2. Evolução do primórdio seminal e do pólen

A heterosporia

Nas plantas homospóricas, os esporófitos disseminam esporos de tamanho igual, que dão origem a gametófitos geralmente hermafroditas, morfologicamente iguais entre si. As plantas heterospóricas, pelo contrário, produzem micrósporos e megásporos, os primeiros menores e com menos massa do que os segundos. Após a germinação, os micrósporos e os megásporos diferenciam-se, respetivamente, em protalos ♂ (microprotalos) e protalos ♀ (megaprotalos). Nas plantas homospóricas, a expressão da sexualidade e a reprodução são controladas pelo gametófito; nas plantas heterospóricas, é o esporófito que determina a sexualidade do gametófito (Petersen & Burd, 2017).

As primeiras plantas terrestres eram homospóricas. A substituição da homosporia pela heterosporia ocorreu de forma independente (evolução convergente) em várias linhagens de plantas vasculares de esporulação livre, entre as quais os licopodiófitos, os equisetófitos, os fetos leptosporangiados e as ‘progimnospérmicas’, o clado de onde brotaram as plantas com semente (Bateman & DiMichele, 1994). A primeira evidência fóssil de heterosporia provém do Devónico Inferior (ca. 410-408 Ma) (Bonacorsi et al., 2020).

Nas ‘plantas de esporulação livre’ (sejam elas homo- ou heterospóricas), a presença de água livre é absolutamente necessária para os anterozoides nadarem ao encontro das oosferas. Os ‘pteridófitos’ homospóricos produzem protalos fotossintéticos de crescimento lento, que ficam prolongadamente expostos aos elementos e à dessecação antes de realizarem a sexualidade.  Tradicionalmente, aceita-se que a heterosporia foi positivamente selecionada em climas de precipitação fortemente sazonal, porque os protalos atingiam a maturidade sexual mais rapidamente. Conseguiam-no porque os gametófitos ♂ eram minúsculos e os ♀ diferenciavam-se quase imediatamente a partir de megásporos ricos em energia, garantindo a fecundação antes que faltasse a água (Haig & Westoby, 1988). Mais recentemente, foram propostos cenários evolutivos alternativos ligados à ecologia e à alocação de recursos (Petersen & Burd, 2017):

• A competição pela luz: A evolução da fisionomia arbórea e das primeiras florestas no Devónico criou um novo ambiente seletivo: sub-bosques sombrios. Por conseguinte, megásporos carregados de reservas asseguraram que a descendência (gametófitos ♀) teria a energia inicial necessária para sobreviver e sustentar a reprodução (produção de embriões) num ambiente em que a luz era limitante.
• A resolução de um trade-off evolutivo: Convém que os esporos sejam leves para se dispersarem, mas suficientemente grandes para nutrir o embrião. A separação de funções acarretada pela heterosporia é uma solução evolutiva mais vantajosa do que a homosporia para este trade-off: a produção de micrósporos minúsculos e abundantes otimiza a dispersão e a reprodução entre indivíduos geneticamente distintos, enquanto os megásporos, mais raros e massivos, otimizam a nutrição e a sobrevivência do embrião (esboço do esporófito).

Como sempre acontece nos seres vivos, qualquer novidade estrutural desdobra-se em novas oportunidades evolutivas. A consequência mais profunda da heterosporia foi ter permitido a evolução da endosporia, i.e., o desenvolvimento do gametófito retido no interior da parede (esporoderme) do esporo original.

Nas plantas homospóricas, o gametófito tem de romper a esporoderme e emergir para o exterior para realizar fotossíntese; caso contrário, morre de inanição. Com a transição para a endosporia, por um lado, os gametófitos ♂ puderam reduzir drasticamente os custos energéticos estruturais. Por outro lado, pela via ♀, o esporófito materno carrega o megásporo com quantidades massivas de nutrientes: o megásporo contém, assim, reservas suficientes para que o gametófito ♀ forme os seus órgãos sexuais, assista à fecundação e nutra o embrião. Consequentemente, a fotossíntese protaliana deixou de ser necessária. Libertado da obrigatoriedade de procurar luz solar, o gametófito ♀ pôde desenvolver-se escondido no solo e no interior da espessa e protetora parede de esporopolenina do megásporo, perfeitamente escudado contra a dessecação, a radiação UV e o ataque de patógenos.

A heterosporia precedeu e foi o pré‑requisito estrutural e fisiológico essencial para a evolução da semente: os micrósporos endospóricos foram os precursores dos grãos de pólen, e a retenção dos megásporos (endosporia ♀) no interior dos megasporângios — estruturas que evoluiriam para o nucelo — criou as condições necessárias para o posterior aparecimento dos tegumentos e, com eles, do primórdio seminal das plantas com semente.

O primórdio seminal

O primórdio seminal consiste num megasporângio indeiscente (o nucelo) envolvido por um ou dois tegumentos. O megasporângio das plantas com semente contém um único megásporo funcional. A germinação deste megásporo dá origem a um gametófito ♀ (megagametófito), homólogo do megaprotalo dos ‘pteridófitos’, que permanece retido no interior do primórdio seminal durante toda a sua existência (desenvolvimento endospórico). Nas gimnospérmicas, os megagametófitos produzem um a vários arquegónios (gametângios ♀), cada um contendo uma oosfera; por conseguinte, se forem fecundadas mais de uma oosfera, diferencia-se mais de um embrião por primórdio seminal. A poliembrionia é, de facto, frequente neste grupo: por exemplo, numa fase inicial da diferenciação da semente, quase todos os géneros de pináceas produzem mais de um embrião por primórdio, embora raramente as sementes maduras contenham mais de um embrião funcional. Nas angiospérmicas, por sua vez, a redução foi tão extrema que os arquegónios foram evolutivamente suprimidos.

Uma explicação plausível para a evolução do primórdio seminal é a que se segue (Figura 83). A heterosporia terá sido o primeiro passo. Num momento inicial da história evolutiva, é possível que tenha ocorrido um atraso, geneticamente determinado, na libertação dos megásporos no trimerófito ou na 'progimnospérmica' ancestral de todos os espermatófitos. Este atraso poderá ter tido origem numa pequena anomalia no sistema de deiscência das paredes de um megasporângio. Este evento fortuito culminou na retenção definitiva dos megásporos no interior do megasporângio. Paralelamente, o número de esporos funcionais foi reduzido a apenas um (monomegasporia), com uma dimensão acrescida. A sequência evolutiva passou ainda pela germinação do megásporo no interior da própria parede do esporo (endosporia) e pela retenção do respetivo gametófito no megasporângio. Por uma mera questão volumétrica, a endosporia foi precedida por uma profunda redução anatómica e funcional da fase gametofítica.

O nucelo evoluiu a partir da parede do esporângio — tem, portanto, uma origem maternal (genética diploide do esporófito) — e adquiriu a função de tecido especializado na nutrição e proteção do megagametófito. A parte distal do nucelo modificou-se de modo a capturar o pólen, permitir a sua germinação e garantir a penetração dos gâmetas ao encontro da oosfera. A diferenciação de uma câmara polínica aberta para o exterior foi a solução evolutiva então encontrada. Finalmente, o megasporângio simplificado foi envolvido e protegido por um tegumento, na extremidade do qual persistiu uma pequena abertura de acesso: o micrópilo.

A teoria clássica, com maior suporte fóssil para explicar a origem deste tegumento, envolve a coalescência de telomas, tal como explicitado na Figura 84. Presume-se que os primeiros espermatófitos fossem estritamente anemófilos. É possível que, numa fase inicial, esses telomas (ainda livres) tivessem a função primária de intercetar aerodinamicamente o pólen transportado pelo vento (Taylor et al., 2009). Com a sua fusão, tinha evoluído o primórdio seminal.

Em resumo, um pequeno defeito de deiscência de um esporângio desembocou numa nova linhagem de plantas vasculares — as plantas com semente — detentora de infinitas possibilidades evolutivas. Toda esta complexa narrativa evolutiva decorre no Devónico Superior, há cerca de 385–365 milhões de anos.

O primórdio seminal das primeiras plantas com semente não estava perfeitamente revestido por um tegumento que fechasse o nucelo ao exterior. O nucelo dos pré-primórdios seminais (ou pré-óvulos) fossilizados apresenta-se envolvido por apêndices apenas parcialmente concrescentes, interpretados pelos defensores da teoria clássica anterior como uma condensação de telomas dicotomicamente ramificados (Figura 84). Contudo, a genética moderna do desenvolvimento (evo-devo) sugere uma hipótese alternativa: a de que os apêndices dos pré-óvulos, e, consequentemente, os tegumentos, têm uma origem genómica de novo, a partir de órgãos laterais iniciados por meristemas na base do nucelo (Mathews & Kramer, 2012). Seja qual for a sua origem evolutiva, os apêndices dos pré-óvulos destinavam-se inicialmente a direcionar o pólen arrastado pelo vento; a função de fecho e de proteção mecânica terá sido posterior (Niklas, 1997).

Pese embora a lógica interna dos modelos evolutivos discutidos neste ponto, a verdade é que a heterosporia, sendo um pré-requisito, não conduz necessariamente à evolução da semente (não é um processo determinístico). E ainda não estão totalmente resolvidos o "quando" (o tempo exato), o "como" (a sequência mecânica) e os "porquês" (as pressões seletivas) da evolução de cada uma das características modulares que compõem a semente e o pólen. De qualquer modo, as vantagens adaptativas teriam de ser imensas, porque várias das inovações enunciadas ocorreram de forma convergente em vários grupos de ‘pteridófitos’ heterospóricos. Além das ‘progimnospérmicas’, algumas linhagens de licopodiófitos e equisetófitos arbóreos do Carbonífero aproximaram-se incrivelmente da condição de semente. Por causas desconhecidas, não se diversificaram e extinguiram-se no Pérmico. O Lepidocarpon e outros licopodiófitos retinham um megásporo funcional num megasporângio indeiscente; o megásporo germinava retido no megasporângio (endosporia); a fecundação dependia do transporte aéreo de micrósporos até ao topo da árvore; e a dispersão dava-se sob a forma de uma estrutura análoga à semente (Figura 85; Taylor et al., 2009). Um formidável caso de convergência evolutiva que espelha o quão intensa era a pressão seletiva para reter e proteger a descendência dos megásporos.

O pólen

Os gametófitos ♂ e ♀ evoluíram em paralelo nos ancestrais das plantas com semente. Numa primeira fase, o micrósporo germinava contido pela esporoderme, dando origem a um gametófito ♂ no interior do próprio micrósporo (endosporia). A simplificação da estrutura celular do microgametófito foi, no entanto, muito mais drástica, a ponto de os microgametófitos de todas as plantas com semente atuais não diferenciarem anterídios, i.e.,  gametângios ♂ (os gâmetas ♂ formam-se diretamente a partir da célula generativa).

Nas gimnospérmicas, o transporte destes microgametófitos maduros — a polinização — é realizado maioritariamente pelo vento e secundariamente por insetos. A entomofilia nas duas linhagens que a praticam — cicadófitos e gnetófitos — é muito antiga (mesozoica nos gnetófitos e talvez carbonífera nos cicadófitos; Peñalver et al., 2012). Supõe-se que, para capturarem o pólen, as primeiras plantas com semente exsudavam uma gota de polinização pegajosa e açucarada para o exterior do nucelo; ao secar, o líquido era reabsorvido, puxando o pólen para a câmara polínica. Com a fusão do tegumento, a gota passou a ser exsudada pelo micrópilo (Doyle, 2013). A reprodução das gimnospérmicas atuais continua, de forma muito ténue, a depender da água durante a exposição desta gota. Nas angiospérmicas, a gota de polinização desapareceu e foi substituída por um estigma húmido, uma estrutura funcionalmente análoga. De qualquer modo, ao contrário das plantas de ‘esporulação livre’, os espermatófitos dispensaram a necessidade de filmes contínuos de água no ambiente exterior para concretizar a fecundação.

Nas linhagens mais basais de gimnospérmicas, depois de capturado, o «pré-pólen» ficava retido na câmara polínica; a sua parede rompia-se e o gametófito ♂ libertava anterozoides flagelados que nadavam ativamente até à oosfera. O desenvolvimento do tubo polínico evoluiu originalmente com a função de ancorar o gametófito ♂ às paredes da câmara polínica e, daí, extrair nutrientes (função haustorial) (Johri, 1992). Esta característica ancestral (plesiomórfica) persiste, sem grandes modificações, nos cicadófitos e ginkgófitos atuais. Estes produzem um tubo polínico ramificado e exclusivamente haustorial; a extremidade do tubo rebenta e liberta gâmetas flagelados.

Entretanto, a esporoderme dos micrósporos sofreu alterações bioquímicas profundas, convertendo-se na resistente parede de uma nova estrutura exclusiva: o grão de pólen moderno. Como referido no volume I, um grão de pólen unicelular é estritamente homólogo a um micrósporo; ao germinar e tornar-se multicelular (diferenciação da célula vegetativa e das células generativas), corresponde ao gametófito ♂. A internalização do transporte de gâmetas (agora não flagelados) por meio do crescimento do tubo polínico até à oosfera — fenómeno denominado sifonogamia — é uma aquisição evolutiva posterior. Terá evoluído de forma convergente e independente nas gimnospérmicas mais avançadas (acrogimnospérmicas) e nas angiospérmicas. A adoção do tubo polínico (originalmente um haustório de fixação e nutrição) como um vetor estrito de transporte de gâmetas masculinos é um dos exemplos mais elegantes de exaptação no reino vegetal.