também elas, em seu próprio proveito. A coevolução entre polinizadores e plantas assenta, assim, num profundo e inultrapassável conflito de interesses (Bronstein, 2001; Willmer, 2011) (v. «Conflito polinizadores-plantas polinizadas. Ladrões de pólen e néctar»).

Ainda assim, estes milhões de anos de coevolução antagonista e mutualista traduziram-se numa dependência ecológica absolutamente irredutível: as angiospérmicas zoófilas dependem dos polinizadores animais para a sua reprodução sexual e para gerar variação genética perante um mundo em mutação; e, em contrapartida, uma fração imensa da biodiversidade animal global colapsaria rapidamente sem o combustível doce e o pólen nutritivo fornecidos pelo engenho das flores.

Polinização entomófila

Importância

A evolução dos insetos é anterior à das angiospérmicas. A informação fóssil e filogenética indica que as relações mutualistas entre as plantas com flor e os insetos polinizadores causaram uma diversificação explosiva de ambos os grupos no Cretácico Inferior. Hoje, cerca de 65% das angiospérmicas são entomófilas (Dietz, 1982). A importância da entomofilia é francamente superior se a contabilidade for feita ao nível da família e do género, ou se se excluírem as commelinídeas anemófilas (e.g., gramíneas e ciperáceas). Mais de 20% das espécies de insetos dependem das flores para se alimentarem (Dietz, 1982). A polinização por aves e morcegos é francamente menos comum: estima-se que, dos cerca de 13 000 géneros de plantas com flor, apenas 500 tenham espécies polinizadas por aves e 250 por morcegos (Sekercioglu, 2006).

A polinização das plantas aquáticas constitui uma evidência indireta das vantagens intrínsecas da entomofilia. A esmagadora maioria das plantas dulçaquícolas obrigatórias (hidrófitos) reteve a polinização entomófila ancestral: durante o período reprodutivo, elevam as flores acima da superfície da água, expondo-as aos insetos polinizadores (e.g., Nymphaea, Nuphar, Pontederia, Ranunculus, Menyanthes) (Philbrick & Les, 1996).

Klein et al. (2007) analisaram as características da polinização nas principais plantas alimentares cultivadas no mundo (Quadro 47). Das 115 principais culturas globais avaliadas, 87 (76%) dependiam (em diferentes graus) de polinização animal e 28 (24%) espécies não dependiam de qualquer intervenção animal. Contudo, a polinização entomófila perde relevância quando a análise é efetuada em volume de produção, e não em número de espécies. Cerca de 60% da produção global de alimentos em volume provém de culturas que não dependem da polinização animal, entre as quais se destacam os cereais (que são estritamente anemófilos). Ainda assim, cerca de 30% da área agrícola cultivada à escala planetária depende de polinizadores animais.

Os insetos são os principais polinizadores animais das plantas com flor zoófilas, cultivadas ou selvagens, e a biologia da polinização das plantas entomófilas é mais bem conhecida e mais diversa do que a de outras espécies animais. Por conseguinte, a polinização por insetos — e, em particular, a polinização melitófila (por abelhas) — dominará as páginas que se seguem.

QUADRO 47. Algumas plantas cultivadas estritamente a muito dependentes da polinização por insetos (Junqueira et al. 2001, Klein et al. 2007)

Cultura	Sistema de reprodução	Polinizador
Citrullus lanatus (melancia)	Monoica, autocompatível.	Abelha-melífera (Apis mellifera), abelhas solitárias e abelhões (Bombus spp.).
Cucumis melo (melão)	Monoica ou andromonoica, autocompatível.	Abelha-melífera (A. mellifera), abelhas solitárias e abelhões (Bombus spp.).
Cucurbita maxima, C. moschata, C. pepo (abóboras)	Monoica, autocompatível.	Abelha-melífera (A. mellifera) e abelhas solitárias (vários grupos).
Cucumis sativus (pepino)	Monoica ou andromonoica, autocompatível.	Abelha-melífera (A. mellifera), abelhas solitárias e abelhões (gén. Bombus).
Fagopyrum esculentum (trigo-sarraceno)	Hermafrodita, autoincompatível, distílica.	Abelha-melífera (A. mellifera).
Actinidia chinensis (quivi)	Dioica.	Abelha-melífera (A. mellifera), abelhas solitárias e abelhões (gén. Bombus).
Annona squamosa (anoneira)	Hermafrodita.	Escaravelhos (fam. Nitidulidae).
Averrhoa carambola (caramboleira)	Hermafrodita, autoincompatível, distílica.	Abelhas (gén. Apis).
Eriobotrya japonica (nespereira)	Hermafrodita, autoincompatível.	Abelha-melífera (A. mellifera) e abelhões (Bombusspp.).
Malus domestica (macieira)	Hermafrodita, geralmente autoincompatível.	Abelha-melífera (A. mellifera), abelhas solitárias, abelhões (Bombus spp.) e sirfídeos (Syrphidae).
Mangifera indica (mangueira)	Andromonoica, autocompatibilidade variável consoante as cultivares.	Abelha-melífera (A. mellifera), abelhas-sem-ferrão (gén. Trigona), dípteros, formigas e vespas.
Passiflora edulis(maracujazeiro) e P. alata (maracujazeiro-doce)	Hermafrodita, maioria das cultivares autoincompatíveis.	Os apídeos do gén. Xylocopa são os polinizadores mais eficientes. A abelha-melífera tem frequentemente um efeito contraproducente (roubo de pólen/néctar).
Persea americana (abacateiro)	Hermafrodita, autoincompatível, dicogâmica.	Abelha-melífera (A. mellifera), abelhas-sem-ferrão e abelhas solitárias.
Prunus spp. (prunoideas)	Hermafrodita, autocompatibilidade variável (e.g., pessegueiro é autocompatível; amendoeira e cerejeira são autoincompatíveis).	Abelha-melífera (A. mellifera), abelhas solitárias, abelhões (gén. Bombus) e dípteros.
Pyrus communis (pereira)	Hermafrodita, autoincompatível.	Abelha-melífera (A. mellifera), abelhões (Bombus spp.) e abelhas solitárias.
Rubus spp.(silvas/framboesas)	Hermafrodita, autocompatível.	Abelha-melífera (A. mellifera), abelhas solitárias, abelhões (gén. Bombus) e sirfídeos (Syrphidae).
Theobroma cacao (cacaueiro)	Hermafrodita, autoincompatibilidade variável consoante as cultivares.	Dípteros das famílias Cecidomyiidae e Ceratopogonidae.

Os principais grupos de insetos polinizadores

A grande maioria dos insetos polinizadores reparte-se pelas ordens Hymenoptera (abelhas e vespas), Lepidoptera (borboletas diurnas e noturnas), Diptera (moscas), Coleoptera (escaravelhos) e Thysanoptera (tripes ou tisanópteros). A presença de insetos de outras ordens nas flores é geralmente acidental ou de importância ecológica secundária. As principais características destes grupos de insetos encontram-se resumidas no Quadro 49.

Os insetos polinizadores podem ser organizados em grupos funcionais (e.g., himenópteros libadores, moscas com aparelho bucal longo, entre muitos outros) que se comportam de forma análoga na flor e exercem pressões seletivas semelhantes. Estas pressões, por sua vez, revelam-se em morfologias convergentes nas plantas (e.g., tubo da corola comprido ou alargado e mecanismos de apresentação do pólen) (Fenster et al., 2004) (v. «Síndromes de polinização»; Quadros 48 e 49). Trata-se de morfologias similares, mas não estritamente coincidentes, uma vez que a mesma pressão de seleção pode desencadear respostas evolutivas distintas que conferem vantagens adaptativas equivalentes às plantas (Niklas, 1988).

Coletivamente, os himenópteros constituem o mais importante grupo de insetos polinizadores. O arquétipo do polinizador, a abelha-melífera (Apis mellifera), chega a transportar até 30% do seu peso vivo em pólen (Figura 286). Os cerca de 3 milhões de pelos que lhe revestem o corpo, das patas à cabeça, estão otimizados para funções diferenciadas de captura, limpeza e armazenamento do pólen. O pólen agarra-se com extrema facilidade a este revestimento piloso — por exemplo, a distância de inserção dos pelos na cabeça da abelha coincide com o diâmetro médio dos grãos de pólen de muitas das suas flores preferidas (Amador et al., 2017).

Com a ajuda do aparelho bucal e de escovas localizadas nas patas anteriores, as fêmeas recolhem e aglomeram os grãos de pólen em pelotas. Estas são posteriormente armazenadas e transportadas até à colmeia em depressões circunscritas por sedas rígidas, localizadas nas tíbias das patas traseiras, designadas por corbículas. Durante o processo, o pólen é misturado com néctar e saliva (rica em enzimas) para prevenir a sua germinação e evitar que as pelotas se desfaçam durante o voo.

As abelhas — i.e., o clado Anthophila da superfamília Apoidea — são um vasto grupo de himenópteros de primordial importância evolutiva e ecológica para as angiospérmicas, com mais de 20 000 espécies descritas a nível mundial (ca. 712 em Portugal) (Danforth et al., 2019; Wood et al., 2020). Ao contrário da perceção pública, a esmagadora maioria das abelhas é solitária (não eussocial). Embora morfologicamente diversas, são frequentemente mais pequenas do que a abelha-melífera (com notáveis exceções, como os abelhões do género Bombus) e carecem de corbículas (à exceção destas mesmas linhagens). Partilham, contudo, uma densa pilosidade (também com exceções notáveis) e a mesma dependência estrita dos recursos florais para a sua alimentação e aprovisionamento dos ninhos (à exceção das espécies cleptoparasitas; ca. 15% das espécies) (Danforth et al., 2019). Para compensar a ausência de corbículas, muitas espécies possuem estruturas alternativas de transporte de pólen, como as escopas abdominais ou tibiais dos megachilídeos.

A abelha-melífera diz-se poliléctica porque tem uma dieta generalista (recolhe pólen de mais de 100 famílias de plantas). Estima-se, porém, que mais de metade das abelhas mundiais (Apoidea) seja oligoléctica, i.e., possua uma dieta polínica especializada (Michener, cit. em Michez et al., 2019). Por exemplo, várias abelhas da família Melittidae alimentam-se preferencialmente de pólen de Asteraceae (compostas) (Michez et al., 2008).

Embora a abelha-melífera receba a maior atenção mediática e agronómica, estudos à escala global demonstram que as abelhas solitárias (e outros polinizadores selvagens) são frequentemente muito mais eficientes na função de polinizadores de plantas, cultivadas ou silvestres, do que a A. mellifera (Garibaldi et al., 2013). As razões variam consoante a combinação específica abelha-planta, mas incluem: (i) um voo primaveril mais precoce e tolerante a temperaturas mais baixas (e.g., abelhões do género Bombus, Apidae); (ii) tendência para visitar menos flores por indivíduo e empreender voos mais longos entre plantas incrementando a proporção da polinização cruzada; (iii) um comportamento forrageador centrado na recolha de pólen e de néctar (a abelha-melífera tem muitas vezes um foco quase exclusivo no néctar, o que pode prejudicar o contacto com as anteras); (iv) a especificidade alimentar de muitas espécies (incrementa a eficiência da polinização); (v) a ausência de corbículas e de hábitos de limpeza exaustivos, o que faz com que transportem mais pólen solto e disponível para contactar os estigmas (e.g., Osmia e Megachile, Megachilidae); (vi) a capacidade de algumas espécies realizarem polinização por vibração (buzz pollination), essencial para aceder ao pólen em anteras poricidas; (vii) uma maior resistência a pragas e doenças específicas (frente às quais a abelha-melífera se tem revelado muito frágil); e, naturalmente, (viii) a sua presença autónoma, independente do maneio humano.

Embora seja possível atingir densidades elevadas de polinizadores (indivíduos/área) com a abelha-melífera e, no caso das plantas cultivadas, otimizar artificialmente a sua presença em sincronia com a fenologia da flor (e.g., uso de colmeias transumantes), veremos adiante que o seu comportamento forrageador e o seu menu generalista podem até ter efeitos perversos na polinização. Em suma, as abelhas solitárias atuam como um seguro ecológico insubstituível perante o declínio global das populações de A. mellifera (Winfree et al., 2007).

Qualquer discussão sobre a ecologia evolutiva da polinização estaria, contudo, incompleta sem uma referência às abelhas da tribo Meliponini (Apidae). As chamadas abelhas-sem-ferrão, ou meliponíneos, são abelhas corbiculadas e eussociais (com colónias permanentes) de distribuição pantropical (Américas, África e Ásia). A sua importância ecológica e agronómica é frequentemente negligenciada na literatura da especialidade, tendencialmente eurocêntrica. São os polinizadores nativos dominantes em muitos ecossistemas florestais tropicais de baixa latitude. Além do seu papel ecológico insubstituível, polinizam inúmeras culturas de elevado valor económico, como o açaí, o café, o maracujá e o guaraná, complementando ou mesmo superando a eficiência da abelha-melífera nestes territórios (Slaa et al., 2006). Produzem um mel singular, de grande valor de mercado, em colmeias comerciais.

Arrastamento do pólen. Comportamento forrageador das abelhas e de outros himenópteros polinizadores

No ponto «Geitonogamia» referiram-se quatro aspetos fundamentais do comportamento forrageador dos polinizadores, bem marcados nas abelhas, que reduzem os riscos de autogamia: (i) arrastamento do pólen; (ii) a constância floral; (iii) o hábito de visitar apenas uma pequena fração das flores de cada inflorescência (ou da planta inteira) antes de se moverem para outro indivíduo; e (iv) as enormes necessidades energéticas e nutricionais destes insetos em néctar e pólen. Recuperam-se agora estes temas, com mais detalhe.

Ainda que os polinizadores visitem, sequencialmente, várias flores na mesma planta, o pólen proveniente de indivíduos visitados previamente não se esgota de imediato (Marshall & Ellstrand, 1985). Este fenómeno denomina-se pollen carryover, traduzível como arrastamento do pólen. O arrastamento é propiciado por certas características fenotípicas do animal, como a presença de um denso revestimento de pelos. Portanto, dentro de determinados limites, a permanência de um inseto nas flores de um dado indivíduo não impossibilita a polinização cruzada. Aliás, o arrastamento do pólen foi uma pré-condição ecológica para a coevolução polinizadores-plantas e para a evolução de sistemas promotores da alogamia.

Por causas que adiante se explicam (v. «Mutualismo obrigatório»), os casos extremos de dependência estrita entre planta e polinizador são raros na natureza — a maior parte das plantas é visitada por comunidades de polinizadores mais ou menos generalistas (embora não sejam todos de igual qualidade). Constatou-se, no entanto, que muitos polinizadores generalistas, e em particular a abelha-melífera, mostram uma elevada constância floral (floral constancy), i.e., têm a tendência para visitar flores da mesma espécie ao longo de uma jornada de colheita de néctar e pólen, rejeitando, eventualmente, flores coocorrentes mais ricas em recompensas (Figura 286; Waser, 1986). Consequentemente, o pólen coespecífico, arrastado de flor em flor e entre plantas da mesma espécie, não se dilui com o pólen proveniente de outras espécies — e os riscos de oclusão do estigma com pólen heteroespecífico são muito menores. Por esta razão, as colmeias de abelha-melífera introduzidas para polinizar campos de cebolas híbridas ou pomares de amendoeiras em plena ântese, por exemplo, não se distraem excessivamente com as plantas infestantes e ruderais.

Estão publicadas várias hipóteses para explicar a constância floral. Os autores da hipótese do investimento em aprendizagem (learning investment hypothesis) defendem que a mudança frequente de alvo floral exige um período de reaprendizagem motora e sensorial por parte do polinizador para aceder à recompensa, resultando em assinaláveis perdas de eficiência forrageadora. Os custos energéticos inerentes a esta mudança de espécie seriam, por sua vez, agravados pelas limitações cognitivas dos polinizadores (a capacidade de reter na memória as competências motoras de manipulação para múltiplas flores complexas em simultâneo é limitada nos insetos) (Chittka et al., 1999).

A constância floral e o forte efeito seletivo da estrutura da flor na comunidade de polinizadores dependem, obviamente, das capacidades cognitivas dos animais. Não obstante o seu diminuto tamanho, as abelhas demonstram formas sofisticadas de aprendizagem: aprendem a reconhecer a cor, a forma, o odor, a textura e até a carga eletrostática das flores, relacionando essas propriedades com a oferta de recompensas acessíveis e nutritivas (Barth, 1991; Muth et al., 2016). Estas capacidades cognitivas são adaptativamente vantajosas porque diminuem o dispêndio de energia durante a colheita, focando a atenção do inseto nos alimentos mais proveitosos (Barth, 1991; Vanderplanck et al., 2014). Insetos eussociais (e.g., abelha-melífera) têm ainda a vantagem de dispor de formas de comunicação complexas de localização e de descrição da abundância de recursos alimentares às companheiras (von Frisch, 1994).

Os insetos polinizadores seguem regras inatas ou aprendidas na forma como se movem nas flores de uma inflorescência, otimizando a recolha de energia por unidade de energia despendida no movimento (Pyke, 1978b) — na natureza, os erros comportamentais têm sempre um custo reprodutivo. Por que razão, então, não visitam todas as flores abertas de uma inflorescência? Por que razão mudam frequentemente de planta? Os estudos de Pyke (1978a, 1978b, 1979) e de Zhao et al. (2016) com apídeos do género Bombus em inflorescências verticais (e.g., cachos de Aconitum, Delphinium e Epilobium) fornecem a resposta (Figura 285). Os abelhões abordam quase sempre as inflorescências a partir das flores em plena ântese mais próximas da base e libam as flores de baixo para cima, numa trajetória vertical ou oblíqua, ignorando algumas flores de permeio. Em média, somente cerca de um terço das flores disponíveis na inflorescência são visitadas. Este comportamento maximiza a relação recolha de energia/energia investida no voo porque as flores da base são, tipicamente, as mais ricas em néctar. O polinizador ataca primeiro as flores basais; ao subir na inflorescência, apercebe-se da rarefação das recompensas e retira-se para outra planta. À medida que a inflorescência envelhece, as flores funcionais mais maduras situam-se em posições cada vez mais elevadas.

Depreende-se daqui que a produção diferencial de néctar e a floração escalonada típicas das inflorescências — e.g., ântese de baixo para cima na espiga, no cacho ou no cíncino, ou de fora para dentro no capítulo e na umbela — são, muito provavelmente, adaptativas: manipulam o comportamento forrageador dos polinizadores e, por essa via, favorecem a polinização cruzada. A protandria potencia ainda mais estas causalidades. Imaginemos uma espiga de uma espécie protandra. Quando as flores da base, por serem mais velhas, se encontram numa fase funcional feminina (♀), as flores distais, mais novas, encontram-se na fase masculina (♂). Deste modo, o polinizador que aterre na base deposita o pólen alheio (arrastado de uma flor anterior) nos estigmas recetivos das flores mais baixas enquanto liba o néctar; ao atingir as flores masculinas do topo da inflorescência, o seu corpo é escovado e carregado com pólen fresco, abandonando a planta em seguida (Bertin et al., 1993). Não surpreende, portanto, que a protandria seja extremamente frequente em plantas melitófilas (Harder et al., 2006).

A duração da permanência na mesma planta varia de polinizador para polinizador. Num estudo recente em três plantas herbáceas californianas, demonstrou-se que as flores polinizadas predominantemente por abelhas-melíferas produzem sementes de qualidade inferior (menor taxa de germinação e descendências mais débeis) e em menor número do que as flores visitadas por abelhas solitárias (Travis & Kohn, 2023). A causa desta discrepância reside na tendência que a abelha-melífera tem para visitar um maior número de flores de um mesmo indivíduo — antes de empreender um voo mais longo para outra planta coespecífica — em comparação com as abelhas solitárias. Esta diferença subtil no comportamento forrageador da abelha-melífera traduz-se num incremento da probabilidade de ocorrência de geitonogamia.

Por fim, é incontornável uma referência aos consumos de pólen e néctar que, indiretamente, ditam o comportamento forrageador. De acordo com Müller et al. (2006), assumindo um acesso exclusivo ao pólen, uma abelha solitária necessita de visitar entre 7 e 1100 flores para conseguir encher de pólen a célula de uma larva. Em condições naturais, este número tem de ser multiplicado por 2,5 porque visitantes anteriores já removeram parte do pólen ou este ficou compactado pela chuva. O número é ainda superior se considerarmos que as larvas se alimentam de uma mistura de pólen com néctar e que a própria fêmea adulta precisa de néctar para se manter. Durante a sua curta vida, uma abelha solitária aprovisiona 10 a 50 larvas. Numa perspetiva eussocial, o descobridor da dança das abelhas e Prémio Nobel austríaco Karl von Frisch (1886–1982) calculou que, para produzir um único quilograma de mel, as abelhas-melíferas têm de visitar perto de 20 milhões de flores (Barth, 1991). Estão em causa vastos números de flores que obrigam as abelhas a voar e forragear incessantemente entre múltiplas plantas, viabilizando e assegurando assim a indispensável polinização cruzada.

Na perspetiva do sucesso reprodutivo da planta, o forrageamento das abelhas-melíferas tem, contudo, um importante revés: como muitas obreiras forrageiam exclusivamente focadas na recolha de néctar, aprendem frequentemente a abordar lateralmente flores de morfologia complexa (e.g., corolas simpétalas), extraindo a recompensa sem chegar a contactar com as anteras ou os estigmas (comportamento de acesso ilícito ou side-working). Em franco contraste, as abelhas solitárias necessitam de recolher ativamente uma mistura massiva e equilibrada de pólen e néctar — dado que cada fêmea é reprodutora e produzir descendência exige quantidades elevadas de proteína —, o que as obriga a um contacto físico vigoroso e inevitável com as estruturas reprodutivas da flor, maximizando a deposição de pólen no estigma (Willmer, 2011).

Seleção de insetos polinizadores ao nível da flor

Nas flores actinomórficas sem constrangimentos morfológicos, de que as magnólias são um bom exemplo, os insetos acedem à flor e às recompensas de todos os lados. A comunidade de polinizadores é pouco eficiente porque, além de as espécies serem numerosas e diversas, frequentemente têm uma dieta não especializada (espécies polilécticas). As estruturas reprodutivas destas flores estão muito expostas aos estragos causados por insetos de aparelho bucal triturador e outros fitófagos de flores. Para assegurar a polinização, não têm outra alternativa senão oferecer quantidades generosas de pólen, com enormes custos em recursos (e.g., Cistus, Cistaceae). A maior parte destas flores não tem néctar — o pólen é a única recompensa.

Resumidamente, a visitação frequente de uma vasta gama indiscriminada de espécies polinizadoras (i) diminui a probabilidade de transporte do pólen por bons polinizadores, (ii) aumenta os riscos de autopolinização e (iii) agrava o risco de oclusão do estigma. É do interesse evolutivo dos indivíduos vegetais a visitação reiterada por um reduzido universo de polinizadores de alta qualidade. A seleção natural favoreceu, por isso, a evolução de flores que são, simultaneamente, atrativas e seletivas para os polinizadores, com recompensas parcimoniosas. Como frequentemente acontece em biologia da evolução, as soluções evolutivas foram múltiplas.

A localização do néctar e a forma da corola têm um poderoso efeito seletivo sobre a fauna de polinizadores. A recolha do néctar é uma operação simples para os insetos, mas é necessário alcançá-lo. Muitas flores acumulam o néctar em locais de fácil acesso (e.g., no fundo da corola aberta das campanuláceas ou no hipanto das rosáceas). Nestes casos, as abelhas — independentemente de terem língua curta ou comprida, ou de serem grandes ou pequenas — pousam na corola, abeiram-se das cisternas de néctar, estendem a língua e bombeiam o líquido. Contudo, certas corolas simpétalas de garganta mais apertada são altamente seletivas: favorecem polinizadores de aparelho bucal sugador (borboletas) ou lambedor suficientemente comprido (e.g., himenópteros das famílias Apidae e Megachilidae) para aceder ao néctar resguardado no fundo do tubo, eventualmente em esporões ou em gibas. Esta arquitetura exclui, por exemplo, as abelhas de língua curta (e.g., família Andrenidae), que seriam, porventura, demasiado pequenas para sequer contactarem os estigmas (Harder, 1983; Stang et al., 2006).

O néctar das lamiáceas e das fabáceas encontra-se igualmente armazenado em locais recônditos, pelo que estas flores só costumam ser visitadas por abelhas de língua comprida (e.g., géneros Apis, Bombus e Megachile). As flores com néctar no fundo de corolas tubulosas profundas ou em esporões estreitos e compridos são quase exclusivas de lepidópteros, e as abelhas mostram pouco interesse por elas. Existe aqui um trade-off ecológico-evolutivo: as abelhas transportam mais pólen e exibem maior constância floral, mas, em contrapartida, as borboletas percorrem distâncias superiores, transportando o pólen mais longe (Herrera, 1987).

A hipótese que melhor explica a evolução recorrente da zigomorfia a partir de flores actinomórficas propõe que a bilateralidade seleciona a comunidade de polinizadores e restringe o movimento do animal no interior da flor, promovendo o seu contacto preciso com as fontes de pólen e com o estigma (Citerne et al., 2010). A ocorrência de um lábio proeminente — frequente nestas corolas — facilitou a evolução de guias de atração a média distância e de encaminhamento no interior da flor. Por exemplo, os densos pelos que revestem o lábio inferior de muitas corolas bilabiadas atuam não só como guias, mas também como obstáculos que empurram o dorso do inseto polinizador contra os estames alojados no lábio superior da flor (Westerkamp & Claßen-Bockhoff, 2007). Veremos que as flores zigomórficas tendem a colocar o pólen em locais específicos do corpo dos polinizadores (os chamados «locais seguros»), de acesso difícil aos movimentos de limpeza do inseto (Koch et al., 2017). Para potenciar esta adesão, o pólen encontra-se frequentemente aglomerado por substâncias lipídicas viscosas (e.g., pollenkitt) (Pacini & Hesse, 2005).

Consequentemente, quando comparadas com as flores actinomórficas, as flores zigomórficas capturam mais pólen coespecífico e enfrentam menores riscos de oclusão do estigma. Simultaneamente, o arrastamento do pólen (carryover) aumenta e a probabilidade de polinização cruzada dispara. A polinização das flores zigomórficas é, geralmente, mais eficaz e eficiente, resultando num fluxo de pólen de melhor qualidade, com todas as vantagens evolutivas que daí advêm. Por fim, estas plantas não necessitam de produzir tanto pólen, podendo desviar recursos para a produção de primórdios seminais. No entanto, em determinadas condições, a extrema especialização pode agravar os riscos de falha reprodutiva (e.g., rutura de relações especializadas polinizador-planta, ou em ambientes frios, ventosos, pouco luminosos e de grande instabilidade meteorológica) (Fenster & Martén-Rodríguez, 2007; Joly & Schoen, 2021).

Como se explica no volume II, a zigomorfia acelerou as taxas de especiação e de diversificação das angiospérmicas (Sargent, 2004). Interações planta-inseto aparentemente tão simples explicam o tremendo sucesso da zigomorfia nas plantas com flor e, em grande parte, o próprio sucesso das angiospérmicas no seio das plantas com semente. A evolução recorrente da simpetalia envolveu, muito provavelmente, mecanismos seletivos similares.

A evidência acumulada revela não só que as preferências alimentares dos insetos condicionaram a evolução da química do pólen (e.g., o pólen tem significativamente mais proteína nas espécies entomófilas do que nas anemófilas), mas sugere igualmente que as plantas condicionaram a evolução da ecologia alimentar dos polinizadores. Em suma, as características morfológicas e químicas do pólen e do néctar exercem um profundo efeito seletivo e contínuo sobre a comunidade de visitantes florais (Hanley et al., 2008; Vanderplanck et al., 2014).

Condições ambientais e polinização entomófila

A eficiência dos insetos polinizadores está, em larga medida, dependente da luz, da temperatura do ar e da precipitação. A abelha-melífera, o mais importante polinizador das plantas entomófilas — quer de espécies cultivadas quer silvestres — nas regiões de clima temperado e mediterrânico, só voa com luz solar. Por exemplo, dada a precocidade da floração da amendoeira (Prunus dulcis), as abelhas dispõem de menos horas de luz diária para efetuar a sua polinização do que no caso de espécies frutícolas lenhosas de floração mais tardia. À latitude de Lisboa, as abelhas têm mais 1h52m de luz para polinizar uma pereira ‘Rocha’ no dia 1 de abril do que uma amendoeira a 15 de fevereiro (Aguiar, 2017). Por esta razão, são cada vez mais selecionadas e cultivadas amendoeiras autogâmicas e/ou de floração tardia. A floração tardia tem ainda uma importante vantagem agronómica: diminui o impacto económico das geadas primaveris.

No início da primavera, a atividade da abelha-melífera atinge o seu máximo com temperaturas entre os 18 °C e os 21 °C; a eficiência da polinização decresce acentuadamente abaixo dos 13 °C, e as abelhas deixam de voar com temperaturas do ar inferiores a 9 °C (Burrill & Dietz, 1981; Sagili & Burgett, 2011). Curiosamente, no auge do verão, só forrageiam com temperaturas acima dos 21 °C. Os abelhões (Bombus spp.) voam com temperaturas um pouco mais baixas do que a abelha-melífera (graças à sua capacidade de termorregulação ativa através da contração dos músculos de voo), mas formam populações menos densas. O frio deprime, em simultâneo, a ântese (sobretudo se acompanhado de humidades relativas elevadas), a atividade dos insetos e o desenvolvimento do tubo polínico (v. «Viabilidade polínica. Período efetivo de polinização»). No extremo oposto, temperaturas excessivas também inibem o voo dos insetos, secam o pólen e os estigmas, e comprometem a atividade celular.

Humidades relativas muito elevadas e o tempo encoberto prejudicam o trabalho dos polinizadores (neste último caso, por interferirem com a navegação dos insetos baseada na luz polarizada e na radiação UV), enquanto a precipitação suspende totalmente o voo. Adicionalmente, a chuva pode diluir o néctar exposto, tendo sido experimentalmente demonstrado que o néctar diluído desencoraja a visitação dos polinizadores, que procuram concentrações de açúcar mais rentáveis (Cnaani et al., 2006). O vento, por sua vez, tende a diminuir a velocidade de deslocação e o número de voos por dia, dispersando também rapidamente as plumas de odores florais (o que dificulta o rastreio olfativo a longa distância). A abelha-melífera, por exemplo, suspende o forrageamento com ventos superiores a 24 km/h (Sagili & Burgett, 2011).

Síndromes de polinização

Entende-se por síndrome de polinização o conjunto de características florais (e.g., forma, cor e recompensas) partilhadas por plantas que utilizam o(s) mesmo(s) vetor(es) de polinização, resultantes de um processo de evolução convergente (Ollerton et al., 2009). Nos Quadros 48 e 49, descrevem-se as síndromes associadas aos vetores de maior relevância e aos tipos mais comuns de entomofilia.

Rosas-Guerrero et al. (2014) confirmaram que a associação fenótipo floral – polinizador é real, permitindo inferir o principal vetor polínico através da observação da flor, especialmente em casos de mutualismo especializado em climas tropicais. Contudo, na polinização biótica, os sinais emitidos são frequentemente generalistas e as recompensas de fácil acesso, o que leva a que muitas plantas sejam visitadas por uma ampla gama de animais (Fenster et al., 2004). Por outro lado, a flor é um compromisso evolutivo: as suas características não resultam apenas da pressão do polinizador, mas também da necessidade de resistir a herbívoros, patógenos e a fatores abióticos, como a chuva e a radiação UV. Portanto, tais síndromes não devem ser interpretadas de forma taxativa e convém ter cuidado para não as generalizar aprioristicamente. Como em qualquer sistema biológico, trata-se de tendências: em vez de afirmar que «as flores anemófilas são nuas», deve-se usar-se «as flores anemófilas tendem a ser nuas». 

QUADRO 48. Síndromes de polinização (fontes bibliográficas diversas)

Sistema de polinização	Características frequentes da flor (Síndrome de polinização)	Exemplos
Anemofilia (polinização pelo vento)	Inflorescência e Estrutura: Flores numerosas, pequenas, nuas, frequentemente unissexuais e com poucos primórdios seminais (uniovuladas em muitas espécies); estames com filetes longos; estigmas de grande superfície. Pólen, Odor e Néctar: Pólen produzido em grande quantidade; grãos de pólen pequenos, leves, não ornamentados e isolados. Flores sem odor nem néctar.	Todas as gramíneas (Poaceae), ciperáceas e juncáceas. Quercus (Fagaceae), salgueiros (Salix, Salicaceae), bidoeiros (Betula, Betulaceae).
Hidrofilia (polinização pela água)	Inflorescência e Estrutura: Flores pequenas, inconspícuas, frequentemente nuas, submersas ou flutuantes; estigmas de grande superfície, flutuantes ou não. Pólen, Odor e Néctar: Produção de muito pólen; grãos de pólen pequenos, flutuantes ou não. Flores sem odor nem néctar.	Epi-hidrofilia: Callitriche (Callitrichaceae), Potamogeton (Potamogetonacea) e Vallisneria (Hydrocharitaceae). Hipo-hidrofilia: Zannichellia (Potamogetonaceae) e Zostera (Zosteraceae).
Ornitofilia (polinização por aves)	Inflorescência e Estrutura: Flores de cores vivas, geralmente vermelhas ou laranja, actinomórficas ou zigomórficas, frequentemente tubulosas e com pétalas distalmente recurvadas; anteras e estigmas excertos; ovário frequentemente lenhoso. Ântese diurna. Pólen, Odor e Néctar: Sem odor ou pouco odoríferas. Néctar produzido em maior quantidade e muito mais diluído do que nas flores entomófilas.	Fúchsias (Fuchsia, Onagraceae), aloés (Aloe, Asphodelaceae), estrelícias (Strelitzia, Strelitziaceae).
Quiropterofilia (polinização por morcegos)	Inflorescência e Estrutura: Flores de cores mortas (esverdeadas, acastanhadas, etc.), robustas, afastadas da canópia por grandes pedúnculos, grandes, acampanuladas, de estames e estigmas excertos ou, em alternativa, flores pequenas agrupadas em inflorescências densas. Certas flores refletem os ecos de sonar, facilitando a ecolocalização por morcegos polinizadores (von Helversen & von Helversen, 2003). Ântese noturna. Pólen, Odor e Néctar: Odor desagradável (e.g., cheiro a ranço). Pólen tendencialmente de grande dimensão. Néctar abundante.	Bananeiras (Musa spp., Musaceae), embondeiro (Adansonia digitata, Malvaceae/Bombacoideae) e árvore-salsicha (Kigelia africana, Bignoniaceae).
Entomofilia (polinização por insetos)	Inflorescência e Estrutura: Perianto bem diferenciado e colorido, por vezes simulando visualmente insetos fêmeas (Orchidaceae). Localização das recompensas de modo a obrigar ao contacto mecânico entre o inseto e os estames e/ou estigma (e.g., nectários quase ocultos no fundo da flor ou em esporões). Pólen, Odor e Néctar: Produzem menos pólen do que as plantas anemófilas. Grãos de pólen maiores, frequentemente pegajosos, ornamentados e aglomerados em massas. Odor mais ou menos intenso, variável com o tipo de polinizador. O néctar é a recompensa mais importante, geralmente concentrado e produzido em quantidades precisas. (Para uma discriminação rigorosa das síndromes entomófilas, vd. Quadro 49)	Um elevado número de famílias e géneros botânicos à escala global.

QUADRO 49. Síndromes de polinização entomófila (fontes bibliográficas diversas)

Tipos	Características dos insetos-vetor	Características frequentes da flor (síndrome de polinização)	Exemplos
Melitofilia (polinização por abelhas [Apis mellifera] e espécies afins, e.g., abelhas solitárias e abelhões do gén. Bombus)	As abelhas não veem o vermelho; em contrapartida, veem o ultravioleta (UV). Aparelho bucal de média dimensão, variável de espécie para espécie, capaz de lidar com alimentos sólidos e líquidos. Geralmente, visitam repetidamente a mesma espécie de planta (elevada constância floral).	Flores de cores vivas, frequentemente amarelas ou azuis; se vermelhas, então com forte refletância UV. Flores grandes; se pequenas, agrupadas em inflorescências densas. Flores mecanicamente fortes, de tubo da corola ou garganta curtos, zigomórficas ou actinomórficas, regra geral com uma plataforma de apoio (e.g., um lábio, ou inflorescência em capítulo ou umbela). Presença de guias nectaríferas UV a indicar a posição dos nectários. Odor adocicado e suave. Néctar de fácil acesso, geralmente mais concentrado. Libertação do pólen estimulada por vibração (buzz pollination).	Um sem-número de espécies; e.g., lamiáceas como as sálvias (Salviaspp.), o alecrim (Salvia rosmarinus, sin. Rosmarinus officinalis) e os tomilhos (Thymus spp.).
Psicofilia (polinização por borboletas diurnas)	Insetos diurnos; boa visão e pouco olfato; veem o vermelho. Aparelho bucal longo e tubuloso (espiritromba), adaptado à aspiração de líquidos. Transportam menos pólen do que os himenópteros; em contrapartida, percorrem distâncias superiores (Herrera, 1987).	Flores frequentemente coloridas (azuis, amarelas ou vermelhas), actinomórficas e de tubo comprido e estreito, por vezes providas de esporões. Flores frequentemente organizadas em inflorescências e/ou com plataforma de apoio; com ou sem guias nectaríferas. Odor pouco intenso, embora agradável. O néctar é a única recompensa, geralmente pouco abundante e de acesso restrito. Ântese diurna.	Rosmaninhos (Lavandula, Lamiaceae), Lantana camara (Verbenaceae), trevos (Trifolium, Fabaceae), violetas (Viola, Violaceae).
Falaenofilia (polinização por borboletas noturnas)	Insetos noturnos; excelente sentido do olfato, por vezes com capacidade de voo estacionário (fam. Sphingidae). Aparelho bucal longo e tubuloso, adaptado à aspiração de líquidos profundos.	Flores de cores pálidas, frequentemente tubulosas, horizontais ou pendentes, zigomórficas ou actinomórficas e de pétalas distalmente recurvadas; sem guias nectaríferas visíveis. Odor forte e adocicado, emitido sobretudo pela tardinha ou noite. Néctar abundante, mas oculto no fundo de tubos ou esporões. Ântese noturna.	Brugmânsias (Brugmansia, Solanaceae), figueiras-do-inferno (Datura, Solanaceae), Oenothera (Onagraceae).
Miofilia (polinização por moscas)	Algumas linhagens são atraídas por carne em decomposição (sapromiofilia). Aparelho bucal curto preparado para lamber/absorver líquidos ou sólidos previamente liquefeitos.	Flores frequentemente claras, amarelas, alaranjadas ou de cores mortas (escuras/avermelhadas), por vezes com padrões quadriculados, actinomórficas. Odor desagradável (e.g., a proteínas em decomposição). Sem néctar. N.B.: Nem todas as moscas são atraídas por carne em decomposição; e.g., as flores polinizadas por moscas da família Syrphidae apresentam síndromes semelhantes às flores polinizadas por pequenas abelhas.	Numerosas Araceae e Apiaceae.
Cantarofilia (polinização por coleópteros)	Aparelho bucal pouco especializada de tipo triturador. Polinizadores tendencialmente pouco especializados e destrutivos; alimentam-se indiscriminadamente de várias partes da flor (pólen e tecidos).	Flores frequentemente esverdeadas, pálidas ou de cores escuras; geralmente grandes, actinomórficas, com partes numerosas e carnudas (e.g., muitas pétalas e estames expostos), não tubulosas. As pétalas e os estames atuam como recompensa e são consumidos. Odor forte, por vezes a carne podre (coprofilia) ou a fruta madura. Sem néctar. Produção de grandes quantidades de pólen. Ovários bem protegidos (frequentemente ínferos) contra a fitofagia.	Com maior expressão nos grupos basais de angiospérmicas; e.g., magnólias (Magnolia, Magnoliaceae) e Nymphaea (Nymphaeaceae).