2. A origem das angiospérmicas. A evolução do carpelo e da flor.
Homologia da flor
A flor evoluiu uma única vez: todas as flores são homólogas; todas as plantas com flor partilham um ancestral comum; as angiospérmicas são um taxon monofilético. A génese da flor envolveu, numa gimnospérmica ancestral não identificada, a condensação de estruturas reprodutivas unissexuais numa estrutura bissexual com os órgãos femininos no centro (esporofilos ♀, i.e., carpelos) rodeados por órgãos masculinos (esporofilos ♂, i.e., estames), a que mais tarde se juntou um envelope de apêndices estéreis (perianto). A flor é um estróbilo profundamente modificado pela coevolução com animais polinizadores. O consenso dos especialistas termina aqui. Nem a origem da flor nem a origem das angiospérmicas estão cabalmente clarificadas (Friis et al., 2011). Darwin considerou a evolução súbita da flor e das angiospérmicas «um abominável mistério»; o mistério permanece tão denso hoje como há mais de 140 anos (Rothwell et al., 2009).
Relações evolutivas entre acrogimnospérmicas e angiospérmicas
A demanda da origem da flor, da origem das angiospérmicas e da identificação da gimnospérmica ancestral de todas as angiospérmicas são uma e a mesma tarefa. Os grupos extintos de ‘gimnospérmicas’ são muito numerosos e morfologicamente diversos. Entre os grupos enumerados no Quadro 8, já foram relacionados com a origem das angiospérmicas as ‘Gigantopteridales’, Pentoxylales, Cordaitales, Caytoniales e Bennettitales (Wang, 2010). O estatuto de grupo-irmão das angiospérmicas é ainda ciclicamente atribuído a um grupo de gimnospérmicas atuais: os gnetófitos. Pese embora a intensa investigação, não há um consenso sobre qual o grupo fóssil que liga evolutivamente as ‘gimnospérmicas’ com as angiospérmicas.
Um importante grupo mesozoico extinto de ‘gimnospérmicas’, as Bennettitales, tinha um hábito semelhante às Cycadaceae atuais, de quem são, aliás, evolutivamente próximas. Algumas das suas espécies, em particular as Williamsoniella, produziam estruturas reprodutivas muito semelhantes a flores no Jurássico Médio. A Figura 95 mostra que eram constituídas por microsporofilos planos, com sacos polínicos marginais, e por megasporofilos curtos, com primórdios seminais terminais, intercalados com escamas estéreis. Toda a estrutura era protegida exteriormente por um invólucro de brácteas estéreis semelhante a um perianto, crê-se que ainda sem a função de atrair polinizadores (Crane & Herendeen, 2009). Dada a sua similaridade com as flores de algumas magnoliídeas, admite-se que seriam polinizadas por coleópteros e dípteros (Crepet & Friis, 1987). Os polinizadores seriam atraídos por recompensas alimentares.
A similaridade das estruturas reprodutivas da Williamsoniella com a flor faz deste grupo de acrogimnospérmicas um forte candidato a ancestral das angiospérmicas. Duas outras evidências corroboram esta hipótese. Aparentemente, eram polinizadas por insetos (v.i.). O oleanano, uma substância terpénica protetora contra a herbivoria por insetos comum nas angiospérmicas, foi detetado em fósseis pérmicos de ‘Gigantopteridales’ e mesozoicos de Bennettitales. Esta descoberta é apontada como prova da sequência evolutiva ‘Gigantopteridales’ → Bennettitales → angiospérmicas (Taylor et al., 2006). Muitos paleobotânicos consideram, no entanto, que o arranjo espacial das escamas interseminais e dos primórdios seminais é demasiado derivado (evoluído) nestas plantas (Wang, 2010). A semelhança entre a flor e a estrutura reprodutiva de Bennettitales dever-se-ia, então, à convergência evolutiva (homoplasia) e não à partilha de uma ancestralidade comum recente. Os Bennettitales estariam, sim, intimamente relacionados com os cicadófitos (Crepet & Stevenson, 2010).
Doyle (2013) faz uma acesa defesa do posicionamento dos Caytoniales como grupo-irmão das angiospérmicas, baseada na evolução do segundo tegumento (Figura 90). Nos fósseis de Caytonia , identifica-se uma estrutura em forma de capuz, com uma abertura distal — a cúpula — que envolve vários primórdios seminais, que teria a função de proteção e/ou de facilitar a sua dispersão (Figura 96) (Soltis, 2021). Posteriormente, essa cúpula teria evoluído num segundo tegumento, com um único primórdio no seu interior. Nova evidência fóssil veio reforçar tanto a homologia entre a cúpula e o segundo tegumento das angiospérmicas quanto a hipótese morfológica de que os Caytoniales sejam grupo-irmão das angiospérmicas (Shi et al., 2021). Provavelmente, a cúpula e, implicitamente, o segundo tegumento evoluíram, no final do Pérmico, a partir de uma proliferação celular numa bráctea que, de algum modo, suportava um ou mais primórdios seminais; dessa bráctea evoluiu o carpelo, e o funículo seria o «pé» da cúpula (Doyle, 2008; Shi et al., 2021). Como ocorre com os Bennettitales, não existe uma sequência evolutiva fóssil perfeita que ligue Caytonia às angiospérmicas (Wang, 2010). Quanto aos gnetófitos, como adiante se refere (v. «Origem da flor: principais hipóteses»), a genética mostra que são evolutivamente próximos dos pinófitos: as similaridades com as angiospérmicas resultam meramente de convergência.
Embora o ancestral exato das angiospérmicas não seja conhecido, os fósseis provam que, entre o Pérmico e o momento da diferenciação do grupo-tronco das angiospérmicas no Triásico, evoluíram, de forma independente e recorrente, várias soluções para a proteção dos primórdios seminais, análogas ao carpelo. Os Caytoniales não são o único exemplo. As estruturas reprodutivas dos Bennettitales e dos gnetófitos assemelham-se a flores. A folha, a raiz, a semente, a flor e o carpelo foram «ensaiados» pela evolução por várias vezes e em linhagens distintas. No caso da semente e da flor (e do carpelo), apenas uma dessas tentativas de design biológico sobreviveu até ao presente, representada hoje, respetivamente, pelos grandes clados dos espermatófitos e das angiospérmicas.
Evolução de estruturas reprodutivas bissexuais e do carpelo
Primeiras evidências de relações mutualistas entre insetos polinizadores e plantas. Uma explicação evolutiva da hermafroditia
No Volume I, defendeu-se que a polinização desempenhou um papel-chave na evolução da flor. A flor é, na sua essência, uma coadaptação a animais polinizadores. As linhas que se seguem exploram e sustentam esta hipótese à luz do registo fóssil e evolutivo.
Os insetos — classe Insecta — divergiram de um crustáceo ancestral no Ordovícico Inferior (ca. 479 Ma) (Misof et al., 2014). Plantas, fungos e insetos invadiram a terra firme e integraram os primeiros ecossistemas terrestres praticamente em simultâneo. A armadura bucal trituradora é plesiomórfica (ancestral) nos insetos (Figura 97-A). As primeiras evidências de interação biótica entre insetos e plantas — via herbivoria de esporos e/ou do corpo vegetativo — remontam ao final do Silúrico (Hagström & Mehlqvist, 2012). Várias linhagens de insetos do Pérmico (298,9-252,2 Ma) evidenciam já adaptações ao consumo de pólen na disposição das peças da armadura bucal (Rasnitsyn cit. in Labandeira, 2010). Coprólitos (excrementos fossilizados) de insetos mostram, aliás, que o consumo de pólen estava estabelecido muito antes do Carbonífero (Labandeira, 1998).
A probóscide (Figura 97-B, C) é uma inovação mais tardia; evoluiu de forma independente em várias linhagens, primeiro de forma incipiente no Pérmico e depois, novamente, entre o Triásico e o Jurássico (Labandeira, 2010). Há duas explicações para a evolução da probóscide, provavelmente complementares: i) é uma adaptação morfológica ao consumo de líquidos alimentares de origem vegetal escondidos em profundidade; ii) os predadores emboscados nas superfícies das plantas selecionaram positivamente os insetos equipados com probóscide, capazes de se alimentarem mantendo uma distância de segurança das estruturas vegetais onde esses predadores se escondiam (Lunau, 2002).
Portanto, a palinofagia (consumo de pólen) é evolutivamente muito anterior à nectarivoria (consumo de líquidos alimentares de origem vegetal). Durante a vasta janela de tempo que antecedeu a expansão global das angiospérmicas no Cretácico, a interação das plantas terrestres com os insetos resumia-se, em grande parte, a servir ou a não servir de alimento a espécies com armadura bucal trituradora.
O néctar extrafloral aparece em certos fetos atuais, como o cosmopolita Pteridium aquilinum (Dennstaedtiaceae), com funções similares ao seu equivalente nas angiospérmicas (Lawton & Heads, 1984). Foi aventada a hipótese de que os nectários extraflorais terão precedido os nectários florais, evoluindo numa etapa precoce da história evolutiva das plantas vasculares (Fahn, 1988). A coevolução e o estabelecimento de relações mutualistas rudimentares entre plantas terrestres e insetos são provavelmente anteriores à própria emergência das plantas com semente, mas as evidências diretas são escassas.
Os primeiros insetos a polinizar 'gimnospérmicas' terão sido atraídos pelo valor nutricional do pólen e da gota de polinização (Lunau, 2002). A descoberta, em rochas do Pérmico (ca. 280 Ma) numa localidade russa, de insetos com grãos de pólen aderentes às pernas, ao tórax e ao abdómen, sugere que estes já desempenhavam um papel ativo na polinização de gimnospérmicas muito antes da evolução da flor (Khramov et al., 2023). Mais tarde, pequenas pelotas fecais (coprólitos) encontradas no interior de estróbilos de cicadófitos, de Bennettitales e de gnetófitos fósseis indicam que vários grupos avançados de gimnospérmicas interagiam intimamente com insetos polinizadores no Jurássico Superior (163,5-145 Ma) (Labandeira, 1998).
A intervenção de insetos polinizadores melhorou drasticamente a eficiência reprodutiva das plantas (a percentagem de primórdios seminais fecundados por planta aumentou) e a qualidade genética da polinização (as trocas com plantas mais distantes aumentaram). A variação genética populacional expandiu-se e os riscos de depressão endogâmica nas populações rarefeitas diminuíram. Como se defendeu anteriormente, indivíduos de populações com maior variação genética tendem a produzir mais sementes viáveis, gerando uma prole saudável de bons reprodutores (maior fitness) e evoluindo mais rapidamente. Estas vantagens foram mais do que suficientes para pôr em marcha uma feroz seleção natural e impulsionar a coevolução plantas-insetos no Mesozoico. À função reprodutiva primordial da gota de polinização e dos microsporofilos somou-se assim uma nova função: a atração deliberada de polinizadores.
As vantagens evolutivas de garantir polinização cruzada, de distrair os visitantes alados dos frágeis primórdios seminais, de fidelizar bons polinizadores e a própria competição por esses vetores animais forçaram as linhagens entomófilas a oferecer recompensas alimentares crescentes. Nas acrogimnospérmicas, o pólen é mais importante do que as gotas de polinização; na linhagem das angiospérmicas, o néctar viria a assumir-se como a recompensa mais relevante.
O esboço da polinização entomófila das ‘gimnospérmicas’ no Mesozoico dependia da visitação dos estróbilos masculinos e femininos pelos mesmos insetos, estruturas essas muitas vezes localizadas em distintos pontos da canópia ou até em plantas diferentes (dioecia). Os riscos de polinizações ineficientes eram enormes e, possivelmente, ainda mais graves na linhagem ancestral das angiospérmicas, cujos indivíduos estariam dispersos e distanciados no sub-bosque (Wing et al., 2012). O aumento da visitação e a fortíssima pressão de seleção para acelerar a eficiência das trocas de pólen poderão ter impulsionado a emergência de estróbilos hermafroditas nos Bennettitales e, de forma convergente, na linhagem das angiospérmicas. O hermafroditismo impediu que as espécies de polinizadores se especializassem num único tipo de estrutura reprodutiva (apenas estróbilos masculinos ou femininos), o que teria provocado o colapso de todo o processo de polinização (Crepet, 1984). Contudo, a hermafroditia aproximou os sexos e aumentou severamente os riscos de autopolinização e depressão endogâmica. Por isso, evoluiu obrigatoriamente em paralelo com mecanismos de promoção da alogamia — sugere-se que a dicogamia temporal, ou algum sistema primário de autoincompatibilidade, foi o pré-requisito genético para a evolução dos estróbilos bissexuais, dos quais a flor é o exemplo paradigmático (Bateman et al., 2011).
Atrair polinizadores envolve, contudo, sérios riscos ecológicos: os insetos agilizam a polinização, mas podem consumir o pólen, os primórdios seminais e as sementes em desenvolvimento. No Triásico e no Jurássico — precisamente os períodos geológicos em que as linhagens basais das angiospérmicas estariam a divergir — predominavam grupos de insetos de armadura bucal trituradora (e.g., coleópteros basais), potencialmente devastadores. A sobrevivência e a redução do risco de fitofagia passaram pelo desenvolvimento de inovações morfológicas que protegessem os primórdios seminais e o pólen do ataque destes visitantes indiscriminados. Em linhagens extintas como a Williamsoniella (Bennettitales) (v. Figura 95), diferenciaram-se microsporofilos de grande espessura e brácteas a intercalar os megasporofilos com a função de deter a mastigação; as cúpulas dos Caytoniales (v. Figura 96-G) desempenharam uma função análoga. É precisamente neste contexto mesozoico de alta predação que a biologia evolutiva enquadra a origem do carpelo fechado das angiospérmicas — a derradeira e mais bem-sucedida inovação de proteção total dos primórdios seminais.
O ocultamento progressivo dos primórdios (e das respetivas gotas de polinização ou néctares primordiais) em posições cada vez mais profundas e protegidas teve uma consequente resposta coevolutiva por parte dos insetos: a evolução independente de várias linhagens de polinizadores com probóscides longas, entre as quais ancestrais de moscas e de himenópteros, capazes de aceder ao recurso sem destruir a estrutura (Labandeira, 2010).
Em suma, nos parágrafos anteriores identificaram-se três grandes adaptações das plantas com semente mesozoicas à polinização por insetos mandibulados: a oferta de recompensas metabólicas, a evolução de estróbilos bissexuados e o invólucro mecânico de proteção dos esporângios. Uma quarta adaptação consistiu no desenvolvimento de chamarizes visuais ou olfativos que distraíam ativamente a atenção dos insetos das partes férteis. O eixo da estrutura reprodutiva e as brácteas intercalares dos Bennettitales poderão ter funcionado inicialmente como um chamariz de carácter sacrificial ou alimentar (Labandeira, 2000), um princípio de "engano" que as angiospérmicas levariam ao extremo com as pétalas das suas flores.
Evolução do carpelo
Entretanto, outras forças atuavam na evolução do megasporofilo. As ‘gimnospérmicas’ ancestrais de todas as angiospérmicas, à semelhança da maioria das ‘gimnospérmicas’ mesozoicas, segregavam para o exterior, através do micrópilo, uma gota de polinização para capturar o pólen coespecífico aportado pelo vento. A gota de polinização perfaz uma pequena superfície para capturar pólen e destaca-se facilmente pela ação direta do vento e pela oscilação dos ramos. Numa primeira etapa da evolução do carpelo, os primórdios teriam infletido para o interior do megasporofilo, ficando a gota de polinização em contacto com a sua página superior (Figura 98). A gota pôde, então, crescer e capturar mais pólen sem riscos acrescidos de ser destacada do primórdio (Stüzel & Röwekamp cit. Lunau, 2002). Um líquido tão nutritivo não passou despercebido aos insetos — criou, como se referiu, uma oportunidade evolutiva para a polinização entomófila.
A hipótese dominante sobre a evolução, porém, postula que o carpelo é uma adaptação — mais uma — à pressão de seleção decorrente do consumo de primórdios seminais por insetos trituradores, num contexto de polinização entomófila (Figura 98). Assim, isolar os primórdios seminais de potenciais fitófagos foi a primeira função do carpelo. Foi ainda sugerido que, para além da proteção, a evolução de carpelos fechados foi dirigida pelas vantagens seletivas dos sistemas de autoincompatibilidade associados ao carpelo como mecanismo de promoção da polinização cruzada (Zavada & Taylor, 1986).
A gota de polinização da gimnospérmica ancestral perdeu as funções de atrair polinizadores e capturar pólen e extinguiu-se. Nas recém-evoluídas angiospérmicas, a atração de polinizadores nectarívoros passou a ser desempenhada por nectários auxiliados pelo perianto. Nas acrogimnospérmicas, cada primórdio captura pólen per se; nas angiospérmicas, um único órgão recetor, a sutura carpelar ou, mais tarde, o estigma, coleta pólen para todos os primórdios seminais, com ganhos significativos de eficiência no uso do pólen. O desaparecimento da gota de polinização algures no Jurássico marca o final de um longo processo de progressiva independência da reprodução sexual da água livre, iniciado com a evolução da semente a meio do Devónico. A evolução de frutos alados ou carnudos para serem dispersos, respetivamente, pelo vento ou por animais é posterior à evolução do carpelo.
As angiospérmicas basais (e.g., Nymphaeaceae) retiveram características antigas das fases iniciais da evolução do carpelo. Nestas espécies, os carpelos são livres (gineceu apocárpico), total ou parcialmente selados por secreções ou pelo entrelaçamento de pelos, e a sutura carpelar funciona como superfície estigmática (Friis et al., 2011; Figura 98-D). Nos grupos mais avançados, a sutura carpelar foi preenchida com tecido e a captura do pólen passou a ser realizada por um estigma (Figura 98-E). O estigma distanciou-se da porção do carpelo preenchida por primórdios seminais (ovário) por meio da diferenciação de um estilete.
A evolução do estilete melhorou a exposição dos estigmas à chuva polínica e aumentou a distância percorrida pelos tubos polínicos, e, por essa via, a competição entre os gametófitos ♂, transformando-se num implacável sistema de seleção dos melhores gâmetas ♂ (Mulcahy, 1979; v.i.). O estilete foi também aproveitado por muitas plantas para favorecer a polinização cruzada e reduzir os riscos de endogamia, através do afastamento espacial dos estigmas das anteras (hercogamia).
A sequência evolutiva descrita nos parágrafos anteriores cai na chamada teoria da origem filospórica do carpelo (phyllosporous origin) ou teoria do megasporofilo (Taylor et al., 2009), que, por sua vez, emana diretamente da hipótese do euanto («Origem da flor: principais hipóteses»). De acordo com os seus defensores, o carpelo é uma folha com funções reprodutivas femininas dobrada para a página superior (ou inferior), com os primórdios seminais originalmente dispostos ao longo da sutura carpelar. Por muito elegante que seja, a verdade é que o modelo conceptual da evolução do esporofilo explicitado nas Figuras 98 e 99-A não tem um suporte fóssil inquestionável. Uma corrente alternativa propõe a origem estaquiospórica (stachyosporous origin), na qual o carpelo seria uma bráctea protetora que envolveu um ramo curto (eixo caulinar), no qual primitivamente se inseriam os primórdios seminais (Melville, 1983; Figura 99-B). A bráctea deu origem à parede do carpelo e os eixos caulinares de última ordem à placenta. Esta hipótese é coerente com a observação de que os órgãos de natureza caulinar que sustentam os esporângios evoluíram antes da formação da folha. É ainda apoiada por estudos de genética funcional (Endress & Doyle, 2009), de ontogenia do carpelo e pelo facto de a anatomia dos feixes vasculares das folhas e da placenta ser distinta (Zhang et al., 2017). Não é difícil adaptar os argumentos ecológicos apresentados na Figura 98 à teoria estaquiospórica.
Outros aspetos da reprodução sexual nas angiospérmicas
A curta duração do ciclo sexual é uma das grandes inovações das angiospérmicas. Uma das causas estruturais reside na elevada rapidez de crescimento do tubo polínico, relacionada com a natureza química da sua parede (Williams, 2008). Na maioria das angiospérmicas, a fase progâmica (entre a captura do pólen e a fecundação) demora menos de 48 horas, podendo, em casos excepcionais, atingir 12 meses (Williams, 2008). Excetuando os gnetófitos (com velocidades equivalentes às angiospérmicas), no grosso das acrogimnospérmicas, a fase progâmica dura de dois a seis meses e um número significativo de espécies ultrapassa os 12 meses.
Enquanto nas acrogimnospérmicas há uma continuidade citoplasmática entre o grão de pólen e a extremidade do tubo polínico, nas angiospérmicas formam-se ciclicamente tampões de calose (um polímero da glicose) que isolam e mantêm as células espermáticas sequestradas na extremidade distal do tubo. Esta característica exclusiva das angiospérmicas reduz os riscos de danos vitais no tubo polínico e permite que estes atinjam comprimentos assinaláveis de forma segura (Lord, 2000). É provável que a evolução de tubos polínicos longos e de crescimento rápido tenha precedido a evolução do carpelo fechado (Williams, 2008).
A chamada competição do pólen refere-se à disputa entre microgametófitos pela fecundação dos gâmetas ♀, que ocorre durante a germinação no estigma e, com particular incidência, no alongamento pelo estilete. Foi comprovado experimentalmente que a competição intensa resulta em taxas de germinação superiores, plântulas mais vigorosas e de crescimento uniforme, vantagens que convergem num sucesso reprodutivo acrescido (Delph & Havens, 1998).
Nas acrogimnospérmicas, o pólen é capturado diretamente pelo primórdio seminal. Não se conhecem, nas gimnospérmicas, sistemas de autoincompatibilidade pré-zigótica nem um sistema de seleção de gâmetas (competição de pólen). Foi proposto que a poliembrionia (fecundação e desenvolvimento simultâneos de múltiplos embriões na mesma semente, dos quais apenas um sobrevive) funciona como equivalente ao mecanismo de seleção pós-zigótica da melhor descendência nas gimnospérmicas (Zavada & Taylor, 1986). Contudo, este sistema é menos eficiente e implica custos energéticos muito mais elevados para a planta-mãe. A evolução do carpelo aumentou a eficácia da seleção dos gâmetas antes do investimento no embrião, contribuindo fortemente para o sucesso evolutivo deste grupo (Mulcahy & Mulcahy, 1987).
Coevolução entre insetos polinizadores e plantas com flor
As linhagens de insetos trituradores ou dotados de probóscide que polinizavam as ‘gimnospérmicas’ entomófilas mesozoicas foram cooptadas pelas angiospérmicas (Labandeira, 1998). As angiospérmicas basais atuais são primariamente polinizadas por coleópteros e dípteros (Thien et al., 2000) — testemunhando as primeiras etapas da coevolução angiospérmicas-insetos. Os riscos de fitofagia experienciados pelas gimnospérmicas repetiram-se nas primeiras angiospérmicas.
O afastamento dos primórdios seminais dos polinizadores, iniciado com o carpelo, continuou com a evolução do ovário ínfero, da simpetalia e da simetria bilateral no Cretácico Superior. Simultaneamente, a interação promoveu a evolução de flores vistosas, pólen rico em proteínas e nectários.
A evolução de flores com pétalas de unha comprida e justaposta, bem como a simpetalia (que origina um tubo na corola limitando o acesso), tiveram um forte efeito recíproco na evolução dos insetos holometábolos adaptados ao consumo de néctar. Assim, os insetos mais adaptados a extrair estas recompensas e que envolviam menores riscos de destruição floral diversificaram-se logo no Cretácico Inferior (Misof et al., 2014), a par das angiospérmicas. Entre os novos grupos sobressaem famílias de moscas e abelhas (himenópteros) com probóscide. As borboletas com probóscide (lepidópteros) evoluíram no final do Cretácico ou Paleocénico, a par de grupos ainda mais evoluídos de plantas (Wheat et al., 2007). A evolução independente de probóscides longas a partir de armaduras trituradoras em vários grupos de insetos é um extraordinário exemplo de convergência evolutiva impulsionada pela flor.
A relação entre insetos e plantas com semente tem, então, duas fases. A primeira decorre de meados do Jurássico até ao Cretácico Inferior, envolvendo gimnospérmicas e grupos basais de insetos. A revolução operada na flora terrestre a partir daí conduziu vários insetos arcaicos à extinção e promoveu a explosão de diversidade dos grupos modernos de polinizadores.
As plantas com flor elevaram o mutualismo a um grau de generalização e sofisticação nunca atingido pelas gimnospérmicas. Sendo vetores animais muito mais eficientes do que o vento (reduzindo os riscos de desencontro), foi necessário produzir menos pólen, desviando esses recursos para a produção de mais sementes. Por outro lado, a dupla proteção dos primórdios e das sementes (pelo ovário e pelo fruto) reduziu a necessidade de sementes gigantes fortemente armadas; podendo ser mais pequenas, o seu número multiplicou-se exponencialmente.
Evolução do endosperma
Nas plantas vasculares de esporulação livre, o esporófito é alimentado pelo gametófito ♀ (durante toda a vida, nos briófitos, ou durante a fase inicial do seu desenvolvimento, nos ‘pteridófitos’). Nas plantas com semente, esta função nutritiva ocorre apenas durante a fase de semente e na germinação (até ao estádio de plântula), sendo desempenhada pelo gametófito ♀ nas gimnospérmicas e por um peculiar tecido triploide nas angiospérmicas: o endosperma. Nas angiospérmicas, secundariamente, as reservas da semente podem ainda estar retidas nos cotilédones ou num perisperma (v. Volume I). Refira-se que, ao contrário dos autores clássicos, reserva-se o termo endosperma estritamente para o tecido de reserva triploide das angiospérmicas.
O endosperma é um tecido temporário que envolve e alimenta o embrião durante a formação da semente, atuando de forma análoga à placenta nos animais (van Dijk, 2009). A origem evolutiva do endosperma triploide é um dos muitos enigmas que envolvem as angiospérmicas. Foi sugerido que a semente ancestral produziria dois embriões a partir de outras tantas oosferas fecundadas; um desses embriões teria evoluído num endosperma estéril (um «gémeo altruísta») com a função exclusiva de tecido de reserva (Sargant, citado por Linkies et al., 2010). Recorde-se que as acrogimnospérmicas têm mais de um arquegónio e de uma oosfera. Alguns grupos de ‘angiospérmicas basais’ (e.g., Nymphaeaceae) retêm um endosperma diploide supostamente ancestral (Friedman & Ryerson, 2009). O endosperma triploide seria uma elaboração evolutiva posterior, num antepassado comum às magnoliídeas, monocotiledóneas e eudicotiledóneas (Friedman & Williams, 2004). Contudo, esta sequência evolutiva enfrenta uma importante dificuldade: a mais basal de todas as angiospérmicas, a Amborella trichopoda, tem um endosperma triploide (Friedman & Ryerson, 2009). De qualquer modo, esta inconstância mostra que o chamado grado ANA foi um laboratório de "ensaios" evolutivos de ploidia antes da fixação do modelo 3n moderno.
O porquê evolutivo da triploidia do endosperma é intensamente debatido na biologia reprodutiva das plantas com flor. A proporção exata de dois genomas ♀ para um genoma ♂ (2m:1p) na constituição deste novo endosperma levou Haig & Westoby (1989) a propor a chamada Teoria do Conflito Parental, uma explicação elegante e plausível de cariz sociobiológico. Nas angiospérmicas, o pólen capturado por um estigma provém frequentemente de múltiplos dadores (vários «pais»). Portanto, uma planta-mãe pluriovulada nutre, simultaneamente, várias sementes meias-irmãs (que partilham a mãe, mas têm pais diferentes). De acordo com estes autores, num cenário como este de polinização cruzada, é inevitável um conflito de interesses genéticos. Qualquer genoma ♂ procura, egoisticamente, maximizar a própria fitness através da extração agressiva de recursos metabólicos da planta-mãe para a semente que o transporta. Pelo contrário, é do interesse genético da planta-mãe garantir uma distribuição equitativa desses recursos entre todas as suas sementes (eventualmente, cada uma com o seu próprio pai). A transição evolutiva para um endosperma 2m:1p terá sido a solução estrutural e genética para este conflito: a carga extra de genoma materno garante à ♀ um controlo dominante sobre a alocação de nutrientes, suprimindo os egoísmos paternos.
A Hipótese da Força do Sumidouro (Sink Strength Hypothesis) é uma explicação alternativa (ou complementar) da evolução do endosperma triploide, baseada em princípios fisiológicos diretos. Esta hipótese parte da constatação de que os tecidos poliploides têm, por norma, um volume celular superior e um metabolismo significativamente mais acelerado (as plantas poliploides geralmente apresentam taxas de crescimento superiores e são maiores do que os seus ancestrais diploides). Ao evoluir para um estado triploide (3n) biparental, o endosperma adquiriu a capacidade anatómica e fisiológica de convocar para si os fotoassimilados da planta-mãe (funcionando como um forte dreno ou sumidouro metabólico) de forma muito mais agressiva do que um tecido equivalente de reserva, diploide ou haploide, conseguiria (Baroux et al., 2002). Esta hipótese explica de forma elegante a diferença na velocidade de formação das sementes entre angiospérmicas e gimnospérmicas. Enquanto as gimnospérmicas acumulam reservas num gametófito feminino haploide (n) de crescimento lento — processo que pode demorar meses ou anos, muitas vezes antes de a fecundação estar sequer garantida —, as angiospérmicas só investem recursos nutritivos após a dupla fecundação e fazem-no de forma explosiva, graças à maquinaria poliploide do endosperma. Esta célere diferenciação da semente terá conferido às plantas com flor uma vantagem adaptativa decisiva na colonização rápida de novos nichos ecológicos (v.Volume II).
Origem da flor: principais hipóteses
Nos últimos 125 anos, digladiaram-se dois modelos teóricos em torno da origem da flor. A hipótese do euanto, euantial ou, ainda, uniaxial, aceita que a flor evoluiu (é homóloga) a partir de um estróbilo simples e bissexual, com microsporofilos proximais e megasporofilos distais (Rudall & Bateman, 2011; Figura 100). Esta hipótese nasceu da comparação entre flores atuais e as estruturas reprodutivas das Bennettitales. Além das Bennettitales, foram propostos outros putativos ancestrais no âmbito da teoria euantial, que não cabe explorar aqui. Os proponentes desta hipótese viam as Magnolia e géneros afins como uma referência da flor primitiva.
A hipótese do pseudanto ou pseudantial propõe que as flores são uma inflorescência composta condensada, i.e., que evoluíram a partir de um sistema ramificado de caules que suportavam micro- e megasporofilos. Originalmente, o modelo pseudantial apontava os gnetófitos, com os seus estróbilos compostos, como o elemento de conexão entre as ‘gimnospérmicas’ e as angiospérmicas (hipótese do antófito; anthophyte hypothesis). Sob este modelo, a génese da flor passou pela eliminação dos eixos secundários seguida da contração do eixo primário de um estróbilo composto (ramificado). A hipótese do pseudanto é inconsistente com os dados moleculares e tem o inconveniente de ser pouco parcimoniosa (por envolver um número de etapas evolutivas até à flor superior ao da hipótese do euanto).
Outra questão igualmente relevante é saber se os órgãos e os processos característicos da flor evoluíram lentamente ou se a sua agregação foi mais ou menos rápida e, se sim, em que ordem. De acordo com a teoria da combinação-transição (transitional-combinational theory; Stuessy, 2004), primeiro diferenciou-se o carpelo, depois a dupla fecundação e, finalmente, a flor. Estes três passos evolutivos fundamentais terão demorado mais de 100 milhões de anos. No âmbito desta teoria, as acrogimnospérmicas são consideradas um grupo evolutivamente independente das angiospérmicas e a origem destas últimas encontra-se nos fetos com semente (Stuessy, 2004).
Se a morfologia comparada e o registo fóssil sugerem que a flor é um estróbilo profundamente modificado, como ocorreu, afinal, esse salto evolutivo? A resposta a este quebra-cabeça biológico não veio da paleontologia, mas da biologia evolutiva do desenvolvimento (ou Evo-Devo). A origem da flor não exigiu a evolução de novo de milhares de novos genes estruturais, mas sim a duplicação genómica (frequente nas plantas) e a subsequente mutação de um pequeno conjunto de genes reguladores primordiais, conhecidos como genes MADS-box. Estes funcionam como genes homeóticos (homeotic genes) — uma espécie de «interruptores» genéticos mestres que determinam a identidade anatómica das células nos meristemas em desenvolvimento. O modelo ABC do desenvolvimento floral (ou modelo ABC; ABC model of flower development), estabelecido na década de 1990 a partir do estudo de mutantes de Arabidopsis thaliana e Antirrhinum majus (boca-de-lobo), demonstra de forma cristalina como a sobreposição da expressão de apenas três classes funcionais de genes (A, B e C) em quatro anéis concêntricos (verticilos) transforma um meristema vegetativo comum numa flor complexa: onde a expressão isolada de «A» forma sépalas; «A+B» forma pétalas; «B+C» forma estames; e «C» isolado forma carpelos. Obviamente, este modelo aplica-se a flores completas típicas das eudicotiledóneas; foram propostas elaborações para abranger as monocotiledóneas e as magnoliídeas, cuja complexidade, porém, não cabe aqui desenvolver (v. Theissen & Melzer, 2007).