1. Inovações evolutivas. Causas do sucesso evolutivo e da diversidade das angiospérmicas

Inovações maiores

O sucesso evolutivo das angiospérmicas é inquestionável. Embora sejam o grupo de plantas mais recente, excetuando as florestas boreais de gimnospérmicas (taiga) e as formações árticas de musgos e líquenes (tundra), dominam a maioria dos ecossistemas terrestres. A maior parte da produtividade primária terrestre é da sua responsabilidade. As angiospérmicas são francamente mais diversas do que os demais grandes grupos de plantas vasculares, atuais ou fósseis. Representam ~80% das espécies de plantas terrestres, com ~300 000 espécies atuais enquadradas em 416 famílias (APG IV, 2016).

Há um grande debate em torno do sucesso das angiospérmicas, seja ele avaliado pelo número de espécies ou pela sua abundância ou dominância ecológica. A explicação parece ser multifatorial, envolvendo uma interação entre as características endógenas e o potencial evolutivo das angiospérmicas (e dos seus competidores mais diretos, as acrogimnospérmicas) e um lento deslizar das condições ambientais no Cretácico Superior (v. Crepet & Niklas, 2009; Niklas, 2016).

As angiospérmicas reúnem doze grandes inovações evolutivas que explicam em boa parte o seu sucesso evolutivo e a regressão das acrogimnospérmicas:

• Elevadas taxas evolutivas, com as partes do corpo a evoluírem de forma quase independente e a diferentes velocidades (e.g., folha e flor);
• Frequência relativamente elevada de eventos de poliploidia com duplicação total do genoma (WGD), que fornecem redundância genética para novas funções;
• Corpo vegetativo de grande plasticidade fenotípica;
• Enorme diversidade metabólica (e.g., produção de metabolitos secundários para defesa química contra herbívoros e atração biótica);
• Sistema vascular mais eficiente e especializado no transporte de solutos (e.g., presença de elementos de vaso);
• Maior densidade de nervuras foliares;
• Fase juvenil curta;
• Coevolução com animais polinizadores e dispersores;
• Sistemas eficientes de promoção da alogamia;
• Reprodução muito mais rápida, com menor investimento energético a fundo perdido (Quadro 9);
• Produção de uma matéria orgânica lábil (facilmente degradável pelos micróbios);
• Capacidade de modificar o habitat a seu favor.

As vantagens evolutivas elencadas, assim como as condições ambientais prevalecentes aquando da sua evolução, serão desenvolvidas, com maior ou menor detalhe, ao longo deste extenso capítulo. O véu começa a desvendar-se nas duas secções que se seguem.

QUADRO 9. Principais aquisições evolutivas (apomorfias) das plantas com flor a nível reprodutivo

Causas do sucesso evolutivo

Corpo vegetativo

A plasticidade fenotípica permite que um dado genótipo produza múltiplos fenótipos ao longo de gradientes ecológicos. As vantagens da plasticidade fenotípica foram elucidadas no início do Volume I e no ponto «Adaptação vs. aclimatação» deste volume. Em seguida, discutem-se alguns aspetos da flexibilidade evolutiva do corpo, do sistema vascular e da densidade de nervuras das angiospérmicas. Várias formas de mutualismo com animais, a evolução e as vantagens do corpo reprodutivo das angiospérmicas são os temas centrais de vários pontos deste sexto capítulo. As angiospérmicas modificaram as características do solo e, por essa via, ganharam poder competitivo frente às acrogimnospérmicas; por razões pedagógicas, esta fascinante hipótese é avaliada perto do fim do capítulo, na secção «O solo e as angiospérmicas».

A flexibilidade evolutiva do corpo vegetativo, conjugada com elevadas taxas evolutivas, permitiu a rápida adaptação das angiospérmicas a uma multitude de habitats e de regimes de perturbação; e.g., desertos (xeromorfia), copa das árvores (epifitia), sistemas dulçaquícolas (hidrofitia) e perturbação intensa pela herbivoria ou pelo fogo. Por exemplo, o ciclo de vida anual, dominante nas áreas desérticas, é quase exclusivo das angiospérmicas (são conhecidos alguns fetos anuais, mas nenhuma acrogimnospérmica). Taxas evolutivas elevadas são uma pré-condição para a coevolução com os animais («Coevolução com insetos e diversidade») e podem ser relevantes para a velocidade com que as plantas migram e, eventualmente, escapam à extinção perante alterações climáticas globais (Williams et al., 2016).

A eficiência acrescida do sistema vascular deve-se à presença de elementos de vaso xilémico (tipo celular quase exclusivo das angiospérmicas), elementos de tubo crivoso e células companheiras mais eficientes. Nas angiospérmicas lenhosas, o equilíbrio mecânico da parte aérea faz-se predominantemente com a ajuda de fibras xilémicas (esclerênquima), porque os elementos de vaso, embora ótimos para a condução de água, conferem menos rigidez estrutural às plantas do que os estreitos traqueídos das gimnospérmicas.

Mesmo nas grandes árvores, um terço a três quintos da resistência hidráulica estão concentrados em poucos centímetros das folhas, porque, antes de sair para a atmosfera, a água tem de abandonar o xilema e percorrer o mesofilo foliar (Sack & Holbrook, 2006). De modo a mitigar esta restrição, a densidade de nervuras (vein density) nas angiospérmicas — medida, por exemplo, em mm de nervura por mm² de superfície foliar — é francamente superior à dos outros grupos de plantas vasculares (Boyce et al., 2009). A cadeia causal é clara: menor resistência hidráulica → células foliares mais facilmente hidratadas → estomas abertos por mais tempo → maior abastecimento de CO₂ → maior taxa fotossintética.

O sistema vascular e a densidade de nervuras das angiospérmicas refletiram-se num aumento das taxas de transpiração, de extração de CO₂ da atmosfera e de crescimento. As angiospérmicas fósseis do Cretácico Inferior apresentam densidades de nervuras mais baixas nas folhas do que as espécies do Cretácico Superior e do Paleogénico, uma observação coerente com a hipótese de as angiospérmicas se terem adaptado a novas ecologias a partir do final do Cretácico (Feild et al., 2011). De qualquer modo, desde uma fase muito precoce da sua história evolutiva que as plantas com flor transpiram mais água e crescem mais depressa do que as acrogimnospérmicas. O aparecimento das plantas com flor aumentou a produtividade primária global de forma drástica.

Biologia da reprodução

A maior eficácia e eficiência reprodutivas é uma consequência direta das novidades estruturais e funcionais reprodutivas resumidas no Quadro 9. A germinação estigmática do pólen favoreceu a evolução de sistemas eficientes de promoção da alogamia (e.g., sistemas anatómicos ou genéticos de autoincompatibilidade) e de feroz seleção de gâmetas (competição entre tubos polínicos ao longo do estilete). O segundo tegumento aumentou a proteção do gametófito ♀. Um megagametófito de menor dimensão implicou um menor investimento parental antes da fertilização; esse investimento foi antes concentrado na formação do embrião e dos tecidos de suporte após o sucesso do cruzamento.

A formação do endosperma após a fecundação reduziu drasticamente o desperdício de energia; nas acrogimnospérmicas, o megagametófito (que serve de tecido nutritivo) é totalmente diferenciado antes da fecundação, o que implica um investimento energético parental de alto risco, pois a fecundação pode nunca chegar a acontecer, resultando numa semente vazia, mas que consumiu enormes recursos energéticos da planta-mãe. As peças do perianto, por seu turno, desempenham funções de proteção (cálice) e de atração e seleção mecânica de polinizadores (corola).

A expansão das angiospérmicas está inequivocamente associada a uma transição evolutiva da polinização anemófila (pelo vento), característica das gimnospérmicas, para a polinização biótica, com animais realizando a transferência direcionada de pólen em troca de recompensas alimentares. A interação com polinizadores animais tem ganhos energéticos assinaláveis (o desperdício de pólen é infinitamente menor do que atirá-lo ao vento) e aumenta a variação genética (amplia a probabilidade de cruzamentos entre indivíduos distantes e não parentes).

A rapidez da fecundação e da formação de sementes nas angiospérmicas é também notável: nas acrogimnospérmicas (como nos pinheiros), este processo prolonga-se frequentemente por mais de um ano, enquanto uma angiospérmica pode florir, ser fecundada, produzir sementes e disseminar-se em poucos dias ou semanas. Em condições ótimas, a Arabidopsis thaliana (Brassicaceae), a espécie de referência dos estudos genéticos vegetais, produz flores entre quatro e cinco semanas após a germinação e sementes maduras entre três e quatro semanas depois (Rivero et al., 2014).

Além da função de proteção meiótica, o carpelo, depois de amadurecido e transformado em fruto, ampliou significativamente as soluções evolutivas para a dispersão das sementes (zoocoria, hidrocoria, etc.). Nas acrogimnospérmicas, os primórdios seminais estão muito mais sujeitos à fitofagia por insetos, a doenças, ao efeito mecânico do vento e da chuva e à dessecação; a dispersão da semente geralmente está limitada à barocoria (gravidade) ou à anemocoria (vento).

Por fim, o encurtamento drástico do período juvenil acelerou as taxas evolutivas das plantas com flor face às acrogimnospérmicas, pois, ao aumentar dramaticamente o número de gerações possíveis por unidade de tempo, multiplicou-se a probabilidade de mutação, de cruzamento e de seleção natural.

Causas da diversidade

O carácter definidor e exclusivo das angiospérmicas — a flor — é, na sua essência, uma adaptação à polinização entomófila. Chegados a este ponto da argumentação, importa responder a uma questão fundamental: será a interação biótica entre as plantas com flor e os insetos a causa chave para explicar a assombrosa diversidade específica de ambos os grupos?

Num célebre artigo publicado na década de 1960, Paul Ehrlich e Peter Raven (1964) sugeriram que a coevolução entre as angiospérmicas e os insetos (fitófagos e polinizadores) funciona como um poderoso motor de especiação. Vários estudos filogenéticos subsequentes confirmaram que as linhagens de plantas e de insetos que interagem intimamente entre si são, de forma consistente, muito mais ricas em espécies do que os seus grupos-irmãos onde essas interações estão ausentes. Já Darwin havia intuído que a interação inseto-planta atuaria como o grande catalisador da rápida diversificação macroevolutiva. As abelhas (superfamília Apoidea), por exemplo, constituem o principal grupo de animais polinizadores das angiospérmicas. A evolução do grupo-coroa das abelhas e a sua diversificação massiva coincidem com exatidão geológica com a origem e a subsequente dominância ecológica das eudicotiledóneas: o grupo-coroa das abelhas evoluiu no Cretácico Inferior (entre o Hauteriviano e o Aptiano, ca. 113-132 Ma), e a explosão da maioria das suas famílias modernas ocorre no Cretácico Médio a Superior (Cardinal & Danforth, 2013).

Nas plantas com flor, a elevada riqueza em espécies (diversificação) de um dado grupo está estatisticamente correlacionada com um conjunto restrito de inovações-chave (Rieseberg & Willis, 2007): i) a presença de defesas estruturais (e.g., canais resinosos) e inovações florais (e.g., esporões nectaríferos); ii) a polinização biótica especializada; iii) a fisionomia herbácea (ciclos de vida curtos); iv) a arquitetura floral zigomórfica; v) o hábito epífito; e vi) a poliploidia.

Centrando a atenção na codiversificação entre insetos e plantas com flor, a biologia evolutiva reconhece hoje os mecanismos causais dessa explosão de diversidade. Um dos mecanismos explicativos mais bem documentados é o isolamento reprodutivo mediado por polinizadores (pollinator shift). Pequenas alterações genéticas que modifiquem ligeiramente o odor, a morfologia ou a cor da flor têm uma elevada probabilidade de ocorrer. Quando surgem, podem causar uma imediata preferência por parte de um novo vetor polinizador. Esta mudança súbita impõe um isolamento etológico (comportamental) instantâneo entre o indivíduo mutante e a sua população original, constituindo um passo determinante e célere para a especiação. Vários estudos documentam exatamente como estas mudanças subtis moldam as comunidades e forçam a separação de linhagens (e.g., Sheehan et al., 2013). O registo fóssil e as árvores filogenéticas sustentam esta hipótese de coevolução e codiversificação.

Porém, a extraordinária diversidade atual das angiospérmicas e dos insetos não resulta de um único mecanismo isolado: o sucesso evolutivo e a ubiquidade das angiospérmicas (e dos insetos) são inerentemente multidimensionais. A coevolução com os insetos é uma oportunidade ecológica, mas exigiu que as plantas já possuíssem uma adaptabilidade inerente — redundância genómica, ciclos reprodutivos curtos, entre outras características (Crepet & Niklas, 2009; Suchan & Alvarez, 2015). A diversificação é, portanto, o resultado de uma sinergia que envolve a versatilidade evolutiva (tendência para inovar) intrínseca das angiospérmicas e a interação biótica com os insetos (Crepet & Niklas, 2009). A discussão desta temática é encerrada um pouco mais à frente, no ponto «Simpetalia e diversificação das angiospérmicas».