3. Especiação

Definição e frequência da especiação

A evolução pode ser decomposta em dois processos fundamentais: a anagénese e a cladogénese. A anagénese (ou evolução filética; anagenesis) consiste na evolução de uma espécie como um todo, sem que ocorra ramificação da linhagem. Em contrapartida, na evolução por cladogénese (cladogenesis), ocorre a formação de novas espécies a partir de uma espécie ancestral; neste contexto, cladogénese é sinónimo de especiação (Figura 21) (Futuyma, 2005).

Antes do advento do CBE, a especiação era entendida meramente como a acumulação de diferenças morfológicas entre populações, suficientes para permitir a sua classificação como espécies distintas pelos taxonomistas. Depois de Mayr, a especiação passou a ser definida como uma etapa do processo evolutivo durante a qual se desenvolvem mecanismos de isolamento reprodutivo entre populações originalmente coespecíficas.

Uma espécie "especia" quando concretiza o seu isolamento reprodutivo face à espécie (ou espécies) parental. Sendo a biota um arranjo discreto de espécies em que os indivíduos intermédios são raros ou ausentes (e não um contínuo absoluto de variações), o processo de especiação assume uma importância transcendente na biologia, pois é o motor primário da criação da diversidade da vida na Terra.

Além de real, a diferenciação de espécies — pelo menos nas plantas com flor — é um evento frequente que se pode desenrolar com assinalável rapidez à escala de tempo geológica, sobretudo em períodos de grande instabilidade ambiental. Estão descritos eventos contemporâneos de especiação, e é certo que muitos dos endemismos europeus e norte-americanos (sobretudo em regiões temperadas) resultam de especiação muito recente, datando do Plistocénico ou mesmo do Holocénico (Tribsch, 2004). Como refere Levin (1993a), «a especiação das plantas [com flor] é a regra, e não a exceção».

Compreender a especiação implica um percurso intelectual longo e acidentado, carregado de armadilhas conceptuais, nuances terminológicas, conceitos parcialmente sobrepostos, tradições científicas divergentes e uma bibliografia praticamente inesgotável. Nas secções seguintes, traçam-se algumas linhas orientadoras destinadas a estruturar o estudo e a facilitar a navegação e o aprofundamento futuro neste tema central da biologia evolutiva

Modos de seleção natural

A seleção natural não atua da mesma forma, nem com a mesma direção, em todas as populações. Umas vezes promove a conservação de estruturas e funções; noutras, impulsiona a divergência do fenótipo. Nas populações submetidas a seleção de estabilização ou normalizadora (stabilizing selection), são favorecidos os indivíduos com fenótipos intermédios (Figura 22), cujas características tendem a estabilizar e a persistir no tempo. Além da seleção de estabilização, definem-se outros dois modos fundamentais de seleção atuantes à escala da população: a direcional e a disruptiva (Endler, 1986).

A seleção direcional (directional selection) favorece um dos extremos do espetro de variação fenotípica no seio de uma população. A frequência de um estado de caráter qualitativo positivamente selecionado aumenta, paulatinamente, geração após geração, podendo conduzir à eliminação total do estado de caráter que outrora era dominante na população original. A evolução da cor das asas da borboleta noturna Biston betularia é um exemplo clássico de seleção direcional de caracteres qualitativos (Figura 23). Quando aplicada a caracteres quantitativos, assiste-se a uma deslocação do fenótipo médio em direção ao extremo positivamente selecionado (Figura 22).

Pode dar-se o caso de duas populações da mesma espécie, sujeitas à mesma pressão direcional (sob a ação do mesmo ambiente seletivo) e mesmo na ausência de fluxo génico, tenderem a convergir para frequências alélicas similares. Diz-se então que evoluem em paralelo (evolução paralela; parallel evolution; Arendt & Reznick, 2008; Holsinger, 2014), mediadas por pressões seletivas idênticas. Uma metanálise confirmou níveis surpreendentemente elevados de evolução paralela entre populações coespecíficas, que evoluem livremente em condições ambientais (ambientes seletivos) similares, manifestada por uma fortíssima similaridade genética e fenotípica (Conte et al., 2012).

Por outro lado, a seleção diz-se divergente (divergent selection) — e, implicitamente, gera evolução divergente — quando, em populações distintas da mesma espécie, são selecionados fenótipos diferentes em resposta a ambientes locais distintos (Figura 24). Em Portugal continental, bem como nos Açores e na Madeira, ocorrem vários exemplos de populações fenotipicamente divergentes em espécies que possuem tanto populações de interior como populações de dunas ou de arribas litorais expostas ao mar (e.g., Anagallis monelli, Primulaceae).

A seleção disruptiva (disruptive selection) é uma forma particular de seleção divergente que ocorre quando, no seio de uma única população, a seleção favorece ambos os extremos da distribuição de um fenótipo em detrimento dos fenótipos intermédios (Rundle & Nosil, 2005). A colonização de solos ultrabásicos (serpentínicos), nutricionalmente desequilibrados e ricos em metais pesados, por indivíduos provenientes de populações vizinhas de solos «normais» é um exemplo clássico na botânica (Kruckeberg, 2002).

As seleções divergente, direcional e disruptiva opõem-se, pela sua natureza impulsionadora de mudança, à seleção de estabilização. Qualquer que seja o seu modo, a seleção diz-se ecológica (ecological selection) quando os constrangimentos decorrem da interação direta dos indivíduos com o seu ambiente (biótico ou abiótico).

A dinâmica da variação genética

A intensa seleção a que são sujeitos os indivíduos recém-chegados a um novo habitat — ou as plantas selecionadas pelos agrónomos para criar cultivares de alta produtividade sob forte fertilização azotada — origina perdas dramáticas de variação genética. Quanto mais intensa é a seleção direcional, maior é a dissipação da variação genética intrapopulacional. Mais concretamente, à escala da população, a seleção direcional promove: i) a fixação de mutações e alelos adaptativos raros em detrimento dos alelos frequentes na população original; ii) o desenvolvimento de novos caracteres; e, por fim, iii) a divergência fenotípica interpopulacional.

Em contrapartida, a seleção de estabilização atua no sentido de preservar as características adaptativas acumuladas em torno do ótimo adaptativo (Holsinger, 2014). A seleção de estabilização fixa fenótipos e tende a esbater as diferenças fenotípicas extremas. Este modo de seleção é uma justificação estrutural (embora não a única) para a conservação do nicho ecológico (niche conservatism) e da morfologia de muitas linhagens de seres vivos ao longo de milhões de anos.

Nos processos evolutivos reais, as forças de mudança coexistem com as forças de estabilização do fenótipo. As forças de estabilização morfofuncional são particularmente evidentes na arquitetura da flor, uma vez que variações extremas na morfologia floral reduzem drasticamente a eficiência da polinização animal (Stebbins, 1970). Assim, a seleção de estabilização pode estar a reter a forma da flor, enquanto o corpo vegetativo diverge livremente sob seleção direcional (Wagner & Altenberg, 1996). Nas ilhas, é frequente observarem-se plantas endémicas com uma fisionomia radicalmente distinta da dos seus ancestrais continentais (frequentemente passando de ervas a pequenos arbustos ou árvores — um fenómeno conhecido como lenhificação insular; insular woodiness), mantendo, porém, uma elevada similaridade na estrutura floral (Figura 25). O facto de a seleção de estabilização ser marcadamente conservadora na flor ajuda a explicar por que os caracteres florais são tão fulcrais na sistemática e na taxonomia das angiospérmicas.

Considere-se agora uma constelação de populações de uma mesma espécie sujeita a forte seleção divergente após uma alteração climática catastrófica ou à formação de vastas escoadas basálticas sobre um substrato ácido. Nestas condições, embora a seleção direcional reduza a variação no interior de cada população, ela aumenta drasticamente a variação genética global à escala da espécie (no somatório das populações). Fica claro, portanto, que a seleção divergente está na base da esmagadora maioria dos eventos de especiação (Lowry & Hopkins, 2014). O próprio isolamento reprodutivo é, na maioria das vezes, apenas um subproduto genético (um efeito colateral pleiotrópico) da divergência adaptativa ocorrida em alopatria (Futuyma, 2005b).

Sob condições ambientais duradouramente estáveis, a seleção de estabilização recupera a primazia em detrimento das forças direcionais ou disruptivas. A evolução e a especiação abrandam, diferenciando-se o que se designa por comunidades evolutivamente estáveis (evolutionarily stable communities) — comunidades saturadas de espécies, com nichos ocupados e pouco permeáveis à invasão e diferenciação de novas entidades (Geritz et al., 1998; Kremer & Klausmeier, 2017).

Por conseguinte, durante os longos períodos de estase evolutiva (abordados no tópico «Gradualismo filético vs. equilíbrio pontuado»), a ação conservadora da seleção de estabilização sobrepõe-se à divergência, retardando a evolução tanto por anagénese como por cladogénese. Em contraste, a seleção direcional ganha relevância máxima nos períodos pós-catástrofe. Finda a ação da seleção divergente — quer tenha culminado em eventos maciços de especiação (radiações adaptativas) ou não —, as populações rendem-se de novo à seleção de estabilização, os fenótipos fixam-se e a taxa de especiação deprime. A seleção natural, portanto, nem sempre é um agente de mudança morfológica visível; muitas vezes atua como um travão à mudança.

Os períodos de estase evolutiva constituem, paradoxalmente, fases de acumulação de variação genética críptica (escondida; cryptic genetic variation). Esta acumulação é essencial para que as populações — e, implicitamente, as espécies — possam enfrentar futuras e inevitáveis desestabilizações do habitat, a consequente desorganização dos nichos ecológicos e a evolução direcional que invariavelmente se lhes segue. Esta aparente contradição exige clarificação.

Como referido anteriormente, a seleção direcional «escolhe» positivamente os alelos adaptativos e expurga os restantes, erodindo a diversidade genética. Este efeito é severamente agravado pelo facto de os períodos de convulsão evolutiva reduzirem frequentemente a dimensão das populações (bottlenecks populacionais). Estes estrangulamentos demográficos aceleram os efeitos da seleção (através da exposição de alelos recessivos resultantes do aumento da homozigotia) e sujeitam as populações a pesadas perdas adicionais por deriva genética (Kirkpatrick & Jarne, 2000).

A acumulação silenciosa de diversidade durante a estase evolutiva só é possível porque a seleção de estabilização atua unicamente sobre o fenótipo visível, sendo «cega» à variação genética subjacente que não altera a média populacional. Deste modo, através da mutação contínua e do fluxo génico (migração), novos alelos entram ininterruptamente na população. Dada a grande dimensão demográfica típica das populações estabilizadas, estes novos alelos escapam à deriva genética e ficam abrigados pela heterozigotia, estado em que os alelos recessivos permanecem fenotipicamente invisíveis à seleção natural.

Consequentemente, as populações conseguem acumular vastas reservas de variação genética críptica. É exatamente este imenso reservatório silencioso que servirá de matéria-prima biológica basilar quando uma alteração drástica no ambiente impuser novas pressões de seleção direcional (Paaby & Rockman, 2014).

Geografia da especiação: modos alopátrico, parapátrico e simpátrico

Tradicionalmente, a especiação é classificada numa base geográfica em três modos de especiação (speciation modes): especiação alopátrica, parapátrica e simpátrica. A especiação alopátrica (= especiação geográfica; allopatric speciation, geographic speciation) desenrola-se em completo isolamento espacial e, implicitamente, reprodutivo (Figura 26). Na ausência de fluxo génico, o genoma das populações alopátricas diverge (aumenta a dissemelhança genética) por seleção natural divergente, complementada, ou não, por deriva genética. Com o tempo, populações inicialmente coespecíficas e geneticamente coesas divergem na ecologia, biologia reprodutiva, morfologia e fisiologia. Por fim, esta divergência é suficiente para as isolar reprodutivamente, concretizando-se a especiação. A causa e a força das barreiras reprodutivas, como se verá, são muito variáveis. As trocas genéticas por migração, pelo contrário, tendem a impedir a divergência genética e, consequentemente, a especiação, pela homogeneização da variação genética entre populações.

Se o isolamento geográfico for significativo, mas não completo, ocorrendo uma zona de contacto entre populações contíguas, fala-se em especiação parapátrica (parapatric speciation). Por outro lado, em ambientes seletivos muito particulares (e.g., afloramentos rochosos com metais pesados ou dunas litorais), a especiação pode ocorrer sem qualquer isolamento espacial prévio. Este terceiro modo é conhecido por especiação simpátrica (sympatric speciation; Figura 26). Neste cenário, a seleção é forte o suficiente — seleção disruptiva — para que uma distribuição unimodal dos genótipos se converta progressivamente numa distribuição bimodal (Figura 22), desembocando no isolamento reprodutivo de duas espécies: a espécie parental e a espécie nascente. A especiação simpátrica caracteriza-se, então, pela evolução de barreiras às trocas genéticas entre populações em consequência de seleção disruptiva de base ecológica, sendo um tipo extremo de especiação ecológica (Rundle & Nosil, 2005). As especiações alopátrica e parapátrica geralmente têm também um forte cariz ecológico, uma vez que as condições do ambiente seletivo raramente se repetem no espaço e no tempo.

Espécies genética e morfologicamente próximas ocupam, tendencialmente, áreas geográficas distintas: esta constatação é uma evidência poderosa de que a especiação alopátrica é o modo de especiação dominante nos seres vivos (Barraclough, 2014). Experiências realizadas em laboratório demonstram que a adaptação de populações de uma espécie a diferentes ambientes pode gerar isolamento reprodutivo, tanto em alopatria como em simpatria (Rice & Hostert, 1993). A evidência empírica mostra, porém, que a especiação em cenários de parapatria, sob seleção (ecológica) divergente e com um fluxo génico limitado face às populações parentais, é, à semelhança da especiação alopátrica, frequente nas plantas (Baack et al., 2015).

A especiação simpátrica é um tema muito debatido e controverso na biologia evolutiva, porque, à exceção da poliploidia (especiação instantânea), não são totalmente claros os mecanismos que induzem e sustentam o isolamento reprodutivo inicial de populações sujeitas a seleção disruptiva e em contacto total com as populações parentais. Embora a especiação simpátrica seja suportada pela teoria e por alguns estudos empíricos (Bolnick & Fitzpatrick, 2007; Dieckmann & Doebeli, 1999), admite-se hoje que, sendo um fenómeno real, constitui a exceção e é comparativamente infrequente (Harrison, 2014).

Diferenciação ecotípica. Especiação ecológica

O estudo clássico de Davies e Snaydon (1976) serve de excelente introdução à diferenciação ecotípica em condições simpátricas (v.i.) e ao funcionamento do reforço da especiação através do desenvolvimento de barreiras reprodutivas — um tema complexo que será retomado mais adiante. Davies e Snaydon compararam as plantas de Anthoxanthum odoratum, uma gramínea comum nos prados europeus, provenientes de um dos mais antigos ensaios de fertilização do mundo (o Park Grass Experiment, no Reino Unido) com plantas da mesma espécie oriundas de talhões não fertilizados.

Cento e doze anos de fertilização foram suficientes para que as plantas de A. odoratum desenvolvessem características morfológicas adaptativas peculiares e barreiras reprodutivas (ainda que imperfeitas) face aos indivíduos selvagens (dos talhões não fertilizados). Estes autores constataram que os indivíduos adaptados aos solos fertilizados — indivíduos eutrófilos — não só produziam mais biomassa, como também tendiam a florir mais cedo e, consequentemente, a cruzar-se entre si. Quando, como neste exemplo, os indivíduos de uma população não se cruzam ao acaso, diz-se que ocorre um cruzamento preferencial (assortative mating). Com simples ensaios de transplantação, provou-se que os indivíduos eutrófilos eram mais competitivos do que os indivíduos selvagens nos solos fertilizados, e vice-versa: as diferenças de fenótipo tinham uma base genética inequívoca.

A divergência genética e fenotípica dos indivíduos eutrófilos face aos indivíduos selvagens indicia que: i) a pressão de seleção induzida pela fertilização do solo foi suficiente para selecionar positivamente características adaptativas persistentes em condições de simpatria; ii) a divergência fenotípica foi reforçada por um mecanismo de isolamento reprodutivo (floração diferenciada no tempo).

Mas como podem, no seio de uma população em que os indivíduos se cruzam entre si ao acaso, diferenciar-se e persistir no tempo populações com um fenótipo/genótipo distinto? O mecanismo da diferenciação ecotípica dos A. odoratum no Park Grass Experiment foi, provavelmente, o seguinte: os indivíduos que, fruto do acaso, transportavam (ou adquiriram por mutação) adaptações a solos férteis cresciam mais, eram mais competitivos e tinham mais descendência neste habitat do que os indivíduos selvagens — ou os híbridos entre o fenótipo selvagem e o fenótipo eutrófilo. Por outro lado, as plântulas dos indivíduos eutrófilos não conseguiam competir com as dos indivíduos selvagens nos solos pobres.

Como os indivíduos que partilham o mesmo habitat estão fisicamente próximos, tendem a cruzar-se entre si. O cruzamento preferencial é uma consequência direta do desenvolvimento de adaptações que impõem aos indivíduos preferências rigorosas de habitat. Os indivíduos eutrófilos que, entretanto, adquiriram a capacidade de florir mais cedo, evitavam o pólen dos indivíduos selvagens e ganhavam uma vantagem evolutiva crucial: deixavam de desperdiçar recursos vitais com híbridos mal-adaptados e garantiam uma descendência acrescida nas gerações seguintes. A seleção natural direcional encarregou-se de promover o fenótipo eutrófilo de "floração antecipada", de maior fitness (valor adaptativo), que rapidamente se tornou dominante. O desenvolvimento destas barreiras reprodutivas entre a população eutrófila e a população selvagem acelerou ainda mais a diferenciação fenotípica e genética entre ambas.

Este estudo e outros similares — por exemplo, com populações de Agrostis capillaris e de Anthoxanthum odoratum adaptadas aos escombros tóxicos de minas de cobre e zinco (Antonovics & Bradshaw, 1970) — descrevem de forma irrepreensível o processo de diferenciação ecotípica (ecotypic differentiation) de populações simpátricas sujeitas a seleção disruptiva.

Se a diferenciação ecotípica é, como se viu, frequente em simpatria, então é-o muito mais ainda em alopatria. Os trabalhos pioneiros do botânico sueco Göte Turesson (1892-1970) e dos seus continuadores mostraram, logo na primeira metade do século XX, que a diferenciação de ecótipos está generalizada na natureza. É uma resposta comum das populações de plantas a ambientes heterogéneos, podendo expressar-se em gradientes de poucos metros (como no Park Grass Experiment; outro exemplo na Figura 27) ou ao longo de dezenas a milhares de quilómetros (na adaptação a gradientes altitudinais e latitudinais). As plantas «percecionam» e adaptam-se (via seleção natural) à heterogeneidade ambiental local com um detalhe que frequentemente desafia as capacidades analíticas à disposição da biologia e da ecologia.

A diferenciação de ecótipos — quer em alopatria, quer em parapatria ou simpatria (v.i.) — pode, ou não, culminar num efetivo isolamento reprodutivo e na diferenciação de novas espécies (Kruckeberg, 1986). Este é o passo mais crítico e menos compreendido do processo de especiação. Tanto as experiências de transplantação no campo (com pares de populações ou espécies de divergência recente), como diversas experiências realizadas em laboratório, provam que o isolamento reprodutivo e a especiação ecológica podem evoluir como meros subprodutos colaterais da adaptação a diferentes ambientes seletivos, tanto em alopatria como em simpatria (Rice & Hostert, 1993). A seleção divergente de base ecológica desempenha, então, um papel determinante na cladogénese; a diferenciação ecotípica precede frequentemente a especiação; e a especiação ecológica é ubíqua e generalizada na natureza (Kruckeberg, 1986; Mallet, 2008).

Especiação estocástica (ou não ecológica)

A especiação diz-se estocástica ou não ecológica quando a deriva genética — um mecanismo estocástico de mudança evolutiva — suplanta a seleção divergente no controlo do processo de especiação. Na origem da deriva genética podem estar eventos de efeito fundador ou bottlenecks populacionais (v. «Deriva genética»). A base teórica que sustenta a força do acaso na evolução radica na chamada Teoria Neutralista do geneticista japonês Motoo Kimura (1924-1994). Sem entrar em grandes detalhes, Kimura mostrou de forma convincente que a evolução ao nível molecular é impulsionada pela deriva genética de mutações seletivamente neutras (Futuyma, 2005). O grande debate (propositadamente omitido) reside, porém, em saber até que ponto este ruído molecular devido ao acaso (estocástico) se propaga a níveis superiores de complexidade biológica e se traduz em divergência fenotípica e ecológica e, em última instância, em isolamento reprodutivo (especiação).

Nesta senda teórica, foi, então, proposto que a deriva genética promove diretamente o isolamento reprodutivo e a diferenciação de novas espécies. Existem vários exemplos que sustentam esta hipótese: o efeito fundador é um mecanismo plausível por detrás da diferenciação de endemismos insulares a partir de migrações continentais, como se crê ser o caso dos tentilhões-de-darwin (v. «Teoria da evolução de Darwin»). Adicionalmente, a estrita similaridade do nicho ecológico entre espécies alopátricas evolutivamente próximas não pode ser explicada apenas pela especiação ecológica (Wiens, 2004). Sabe-se que as populações marginais, geograficamente distantes do centro de distribuição da espécie, estão sujeitas a grandes flutuações populacionais (bottleneck) e a processos contínuos de extinção local e recolonização (efeito fundador), evidenciando uma enorme propensão para especiar.

Na última década, os estudos de genómica populacional moderaram o entusiasmo inicial pela aproximação neutralista à evolução, demonstrando que a seleção natural desempenha um papel profundo e disseminado na modelação da variação ao nível do genoma (Kern & Hahn, 2018). Por outro lado, a evidência empírica simplesmente não suporta uma subalternização da especiação ecológica frente à divergência e à especiação estocásticas (Harrison, 2014). Como se demonstrou anteriormente, basta uma pressão seletiva muito ligeira para que ocorra divergência ecológica (i.e., especialização ecológica). Alguns autores chegam mesmo ao ponto de declarar que todos os modelos plausíveis de especiação envolvem necessariamente processos ecológicos (Sobel et al. cit. em Ostevik et al., 2012). A seleção natural atua como o motor determinante da especiação, tal como Darwin havia previsto; a deriva genética e outros fenómenos puramente estocásticos — como a mutação per se — assumem uma importância secundária neste fenómeno à escala macroevolutiva (Schluter, 2009).

Genericamente, aceita-se que a especiação alopátrica induzida pela adaptação a condições ecológicas locais é o modo largamente dominante na evolução dos seres sexuais alogâmicos (Coyne & Orr, 1998; Schemske, 2010).

Poliploidia. Especiação rápida

Nas plantas, o corpo do esporófito possui, tipicamente, 2n cromossomas, enquanto o do gametófito possui n cromossomas. Os botânicos distinguem o número de cromossomas do gametófito (n) do número básico de cromossomas do taxon (x), em que n não é obrigatoriamente igual a x (van Dijk, 2009). Basta opor dois organismos, um diploide e outro tetraploide, para perceber o seu significado: n = x nos organismos diploides (2n = 2x), mas n = 2x nas plantas tetraploides (2n = 4x).

Uma célula ou espécie é poliploide se possuir mais de dois conjuntos completos de cromossomas homólogos. A poliploidia envolve, através de mecanismos citogenéticos raros — e.g., a não disjunção dos cromossomas homólogos durante a anáfase I da meiose —, a formação e subsequente singamia de gâmetas não reduzidos diploides (2x). A singamia de um gâmeta haploide (x) com um gâmeta diploide (2x) origina um indivíduo triploide (3x); por sua vez, os indivíduos tetraploides (4x) formam-se pela fusão de dois gâmetas diploides (2x). A poliploidia acarreta, quase sempre, uma duplicação total do genoma (passando de 2x para 4x), uma vez que, por norma, os indivíduos triploides apresentam uma baixa fitness ou são totalmente estéreis devido ao emparelhamento anómalo na meiose. As barreiras levantadas pela triploidia podem, contudo, ser temporariamente contornadas através da reprodução assexuada (na agricultura moderna, a esterilidade de híbridos triploides é explorada propositadamente para produzir frutos sem sementes, como a banana ou a melancia).

A alopoliploidia, ao invés da autopoliploidia, envolve mais do que uma espécie: inicia-se com um evento de hibridação interespecífica, seguido de uma duplicação (por mecanismos diversos) do número de cromossomas. O trigo-mole (Triticum aestivum) e o trigo-espelta (T. spelta) — o primeiro de semente nua e o segundo de semente vestida — são dois dos alopoliploides mais bem documentados na literatura (Figura 28). O trigo-mole, por exemplo, é um alohexaploide (resultado da fusão de três genomas de gramíneas ancestrais diferentes), ilustrando bem a diferença genómica: o seu número básico é x = 7, logo possui 2n = 6x = 42 cromossomas, o que significa que os seus gâmetas transportam n = 21 cromossomas. Eventos recorrentes de poliploidia geram vários níveis de ploidia (e.g., hexaploidia [6x], octaploidia [8x]). Em muitos géneros de gramíneas, encontram-se autênticas séries poliploides, tendo por ponto de partida um número básico de cromossomas variável (e.g., x = 7, 8, 9 ou 10) (Keeler, 1998).

Fenotipicamente, os poliploides tendem a possuir células, órgãos e sementes maiores. Evidenciam maior vigor vegetativo, resistência acrescida a doenças e uma superior capacidade de suportar o stress e colonizar habitats marginais, comparativamente aos seus ancestrais diploides (Brochmann et al., 2004; Van de Peer et al., 2017). A poliploidia é particularmente ubíqua nas plantas cultivadas, e a sua indução laboratorial é uma técnica corrente e valiosa no melhoramento de plantas (Sattler et al., 2016). Em condições naturais, é um fenómeno mais frequente nas regiões frias (e.g., tundra e taiga) e nas plantas de ecossistemas ciclicamente perturbados pelo fogo (e.g., savanas) (Glennon et al., 2024).

Os poliploides alpinos e árticos são colonizadores eficientes de áreas perturbadas pelo gelo. Frequentemente, são autoférteis ou propagam-se vegetativamente, o que lhes permite superar a escassez de polinizadores. A poliploidia pode, por outro lado, suster os efeitos deletérios da autogamia. Nestas condições ecológicas, a poliploidia, assim como a hibridação, funciona como mecanismo rápido de diversificação genética, permitindo que as espécies se adaptem às rápidas mudanças ambientais que ocorreram durante o Pleistoceno e que persistem até ao presente (ciclos glaciares e interglaciares) (Brochmann et al., 2004).

É importante notar que a poliploidia também surge espontaneamente nas células de tecidos não envolvidos na reprodução sexuada (mantendo-se, nestes casos, o grau de ploidia original dos gâmetas). Esta poliploidia somática (endopoliploidia) é extremamente comum na natureza: ocorre nas raízes, caules, folhas e flores, existindo casos em que atinge mais de 70% das células somáticas do indivíduo (Bennett, 2004). Pode, eventualmente, ser fixada por multiplicação vegetativa e cultura de células in vitro.

A especiação por poliploidia (admitida como o tipo mais frequente de especiação rápida) é geralmente simpátrica e desenrola-se numa única geração (autopoliploidia) ou em duas gerações (alopoliploidia). É um mecanismo evolutivo muito comum nas plantas e raro nos animais: estima-se que 15% dos eventos de especiação das angiospérmicas procedam de fenómenos de poliploidia (Wood et al., 2009). Cerca de 25% das plantas vasculares são poliploides recentes, existindo uma proporção quase equivalente de autopoliploides e de alopoliploides na natureza (Barker et al., 2015). Em contraste, a poliploidia é excecionalmente rara nas gimnospérmicas (Ahuja, 2005). Entre as plantas com flor, é um fenómeno mais recorrente nas herbáceas do que nas espécies lenhosas (Chen et al., 2014) e muito mais prevalente nas espécies apomíticas do que nas estritamente sexuadas (Estep et al., 2014). A fácil poliploidização é, certamente, mais uma entre muitas causas do sucesso evolutivo das angiospérmicas (Soltis et al., 2009).

A evidência fóssil e molecular demonstra que a seleção natural favoreceu a retenção de linhagens poliploides em momentos de intenso stress ambiental ou alterações climáticas globais, facto que atesta o seu elevadíssimo potencial adaptativo (Van de Peer et al., 2017). Aliás, a poliploidia (sobretudo a autopoliploidia) está intrinsecamente correlacionada com os maiores eventos de radiação adaptativa (v.i.) nas plantas e com a própria origem evolutiva das ordens e principais famílias de plantas terrestres (v. Estep et al., 2014). Do ponto de vista genómico, a poliploidia gera cópias adicionais (redundantes) de genes que, libertos da pressão seletiva, podem mutar livremente e adquirir novas funções evolutivas, ou reescrever as redes de regulação genética, enquanto uma das cópias mantém assegurada a função original. Por exemplo, a duplicação de um gene específico nas Tropaeolaceae facilitou a evolução de novo de nectários florais (Martínez-Salazar et al., 2023). Através deste mecanismo de redundância, a poliploidia produz variação genética massiva e útil para enfrentar a mudança, catalisando em seguida a diversificação e a especiação.

Mecanismos de isolamento reprodutivo

Referiu-se, mais do que uma vez, que a especiação é entendida como a evolução do isolamento reprodutivo em populações previamente interférteis. A especiação, para acontecer em pleno, depende da confluência de barreiras reprodutivas que impeçam a dissolução das espécies emergentes no seio da (ou das) espécies parentais. O risco de dissolução é real, inclusive na especiação por poliploidia, caso a nova entidade poliploide não disponha de barreiras reprodutivas eficazes que evitem a hibridação (retrocruzamento) com indivíduos das espécies que lhe deram origem.

Nas plantas com flor, as barreiras reprodutivas atuam em diferentes etapas do ciclo biológico. Reconhecem-se dois grandes grupos clássicos de mecanismos: as barreiras pré-zigóticas (prezygotic barriers, que impedem a fecundação e a formação do zigoto) e as barreiras pós-zigóticas (postzygotic barriers, que atuam após o encontro dos gâmetas, afetando a viabilidade ou fertilidade do híbrido). Devido à biologia específica das angiospérmicas, as barreiras pré-zigóticas são frequentemente subdivididas em dois tipos fisiológicos: i) anteriores à polinização (barreiras espaciais, ecológicas, temporais e florais/mecânicas) e ii) posteriores à polinização (mas anteriores à fecundação, como a incompatibilidade do tubo polínico no estilete). Os principais tipos de mecanismos de isolamento reprodutivo (reproductive isolating mechanisms ou isolating barriers) estão resumidos no Quadro 2.

Quadro 2. Mecanismos de isolamento reprodutivo nas plantas com semente

Categoria	Mecanismo	Descrição
Anteriores à polinização	Isolamento espacial	Localização desfasada no espaço, ainda que a espécie parental e a espécie emergente possam viver em habitats distintos relativamente próximos.
	Isolamento temporal (isolamento fenológico)	Os períodos de floração da espécie parental e da espécie emergente estão desfasados no tempo.
	Isolamento floral	Dois tipos: • Isolamento mecânico: diferenças morfológicas no aparelho reprodutor suficientes para impedir a partilha de polinizadores animais. • Isolamento etológico: baseia-se na capacidade de os polinizadores diferenciarem sinais florais de diferentes espécies (e.g., marcas no perianto) e na tendência para concentrarem a sua atividade numa única fonte de alimento, mesmo que outras fontes (espécies) adequadas estejam disponíveis (v. volume I).
Posteriores à polinização	Isolamento pré-zigótico (tipos mais frequentes)	• Autopolinização: a transferência de pólen entre flores ou no interior de uma flor de um mesmo indivíduo, por efeito de mecanismos vários (e.g., cleistogamia), impede a dissolução da espécie emergente na espécie parental. • Incompatibilidade gamética: inclui-se neste mecanismo o não reconhecimento do pólen da espécie parental pelos estigmas e estiletes das plantas da espécie emergente. • Inviabilidade dos migrantes: os indivíduos migrantes entre populações não conseguem reproduzir-se (produzir pólen e primórdios férteis) porque não estão adaptados a habitats não nativos.
	Isolamento pós-zigótico (tipos mais frequentes)	• Esterilidade dos híbridos: os híbridos são incapazes de produzir gâmetas funcionais. • Inviabilidade dos híbridos: os híbridos entre a espécie emergente e a espécie parental não atingem a idade reprodutiva, morrendo geralmente sob a forma de zigoto ou num estádio embrionário precoce. • Barreiras extrínsecas: neste caso, a desvantagem dos híbridos deve-se ao facto de terem uma ecologia intermédia, o que os torna pouco competitivos face aos indivíduos das populações parentais.

O isolamento reprodutivo durante o processo de especiação das plantas com flor deve-se, geralmente, à concorrência de mais do que um dos mecanismos referidos no Quadro 2 (Widmer et al., 2009). As barreiras reprodutivas anteriores à polinização e as barreiras pré-zigóticas serão as principais formas de isolamento reprodutivo nas primeiras etapas da especiação (Lowry et al., 2008). Admite-se que o isolamento ecogeográfico — i.e., o isolamento espacial total (alopatria) ou parcial (parapatria) resultante da adaptação a diferentes habitats de distinta distribuição geográfica — seja a barreira reprodutiva mais comum (Sobel & Chen, 2014), por três razões principais, direta ou indiretamente já aludidas neste texto:

• i) os habitats das plantas dispõem-se espacial e temporalmente de forma descontínua (e.g., florestas, zonas húmidas, afloramentos de rochas ultrabásicas);
• ii) espécies próximas têm, geralmente, uma distribuição não coincidente;
• iii) espécies próximas exibem, geralmente, ecologias distintas (a especiação é um processo eminentemente ecológico);
• iv) as plantas são organismos sésseis cuja dispersão efetiva (de pólen e sementes) é tipicamente restrita a curtas distâncias, o que amplifica a eficácia do isolamento espacial e ecológico.

A contribuição de outros mecanismos de isolamento reprodutivo pode ser: i) acidental, por exemplo em consequência de um evento de poliploidia, ou ii) um produto da seleção natural. A última opção tem de ser um pouco mais aprofundada, até porque a especiação parapátrica foi anteriormente enfatizada.

A seleção natural favorece a evolução de mecanismos de isolamento reprodutivo (geneticamente controlados) quando duas populações em vias de especiação estão, ou de algum modo entram, em contacto, e o fitness dos híbridos é inferior ao fitness das espécies parentais (i.e., existe uma desvantagem dos híbridos, hybrid disadvantage). No caso da especiação parapátrica, nas zonas de contacto — ainda que se possam diferenciar territórios mais ou menos extensos ocupados por enxames de híbridos, as chamadas zonas de híbridos (hybrid zones) —, as desvantagens dos híbridos deprimem as trocas génicas interespecíficas e promovem a segregação da espécie nascente face à espécie parental.

Propõe-se, neste momento, que o leitor recorde a argumentação explicitada no ponto «Diferenciação ecotípica. Especiação ecológica». Os indivíduos com mecanismos eficientes de isolamento reprodutivo são positivamente selecionados porque deixam mais descendentes saudáveis e de elevada fitness do que os indivíduos reprodutivamente não isolados. A evolução favorece os indivíduos que não desperdiçam gâmetas numa descendência híbrida de fraca qualidade. Este reforço da especiação (reinforcement) pode atuar no isolamento temporal, no isolamento mecânico ou envolver algum tipo de incompatibilidade gamética. A relevância do reinforcement é suportada por estudos teóricos e empíricos, mas a sua extensão e importância relativa global continuam a ser ativamente investigadas e debatidas (Baack et al., 2015; Hopkins, 2013).

A especiação em seres assexuais

A assexualidade em plantas (apomixia ou propagação vegetativa) é uma forma rápida de fixar combinações genéticas vantajosas e de escapar aos tremendos custos metabólicos da reprodução sexuada. Em contrapartida, como prediz a teoria evolutiva, a perda do sexo reduz drasticamente a geração de nova variação genética, aumenta a taxa de acumulação de mutações deletérias irreversíveis e dificulta a fixação de mutações vantajosas em loci múltiplos (Futuyma, 2005b). Em suma, os organismos assexuais enfrentam maiores taxas de extinção e menores taxas de especiação a longo prazo do que os organismos sexuais — à escala do tempo geológico profundo, a assexualidade estrita é quase sempre um "beco sem saída" evolutivo (Debortoli et al., 2016). É por esta razão que a esmagadora maioria das espécies assexuais de plantas atuais evoluiu, recentemente, de linhagens sexuadas (v. «Uma explicação evolutiva da sexualidade»).

Apesar disto, impõem-se duas importantes questões: as plantas assexuais evoluem? E especiam? Num clone assexual, todos os indivíduos recém-formados são inicialmente idênticos. Contudo, a contínua e inevitável acumulação de mutações somáticas ao longo das gerações acaba por os diferenciar, criando a base genética mínima sobre a qual a seleção natural pode atuar. Estudos empíricos demonstram que as "espécies" assexuadas tendem a fragmentar-se em grupos morfologicamente homogéneos, mas geneticamente diferenciados. Estes são constituídos por linhagens que evoluem em paralelo e são geneticamente "afinadas" pela seleção imposta por ambientes similares (Barraclough, 2014). Estes grupos geneticamente coesos são, por norma, também fenotipicamente consistentes (Birky Jr. & Barraclough, 2009).

Portanto, a assexualidade não impede por completo a diversificação ecológica em unidades discretas (equivalentes às espécies formadas nas linhagens sexuadas). A assexualidade não elimina a adaptação nem a especiação, mas atrasa-as de forma quase irremediável. O conceito evolutivo de espécie é, talvez, o quadro teórico mais adequado e abrangente para lidar com as plantas assexuadas, como se depreende claramente da formulação de Stebbins (v. «Conceito de espécie»).

Ponto da situação

O «Ponto da Situação» redigido na edição de 2021 precisa de ser atualizado porque a biologia da evolução foi, entretanto, «invadida» pela genómica populacional — uma área científica cujo impacto e ramificações o autor reconhece não estar habilitado nem ter tempo para compreender na sua totalidade. (E estou em crer que a genómica populacional atual, com os seus algoritmos de bioinformática e terabytes de dados, por vezes nos afasta da intuição biológica pura, aquela que emerge do cruzamento da leitura teórica com a observação atenta da planta no seu habitat).

A genómica populacional trouxe um nível de resolução extraordinário, através de uma descida a pique ao pormenor do genoma e da sua posterior conexão com o processo de especiação à escala da população. E, se é facto que a conexão entre diferentes níveis de complexidade é um motor-chave de progresso em todas as ciências — e muito em particular na biologia e na ecologia —, não é menos verdade que este manancial de dados e algoritmos nos deixa, frequentemente, uma natural perplexidade conceptual (e mental).

Ainda assim, se é que é possível escrever um ponto da situação definitivo em torno da especiação, um bom começo passaria pela constatação de que o modelo clássico da biologia evolutiva se mantém robusto ao corroborar que este processo:

• É, na essência, um processo populacional e ecológico impulsionado pela seleção divergente parapátrica ou alopátrica (frequentemente coadjuvada pela deriva genética), ocorrendo à medida que as populações se adaptam a ambientes distintos e passam a ocupar diferentes nichos ecológicos (eventualmente criados pela evolução de outras espécies);
• Depende da evolução do isolamento reprodutivo para prevenir a dissolução genética total entre populações divergentes;
• Concretiza-se, muitas vezes, com esse isolamento a surgir inicialmente como um subproduto genético indireto da adaptação divergente (Svensson, 2012), podendo ser posteriormente reforçado de forma ativa pela seleção natural (reinforcement).

Os modelos de genómica populacional modernos revelam, contudo, uma realidade muito mais fluida e complexa do que as formulações clássicas sugeriam. Focando a análise apenas na especiação híbrida e na introgressão adaptativa, sabe-se hoje que o fluxo génico ocasional entre diferentes espécies ou populações geneticamente muito divergentes não é apenas uma força destrutiva (no sentido em que dilui a divergência genética). A transferência seletivamente vantajosa de genes por hibridação (introgressão adaptativa ou, simplesmente, introgressão), bem como a especiação híbrida, atuam como poderosas forças criativas na natureza. No primeiro caso, os híbridos cruzam-se repetidamente de volta com uma das espécies parentais (retrocruzamento; backcrossing); na especiação híbrida, diferencia-se uma nova espécie reprodutivamente isolada das parentais. A entrada de novos genes/alelos por introgressão pode, eventualmente, por si só espoletar ou acelerar o processo de especiação (Abbott et al., 2013; Taylor & Larson, 2019). A hibridação fornece matéria-prima genética e facilita a rápida colonização de novos nichos (Marques et al., 2019).

Este fenómeno de permeabilidade de fronteiras genéticas e inovação está patente, por exemplo, na complexa teia evolutiva do género Armeria (Plumbaginaceae) e em muitos outros complexos de espécies como nos Quercus (Fagaceae) (Nieto Feliner & Fuentes Aguilar, 1998; Villa-Machío et al., 2024). Mas, muito antes do influxo da genómica populacional, na prática diária da florística e da taxonomia, mais como hipótese do que como «certeza científica», já se dizia que um indivíduo ou população da espécie A tem uma introgressão da espécie B quando, putativamente, evidencia alguns caracteres morfológicos da segunda. Por exemplo, argumenta-se que algumas populações transmontanas de baixa altitude de Quercus pyrenaica, por apresentarem a página superior da folha brilhante, resultam de uma introgressão de Q. faginea. Os exemplos com o género Armeria são praticamente inesgotáveis.

A especiação deve, portanto, ser vista como um contínuo evolutivo dinâmico (Stankowski & Ravinet, 2021) — uma ideia previamente acomodada no capítulo sobre o Conceito de Espécie. A seleção desempenha um papel central e a especiação é, geralmente, um prolongamento da adaptação (Phillimore, 2014), mas a hibridação baralha frequentemente as «cartas» genéticas.

Deste imenso modelo ecológico-evolutivo descrito nas secções anteriores retira-se um corolário fundamental: a reconfiguração extrema do ambiente seletivo (induzida por catástrofes, orogenia ou alterações climáticas globais) acelera dramaticamente a taxa de especiação na biosfera, quer por divergência, quer por introgressão/especiação híbrida. Em contrapartida, a estabilidade ambiental prolongada tem um efeito depressor e conservador (Benton, 2009; Hagen et al., 2019). Esta temática essencial do processo evolutivo é explorada de seguida.