3. As primeiras plantas terrestres

O ambiente terrestre

Condições ambientais para a terrestrialização

As paisagens terrestres emersas mantiveram-se nuas, tão desoladoras como um deserto, em cerca de sete oitavos da história do planeta Terra, durante mais de 4.000 Ma. Embora as cianobactérias, as algas e, mais tarde, no final do Câmbrico/Ordovícico, as plantas terrestres não vasculares tenham habitado estes espaços, o grau de cobertura era escasso. A cor esmeralda que mancha a Terra vista do espaço é, como se verá, recente.

A transição das plantas de águas doces pouco profundas para ambientes terrestres — a terrestrialização — é um dos momentos‑chave da história da vida; não só condicionou a história evolutiva do clado das plantas, como também redesenhou as características da atmosfera, dos oceanos e dos continentes. A reboque das plantas terrestres, evoluíram todos os grupos animais atuais não aquáticos e os grupos animais que retornaram à água (e.g., cetáceos e insetos aquáticos), porque a produtividade primária das plantas terrestres não tem paralelo nos ecossistemas terrestres.

A terrestrialização só foi possível porque as condições ambientais mudaram, primeiro no Paleoproterozoico com o Grande Evento de Oxidação e, depois, no final do Neoproterozoico, com o Evento de Oxidação Neoproterozoico. Sem uma atmosfera oxigénica e uma camada de ozono a bloquear os raios UV, a vida complexa em terra seria impossível. Todas as linhagens de Chloroplastida envolvidas no processo de terrestrialização pertencem ao grupo dos estreptófitos. Como se referiu antes, foi proposto que a última glaciação criogénica foi o estímulo necessário para que os estreptófitos se aventurassem em terra (Becker, 2013). As primeiras tentativas de colonização da terra firme começaram, talvez, há quase 600 Ma. Só uma teve sucesso e deu origem ao atual clado das plantas terrestres.

Um novo ambiente seletivo

As plantas terrestres surgiram uma única vez na história da vida terrestre — são monofiléticas —, talvez no leste do grande supercontinente de Gondwana (Gerrienne et al., 2016). Oito características críticas do habitat terrestre condicionaram profundamente a evolução das plantas terrestres (Niklas, 2016a; Rensing, 2020):

• A escassez cíclica de água;
• A separação espacial dos recursos: o CO₂ e o O₂ concentram-se no ar, enquanto os nutrientes minerais estão confinados aos substratos rochosos ou ao solo (ao contrário das algas, que consomem gases e nutrientes dissolvidos na mesma matriz aquática);
• Partes distintas do corpo da planta expostas a condições ambientais simultaneamente diferentes (e.g., luz e aridez na parte superior; escuridão, humidade e rugosidade na parte inferior);
• A oligotrofia (pobreza em nutrientes biodisponíveis) do substrato primitivo;
• Um novo meio de suporte, que implicou uma forte sujeição aos efeitos da gravidade (a água que suportava as algas foi substituída por um substrato rochoso em contacto direto com o ar);
• A ineficiência da água como vetor de dispersão num meio predominantemente seco;
• A exposição a radiações mutagénicas (raios UV), ainda que mitigadas pela emergente camada de ozono;
• A instabilidade espacial e temporal das características dos habitats terrestres (e.g., fortes flutuações e sazonalidade da temperatura e da humidade).
• É provável que as plantas terrestres tenham evoluído no ecótono entre o ar e a água, em ambientes húmidos efémeros, sujeitos à alternância de períodos de humedecimento e de secura (McCourt et al., 2023). Na adaptação a este habitat, aproveitaram as «Exaptações dos ‘carófitos’ à vida terrestre». Além do espaço em si, estes habitats combinavam três importantes vantagens: a acumulação de nutrientes no solo primitivo, luz abundante e, claro, muito mais dióxido de carbono do que as massas de água livre — três pressupostos fundamentais da produtividade.

De facto, o ambiente terrestre oferece um acesso direto ao CO₂ da atmosfera. Embora possa parecer contraintuitivo — uma vez que o oceano é um enorme sumidouro de carbono —, a disponibilidade fisiológica de carbono para a fotossíntese é muito superior para as plantas terrestres do que para os organismos fotossintéticos marinhos. Enquanto as plantas terrestres têm uma fonte direta e de fácil acesso de CO₂ no ar, a fonte preferida de carbono dos organismos fotossintéticos marinhos (o CO₂ dissolvido) é escassa (<1% do carbono utilizável para a fotossíntese). Este facto forçou as algas a evoluir mecanismos complexos, e energeticamente caros, de absorção do ião bicarbonato (HCO₃⁻) a partir da água do mar para posterior conversão em CO₂ no interior da célula (Raven et al., 2008).

Os caracteres que distinguem as plantas terrestres das ‘algas verdes’ estão, direta ou indiretamente, envolvidos na resolução desses desafios evolutivos criados pelos habitats terrestres (Quadro 4). A evolução de substâncias protetoras contra as radiações UV e de um corpo tridimensional foi discutida anteriormente (v. «Evolução do corpo dos ‘carófitos’ multicelulares»). As adaptações ecofisiológicas à falta de água e à disponibilidade de nutrientes são referidas, respetivamente, nas secções «Poiquilo-hidria vs. homeo‑hidria» e «A nutrição vegetal na terra firme». O ciclo haplodiplonte, o esporo e o embrião são abordados em seguida («Evolução da haplodiploidia»).

QUADRO 4. Principais aquisições evolutivas (apomorfias) das primeiras plantas terrestres (autores diversos)

Aquisição Evolutiva	Descrição e Comentários
Novos mecanismos bioquímicos e genéticos	Acumulação de substâncias protetoras contra os efeitos dos raios UV (e.g., esporopolenina e cutina); sistemas de reparação do DNA mais avançados.
Novas adaptações ecofisiológicas	Osmorregulação mais avançada; tolerância ou prevenção da dessecação, tolerância ao congelamento e resistência ao calor.
Simbioses radiculares	O estabelecimento de simbioses com fungos micorrízicos arbusculares facilitou enormemente a captura de nutrientes nos novos ambientes terrestres.
Meristemas apicais de maior complexidade	Presença de meristemas apicais tridimensionais constituídos por pequenas células.
Corpo de maior complexidade	Presença de tecidos tridimensionais. Inicialmente prostrado e rente ao solo (talo), com ou sem rizoides (estruturas análogas a raízes); posteriormente com rizoides, cauloides e filídios, de porte ereto ou prostrado. Atinge máxima complexidade nas plantas vasculares.
Revestimento por uma cutícula	Uma camada impermeabilizante mais ou menos espessa (ainda fina e incompleta nos ‘briófitos’). Um polímero lipídico, a cutina, é o constituinte mais conhecido da cutícula.
Estomas	Poros complexos e reguláveis por onde se realizam todas as trocas gasosas com o exterior; ausentes nas hepáticas (Marchantiidae).
Esporos e esporângios	Evolução do esporo, um novo tipo de célula reprodutora revestida por esporopolenina, resistente à dessecação e às radiações UV. A diferenciação do esporo trouxe consigo a invenção de um novo tipo de órgão reprodutor: o esporângio.
Complexificação do sistema reprodutivo	Diferenciação de anterídios (órgãos produtores de gâmetas ♂) e de arquegónios (órgãos produtores de gâmetas ♀) envoltos por uma camada de células estéreis (secundariamente reduzidos nos grupos mais evoluídos, e.g., plantas com flor).
Esporófito multicelular e ciclo de vida haplodiplonte	Envolveu a retenção do zigoto pelo gametófito materno (haploide), a sua posterior multiplicação por mitose e a diferenciação de um esporófito embriónico (diploide). Esta é a grande característica definidora das plantas terrestres porque a geração diploide dos carófitos ancestrais é exclusivamente unicelular (reduzida ao próprio zigoto).

Evolução da haplodiploidia

A teoria antitética de F. O. Bower

A proveniência algal das plantas terrestres foi teorizada pela primeira vez por L. Celakovsky (1834-1902), no final do século XIX, e aprofundada na teoria antitética do botânico inglês F. O. Bower (1855-1948) (Figura 49-A), no início do século XX (Bennici, 2008). Bower (1908) propôs que as plantas terrestres tiveram origem em ‘algas verdes’ multicelulares de ciclo de vida haplonte semelhante ao das atuais Charophyceae. Bower sugeriu que, numa primeira fase da evolução das plantas terrestres, o zigoto teria ficado retido na planta-mãe. Antes ou depois desta retenção do zigoto, a meiose deu origem a células de resistência, os esporos. Supõe-se que isto terá ocorrido com a transferência da produção de esporopolenina da parede do zigoto para a parede do esporo (Strother, 2016). Neste ponto da evolução, o estreptófito ancestral das plantas terrestres dispunha de um corpo tridimensional haploide e dispersava-se por esporos resistentes, diferenciados dois ou quatro por meiose do zigoto diploide. A transferência da esporopolenina do zigoto algal para os esporos estava concluída a meio do Ordovícico, altura em que se detetam criptósporos inequivocamente atribuídos aos embriófitos (Taylor et al., 2017)

A evolução do esporo (mais corretamente, dos meiósporos) precedeu, então, a evolução do embrião e do esporófito. É possível também que a diferenciação do esporófito tenha sido precedida pela evolução de um gametófito taloide com tecidos tridimensionais (Strother, 2016). Em seguida, terá ocorrido o momento-chave da evolução do ciclo haplodiplonte: o zigoto adquiriu a capacidade de se dividir por mitose (divisões mitóticas pós-zigóticas). Consequentemente, verificou-se um atraso na ocorrência da meiose, que mudou de uma posição pós-zigótica para uma posição pré-espórica. A amplificação por mitose do zigoto gerou um embrião que, por sua vez, se desenvolveu num esporófito multicelular (a nova fase diploide). O zigoto converteu-se, assim, na primeira célula do esporófito, enquanto a regeneração do gametófito passou a fazer-se pela germinação de um esporo. Houve uma separação de funções: o gametófito especializou-se na produção de gâmetas e o esporófito na produção de esporos. Em resumo, as plantas terrestres são o resultado direto da intercalação de uma fase multicelular diploide num ciclo de vida ancestral haplonte, sendo o gametófito evolutivamente muito anterior ao esporófito.

Em termos moleculares, o genoma passou a codificar dois programas de desenvolvimento (ontogenias): um para o gametófito e outro para o esporófito, cada um sujeito a pressões de seleção específicas. A fecundação e a meiose são os pontos de controlo (checkpoints) em que estes programas se alternam e substituem mutuamente (Horst & Reski, 2016). As redes genéticas que governam o novo corpo diploide foram recrutadas a partir de genes algais; curiosamente, parte destes genes já estava envolvida na ontogenia do corpo gametofítico ancestral (Yip et al., citado em Horst & Reski, 2016)

O desenvolvimento do ciclo haplodiplonte implicou a alternância obrigatória de dois tipos de organismos: o gametófito (com n cromossomas) e o esporófito (com 2n cromossomas). Novamente de acordo com Bower, a amplificação do esporófito e, implicitamente, o desenvolvimento de um ciclo haplodiplonte heteromórfico (com gametófito e esporófito morfologicamente distintos) teriam precedido ou imediatamente sucedido a adaptação aos habitats terrestres. Nas primeiras etapas da história evolutiva das plantas terrestres, o esporófito era mais ou menos fugaz e totalmente nutrido pelo gametófito. Mais tarde, nas plantas vasculares, os papéis invertem-se: o esporófito passa a ser a geração dominante. O fóssil Aglaophyton (ca. 410 Ma, Devónico Inferior) representa uma fascinante etapa intermédia, em que o corpo do gametófito e o do esporófito eram autónomos e de complexidade anatómica equivalente (Figura 61-A). Nas plantas com semente, o esporófito alcança independência fisiológica total e o gametófito passa a depender da proteção e da nutrição do esporófito materno (v. sequência evolutiva na Figura 62).

A teoria antitética de F. O. Bower é hoje fortemente sustentada pela evidência fóssil e, sobretudo, pela genómica e pela biologia evolutiva do desenvolvimento (evo-devo) moderna (Bowman, 2022; Rensing, 2020). Note-se que o ciclo haplodiplonte está também presente nas algas castanhas (Heterokontophyta, Phaeophyceae) e em alguns grupos de ‘algas verdes’ (e.g., Ulva e Cladophora). Contudo, a filogenómica recente demonstrou inequivocamente que a haplodiploidia nestes grupos não é homóloga à das plantas terrestres, tratando-se, em todos os casos, de exemplos extraordinários de evolução convergente (Heesch et al., 2021).

Razões evolutivas da haplodiploidia

Recordemos que nos eucariotas sexuados, consoante a extensão e a complexidade das fases diploide e haploide, se reconhecem três tipos fundamentais de ciclo de vida: i) haplonte; ii) diplonte, e iii) haplodiplonte (volume I). Nos metazoários, está fixado o ciclo diplonte. Nas algas, o ciclo de vida é variável e tem valor taxonómico. As plantas terrestres são haplodiplontes. Tamanha diversidade significa que, em função do ambiente seletivo, a evolução promoveu a fase haploide, a fase diploide ou ambas (Otto & Gerstein, 2008). Centremo-nos nas plantas terrestres e nos seus ancestrais algais haploides, objeto deste livro, e tentemos responder a uma pergunta fundamental da biologia evolutiva de plantas: qual a razão de ser evolutiva da haplodiploidia?

As células haploides dos ancestrais algais das plantas terrestres têm uma maquinaria bioquímica menos pesada, mais barata em massa e em energia. Consequentemente, além de crescerem e se multiplicarem rapidamente, são mais pequenas e têm uma elevada relação superfície/volume. De acordo com a hipótese da poupança de nutrientes (nutrient-sparing hypothesis), uma grande superfície em relação ao volume é vantajosa em ambientes pobres em nutrientes porque aumenta a eficiência da sua absorção (Lewis, citado em Qiu et al., 2012). A abundância de organismos de ciclo haplonte em meios aquáticos corrobora esta hipótese. A dominância da fase haploide nos briófitos é frequentemente interpretada como vantajosa nos ambientes pobres em nutrientes próprios deste grupo de plantas terrestres. Células pequenas têm também mais facilidade de se embeber na água necessária de modo a cumprir todas as fases da reprodução sexuada, um aspeto importante em seres dependentes da água para concretizarem o ciclo de vida, como são os briófitos e os ‘pteridófitos’. Por fim, uma dominância da fase haploide elimina eficazmente as mutações deletérias, porque todos os genes deletérios não silenciados estão sob a ação direta e implacável da seleção.

O atraso da meiose, que está na génese do ciclo haplodiplonte, incrementou a produção de esporos pela simples razão de que esporófitos multicelulares geram mais esporos com menos riscos (o sexo tem riscos) e menor consumo de energia por propágulo do que um zigoto unicelular. Por outras palavras, o esporófito fomenta a proliferação e a disseminação dos organismos por via assexual, através dos esporos (recorde-se que as plantas são sésseis). De acordo com Bower, produzir muitos esporos foi indispensável para assegurar a formação de gametófitos e a ocorrência de eventos de fecundação no hostil meio terrestre.

É plausível que a produção de muitos esporos tenha sido vantajosa em habitats com escassos microssítios adequados para a germinação e onde o encontro dos gâmetas fosse pouco provável, como aconteceria nas inóspitas paisagens ordovícicas. Porém, aparentemente, este não terá sido o único motor da evolução da haplodiploidia — a descoberta de algas de ciclo haplodiplonte em meios marinhos refutou a exclusividade da hipótese de Bower.

Em 1927, o botânico sueco Nils Svedelius (1873-1960) constatou algo de fundamental para entender a evolução e a persistência da haplodiploidia nas plantas terrestres (Qiu et al., 2012):

• Nos seres haplontes, a fecundação é imediatamente sucedida por uma única meiose — o zigoto é a única célula diploide;
• Nos seres haplodiplontes (e diplontes), cada fecundação é sucedida por numerosos eventos de meiose — cada esporófito produz numerosos esporângios e milhares de células-mãe de esporos (meiócitos);
• Sendo a meiose a sede da recombinação genética e, recorde-se, a recombinação gera variação genética (v. «Variação genética»), quanto mais meioses um indivíduo experienciar, maior será a variação genética da sua descendência e maior a probabilidade de conceber descendentes bem-sucedidos em ambientes tão instáveis como a terra firme primeva.

Assim sendo, nas algas e nas plantas terrestres evoluiu, de forma independente, uma fase diploide — e nos fungos uma fase dicariótica —, porque um esporófito multicelular produz mais meiócitos e, por essa via, gera descendência mais variável (por indivíduo original). O gametófito também promove — ainda que de um modo insuficiente e distinto da meiose — a variação genética por intermédio da reprodução sexual.

Neste ponto da argumentação, estarão claras duas importantes hipóteses: i) o esporófito fomenta a proliferação e a disseminação das plantas terrestres por via assexual através dos esporos; ii) o ciclo haplodiplonte intensifica a recombinação genética e, por essa via, a eficiência da seleção e a taxa de evolução por adaptação. O ciclo haplodiplonte das plantas terrestres soma ainda outras vantagens em relação ao ciclo haploide da alga ancestral. Vejamos a mais relevante.

A conquista do espaço terrestre aumentou a exposição a radiações mutagénicas (UV) e, com o tempo, a carga de mutações deletérias, que é de todo conveniente reduzir. Teoricamente, os mecanismos de «limpeza genética» são mais eficientes nos seres haplodiplontes do que nos estritamente diplontes, porque a presença e longevidade da geração gametofítica possibilitam a expressão e a eliminação (por inviabilidade do gametófito) de genes deletérios recessivos, que na geração esporofítica não se expressariam e ficariam ocultos. As plantas com semente fazem esta limpeza genética com baixos custos energéticos porque o gametófito está muito reduzido. Por outro lado, os indivíduos diploides podem acumular mutações (na parte do genoma que regula o funcionamento do esporófito) e as suas células manterem-se perfeitamente funcionais porque as mutações deletérias são geralmente recessivas. Nos seres haplontes, as mutações deletérias em genes não silenciados são expressas com consequências imediatas e fatais no seu fitness. Assim, os indivíduos diplontes (esporófitos) transportam uma carga de alelos recessivos que pode mutar livremente, protegida da seleção, constituindo uma espécie de banco genético a partir do qual podem evoluir novos alelos vantajosos. Em resumo, a haplodiploidia retira o melhor de dois mundos: acelera a inovação genética enquanto purga anomalias, tornando os seres haplodiplontes mais bem adaptados a ambientes heterogéneos e instáveis. (Importa referir que a evidência empírica a testemunhar a universalidade desta hipótese ainda é motivo de debate académico; Szövényi et al., 2014).

A intercalação de uma fase diploide trouxe outras consequências que não estiveram diretamente envolvidas nos primeiros passos evolutivos da haplodiploidia (v. o problema das proposições teleológicas em evolução em «Acaso ou necessidade»). A possibilidade de desenvolver tecidos tridimensionais complexos é a mais notável. A construção deste novo corpo esporofítico exigiu modificações profundas na estrutura celular e no metabolismo. As plantas desenvolveram mecanismos de comunicação mais sofisticados, como mudanças na forma, regulação e função dos plasmodesmos, de modo a coordenar uma diversidade crescente de tipos celulares (Gaudioso-Pedraza & Benitez-Alfonso, 2014). Por sua vez, seres estruturalmente mais complexos dão origem a ecossistemas mais complexos (Horst & Reski, 2016). Portanto, a diversificação das plantas terrestres e a complexificação do seu corpo foram determinantes na história da complexidade dos ecossistemas. A complexificação ambiental gerou novos nichos ecológicos e oportunidades de especiação. Dentro de determinados limites, a especiação gera mais especiação e a complexidade gera mais complexidade (v. «Radiações adaptativas»).