3. Sistemas de classificação botânica

Os sistemas de classificação biológica são sistemas hierárquicos de categorias, geralmente construídos de modo a permitirem uma fácil referenciação dos seus membros. Dizem-se hierárquicos porque os indivíduos de qualquer categoria são organizados em grupos cada vez mais inclusivos, até restar apenas um. Reconhecem-se cinco grandes tipos de sistemas de classificação biológica: artificiais, naturais, fenéticos, evolutivos e cladísticos (Quadro 1.). As ideias dominantes (paradigmas) na biologia condicionaram a natureza e o sucesso dos sistemas de classificação biológica. Os sistemas de classificação artificiais (e.g., sistema sexual de Carl Linnaeus) e naturais (e.g., sistema de De Candolle) são essencialistas, porque pressupõem um mundo biológico constituído por espécies imutáveis. Os sistemas fenéticos são uma versão tecnicamente refinada dos sistemas naturais. Os sistemas de classificação evolutivos e cladísticos integram a ideia de evolução.

Sistemas artificiais 

Carl Linné foi um médico, botânico, zoólogo e mineralogista sueco do século XVIII (Figura 2-A). É considerado uma das personagens mais determinantes da história da biologia pelos historiadores de ciência (Mayr, 1986). Provavelmente é até o cientista mais influente de sempre; ainda hoje nenhum o ultrapassou no número de citações bibliográficas. A sistemática botânica e zoológica moderna nasceu em duas das suas publicações. A primeira edição de Species Plantarum, de 1753 (Figura 2-B), e a décima edição de Systema Naturae, uma obra em dois volumes publicada entre 1758 e 1759, são consideradas, respetivamente, o ponto de partida da nomenclatura sistemática botânica e zoológica (v. «Nomenclatura biológica clássica»).

O uso da nomenclatura binomial na taxonomia biológica generalizou-se após a publicação da primeira edição de Species Plantarum, embora Lineu, numa fase inicial do seu trabalho científico, não a tenha valorizado e aplicado de forma sistemática (Blunt, 2001). A invenção da nomenclatura binomial é anterior a Lineu, devendo-se a Gaspard Bauhin (1560-1624), um médico e botânico suíço de origem francesa (Mayr, 1986). Os binomes específicos (aplicados à categoria de espécie) substituíram a nomenclatura polinomial, que se caracterizava pelo uso de um nome genérico, sucedido por um número variável de palavras a descrever a morfologia, a corologia e/ou a autoria da descrição original. A nomenclatura binomial tem a vantagem de ser mais fácil de memorizar, de acelerar as trocas de informação e de ser mais estável e menos sujeita a erros do que a nomenclatura polinomial. Através do nome genérico expressa e resume relações evolutivas e de similaridade morfológica de enorme utilidade prática.

Lineu estabeleceu categorias taxonómicas fundamentais que permanecem em uso na nomenclatura biológica moderna: o reino, a classe, a ordem, o género e a espécie. Defendeu ainda que a categoria taxonómica fundamental dos sistemas de classificação é a espécie e, muito antes da emergência da moderna biologia da evolução, que a coesão morfológica dos indivíduos coespecíficos se devia ao sexo (Blunt, 2001).

O sistema de classificação sexual lineano está descrito logo na primeira edição de Species Plantarum (Figura 2-B). Lineu reconheceu 24 classes no reino das plantas com base na presença, ou ausência, número, comprimento e concrescência dos estames, e ainda na sua adnação ao pistilo (Figura 3). Embora tenha uma inegável utilidade prática, produz grupos de plantas dissimilares de baixo valor extrapolativo: a partir das características de um elemento do grupo, não é possível, a priori, antever as características mais marcantes na forma de cada um dos restantes elementos que o compõem. Diz-se que é um sistema de classificação artificial porque se baseia num número reduzido e arbitrário de características de fácil observação (Quadro 1).

A importância de Lineu na história da biologia deve-se quer às suas contribuições científicas quer à doutrinação de um núcleo coeso de discípulos que disseminaram as suas ideias, métodos e publicações. Não deixa de ser significativo que o Systema Naturae esteja exposto, em relevo, numa das estantes da Down House, a casa que Charles Darwin habitou durante grande parte da sua vida.

QUADRO 1. Comparação entre os sistemas de classificação artificiais e naturais

Critério de Comparação	Sistemas de classificação artificiais	Sistemas de classificação naturais (inc. sistemas fenéticos)
Seleção de caracteres	Reduzido número de caracteres de fácil observação.	Elevado número de caracteres; exigem grandes quantidades de informação, mais morosa de obter.
Consistência morfológica	Geralmente agrupam plantas morfologicamente dissemelhantes.	Organização das plantas em grupos morfologicamente consistentes.
Relação evolutiva	Geralmente agrupam plantas filogeneticamente não relacionadas.	Pelo facto de valorizarem de igual modo homologias e analogias (homoplasias), podem produzir grupos artificiais (de taxa não aparentados). Ainda assim, agrupam com frequência plantas filogeneticamente próximas.
Capacidade de previsão	Baixo valor extrapolativo (preditivo).	Elevado valor extrapolativo (preditivo).
Estabilidade taxonómica	Grande estabilidade.	O contínuo aumento do conhecimento botânico repercute-se na reorganização dos grupos, gerando maior instabilidade.
Aplicação prática	Fácil identificação e delimitação dos grupos.	A delimitação e identificação dos grupos pode ser difícil na prática taxonómica.

Sistemas naturais e sistemas fenéticos

Os sistemas naturais de classificação foram uma reação à incapacidade de o sistema sexual lineano revelar a scala naturae aristotélica (v. volume II). Fundam-se no princípio, confirmado, de que a utilização de um grande número de caracteres origina classificações mais intuitivas e de maior valor extrapolativo do que os sistemas artificiais (v. justificação em «Sistemas evolutivos»). Muitos dos defensores destes sistemas consideravam ainda que os caracteres taxonómicos não devem ser pesados (a todos deve ser dada a mesma importância) e que as plantas devem ser organizadas nas Floras de forma natural, conceito que na altura expressava a sua semelhança.

Os fundamentos teóricos dos sistemas naturais de classificação foram originalmente estabelecidos pelo botânico francês Michel Adanson (1727-1806). No Genera Plantarum, A.-L. de Jussieu (1748-1836) fez uma síntese das ideias de Adanson com o sistema de nomenclatura binomial lineano. Os sistemas naturais de Augustin de Candolle (1778-1841), e de George Bentham (1800-1884) e Joseph Dalton Hooker (1817-1911) são os mais relevantes para a história da botânica. As principais características dos sistemas artificiais e naturais estão explicitadas no Quadro 1.

Os sistemas de classificação fenéticos são um refinamento matemático dos sistemas de classificação naturais. Estiveram muito em voga nos anos 60 e 70 do século XX (v. Sokal & Sneath, 1963). A construção de matrizes de caracteres constitui o primeiro passo dos métodos de classificação fenética. Nestas matrizes, para cada indivíduo, grupo de indivíduos, ou eventualmente taxa, qualificam-se os estádios de carácter de um número, idealmente elevado, de caracteres morfológicos, anatómicos, bioquímicos ou genéticos (Figura 4). Cada indivíduo é designado, na terminologia da classificação fenética, uma unidade taxonómica operacional (OTU). Isto é, trata-se de uma unidade de amostra acerca da qual o julgamento taxonómico é suspenso, pois é precisamente a sua posição na classificação resultante que está a ser testada. Geralmente, é atribuído o mesmo peso a todos os caracteres medidos nas OTU.

As matrizes são então corridas em programas informáticos – programas de taxonomia numérica – com algoritmos de classificação (cluster analysis). Além da informação numérica, o output inclui um dendrograma – o fenograma –, com grupos aninhados noutros cada vez mais inclusivos (Figura 5). Pretende-se obter grupos cujos elementos são mais semelhantes entre si do que com os elementos de outros grupos. Quanto mais inclusivos os grupos, mais dissimilares os seus elementos. A similaridade e a dissimilaridade estão correlacionadas com a partilha de estádios de carácter. Por fim, os grupos obtidos, designados por unidades taxonómicas abstratas, são convertidos numa classificação, formal ou não.

Os programas de taxonomia numérica geram classificações hierárquicas de elevado valor extrapolativo. Embora não tenham por objetivo estabelecer relações de parentesco, os fenogramas assemelham-se, muitas vezes, aos cladogramas obtidos a partir da mesma informação-base (v. «Sistemas cladísticos»), porque a similaridade fenotípica reflete, geralmente, proximidade evolutiva. A principal crítica aos sistemas de classificação fenética é a ausência de ponderação dos caracteres, que acabam por resultar em padrões distorcidos de similaridade entre as OTU. Os métodos fenéticos fazem tabula rasa de toda a atividade de avaliação do significado diferencial dos caracteres, em termos funcionais e evolutivos face a outros mais neutros, realizada por gerações de taxonomistas «clássicos» e fundamentada depois pelos evolucionistas.

Por outro lado, a escolha dos algoritmos de classificação e medidas de similaridade entre OTU determina os resultados das classificações fenéticas. A conversão dos dendrogramas numa classificação também é subjetiva (Figura 5). Por conseguinte, os sistemas fenéticos não envolvem ganhos significativos de objetividade frente aos sistemas naturais e evolutivos, excetuada a sua reprodutibilidade. Por outro lado, correm o risco de produzir classificações artificiais, agregando indivíduos ou grupos semelhantes por convergência evolutiva. Os métodos automáticos de classificação fenética continuam em uso nos trabalhos de taxonomia à escala da espécie ou de categorias infraespecíficas, a partir de matrizes de dados morfológicos e/ou moleculares. A classificação fenética de grupos de categoria superior caiu em desuso em botânica.

	Carácter 1	Carácter 2	Carácter 3	…	Carácter n
OTU 1	1	0	1	…	1
OTU 2	0	0	1	…	1
OTU 3	1	0	1	…	0
OTU 4	1	1	0	…	0
…	…	…	…	…	…
OTU n	1	0	1	…	0

Legenda: OTU = Unidade Taxonómica Operacional (do inglês Operational Taxonomic Unit).
Nota: convencionalmente, nas matrizes fenéticas, 0 representa a ausência de um carácter e 1 representa a sua presença; nas matrizes adequadas aos sistemas filogenéticos (cladísticos), a numeração reflete a direção evolutiva: 0 representa o estado ancestral (plesiomórfico) e 1 representa o estado derivado (apomórfico).

FIGURA 4. Exemplo de uma matriz de caracteres [Original.] 

Sistemas evolutivos

Características

A incorporação da teoria darwiniana da evolução alterou radicalmente o propósito dos sistemas de classificação. Os autores dos sistemas naturais procuravam obter grupos morfologicamente consistentes; nos sistemas de classificação evolutivos passou a ser prioritário que os taxa refletissem relações de parentesco (relações filogenéticas), i.e., proximidade evolutiva.

O fenótipo dos indivíduos é um resíduo histórico de um processo evolutivo. Os taxa (e.g., espécies e géneros) evolutivamente próximos, i.e., de divergência recente, têm tendência a partilhar mais caracteres, e a serem mais semelhantes entre si, do que os taxa pouco aparentados. «On my theory, the unity of type is explained by unity of descent», escreveu Darwin em A Origem das Espécies (Darwin, 1859). A similaridade morfológica (nas plantas, ao nível da flor) reflete ainda, geralmente, proximidade genética (v. APG IV, 2016). Os exemplos de correlação positiva da similaridade morfológica com o parentesco e a proximidade genética abundam na natureza, porque a forma tem uma elevada inércia evolutiva (evolutionary inertia): as mudanças morfológicas radicais, ocorridas em espaços de tempo muito curtos, são, por regra, negativamente selecionadas. Não surpreende, por isso, que as classificações evolutivas, sobretudo a nível familiar ou infrafamiliar, não difiram radicalmente das classificações naturais. Pela mesma razão, os taxonomistas naturais do século XIX, secundados pelos taxonomistas evolucionários do século XX, sem ou com conhecimentos elementares de embriologia, de fitoquímica e de taxonomia molecular, foram capazes de antecipar uma parte muito significativa dos taxa propostos pela sistemática botânica cladística do final do século XX, início do século XXI, morfológica e molecular. Como se referiu anteriormente, com Darwin, o conceito de grupo natural sofre uma profunda mudança, acabando por ser sinonimizado com grupo monofilético pelos cladistas.

Para que os sistemas de classificação evolutivos e cladísticos (v.i.) resumam, de forma fidedigna, relações de parentesco entre taxa, é necessário usar caracteres submetidos a um estrito controlo genético e avaliar corretamente a sua polaridade. Ao invés dos sistemas naturais, nestes sistemas de classificação a importância dos caracteres taxonómicos é diferenciada: valorizam-se os caracteres que, a priori, se supõe veicularem informação útil para estabelecer relações de parentesco. A estimativa da polaridade dos caracteres, um termo introduzido pela cladística moderna, consiste na discriminação dos estados de carácter ancestrais dos estados de carácter derivados. Esta etapa é essencial para identificar eventuais inversões de caracteres (retornos a estados de carácter ancestrais) e fenómenos de convergência evolutiva, tão frequentes nas plantas terrestres. Neste processo, ganhou uma particular importância a investigação do registo fóssil e o estudo morfológico comparado das plantas atuais, sobretudo nas regiões de clima tropical, onde, corretamente, se supunha estar refugiada uma parte significativa das plantas atuais mais antigas.

Os sistemas de classificação evolutivos baseiam-se em caracteres morfológicos, anatómicos e químicos sopesados e polarizados de forma intuitiva, trabalhados sem suporte estatístico. Os caracteres moleculares não eram conhecidos ou foram desvalorizados: os sistemas evolutivos são, portanto, sistemas de classificação pré-ADN. Como mais adiante se refere, o molecular transporta, em si, imensa informação essencial para estabelecer relações de parentesco, complementar da informação morfológica. Consequentemente, a distinção entre similaridades morfológicas devidas à partilha de ancestrais comuns (homologias) ou à convergência evolutiva (analogias) nem sempre foi resolvida de forma adequada. Sendo a convergência evolutiva recorrente nas plantas terrestres, os sistemas evolutivos não evitaram a definição de um significativo número de taxa artificiais.

Embora rejeitem os grupos polifiléticos, nos sistemas de classificação evolutivos a monofilia não é obrigatória, sendo tolerados grupos parafiléticos (Cronquist, 1988). Autores como A. Cronquist toleravam a parafilia porque defendiam que as linhagens com uma divergência morfológica extrema, resultantes da invasão de uma nova zona adaptativa, deviam ser segregadas em taxa independentes para refletir a magnitude desse salto evolutivo em relação aos seus ancestrais (v. Cronquist, 1988). Por exemplo, o famoso endemismo o açoreano Azorina vidalii (Campanulaceae) é mantida no género endémico Azorina pelos sistemas evolucionistas, e transferida para o género Campanula (C. vidalii) pelos filogenistas. Esta é, talvez, a diferença fundamental que separa os sistemas evolutivos dos sistemas cladísticos de classificação.

Os botânicos, desde Jussieu até à emergência dos sistemas cladísticos, no final do século XX, foram incapazes de alcançar uma classificação natural nas categorias suprafamiliares. As categorias superiores então propostas eram morfologicamente heterogéneas e/ou envolviam hipóteses especulativas. Por exemplo, no sistema de Adolf Engler (1844-1930) e de Karl Prantl (1849-1893), o mais completo e influente dos primeiros sistemas de classificação evolutiva das plantas, foi assumido, no âmbito das dicotiledóneas (classe Dicotyledoneae), que as plantas de flores apétalas eram as mais antigas e que os grupos de plantas de corola livre (dialipétalas) eram anteriores aos de pétalas concrescentes. Esta interpretação das tendências evolutivas do perianto foi formalizada ao nível da subclasse e da ordem. Como a evoluçãou do perianto está permeada de inversões de caracteres e de convergências evolutivas, muitos dos taxa suprafamiliares reconhecidos por Engler & Prantl eram artificiais. Como veio a verificar-se a partir da década de 1990, a morfologia externa é insuficiente para resolver a filogenia das plantas terrestres e falha clamorosamente na definição de grupos naturais suprafamiliares («Sistema APG IV»).

Os sistemas naturais e evolutivos são herdeiros diretos de uma tradição botânica europeia, por razões geográficas de início pouco consolidada nos territórios tropicais de maior diversidade taxonómica. Enquanto a flora holártica foi segmentada num elevado número de géneros e famílias, a flora tropical foi tratada de uma forma francamente mais conservadora por estes sistemas de classificação. Por exemplo, o grande número de géneros descritos, e ainda aceites, nas Apiaceae está relacionado com a sua elevada diversidade no hemisfério norte. Por outro lado, muitas das famílias morfologicamente bem caracterizadas e fáceis de reconhecer nos territórios holárticos, admitidas pelos sistemas naturais e evolutivos, entravam em conflito nos espaços tropicais. Assim aconteceu, por exemplo, com os conceitos tradicionais de Verbenaceae e de Lamiaceae ou de Apiaceae e de Araliaceae. Estas insuficiências só foram resolvidas com a filogenia molecular.

Sistemas evolutivos mais relevantes

Os sistemas evolutivos continuam a ser usados quando se pretende expor algumas relações filogenéticas, e organizar e expressar a diversidade biológica de uma forma estável, fácil de memorizar. Recorde-se que a consistência morfológica dos grupos propostos pelos sistemas evolutivos a nível familiar e infrafamiliar é, geralmente, elevada. Muitas das Floras manuseadas pelos botânicos e floristas da atualidade arranjam as espécies de acordo com algum dos seguintes sistemas de classificação evolutivos: diferentes versões do sistema de Engler & Prantl, e.g., Flora Europaea (Tutin, 1964-1980) e Nova Flora de Portugal (Franco, 1971-1984; Franco & Rocha Afonso, 1994-2003); sistema de G. L. Stebbins, e.g., Flora Iberica (Castroviejo, 1986+); ou o sistema de Cronquist, e.g., Flora of North America (Flora of North America Editorial Committee, 1993+). A opção pelos sistemas evolutivos dependeu sempre mais do reconhecimento científico dos seus autores, i.e., de um argumento de autoridade, do que de razões objetivas.

O sistema proposto pelo botânico norte-americano Arthur Cronquist foi, talvez, o mais influente sistema de classificação evolutivo das plantas com flor na segunda metade do século XX (Figura 6). O não menos conhecido sistema de Armen Takhtajan, um botânico soviético/arménio, é muito próximo do sistema de Cronquist (Figura 6). Cronquist dividiu as plantas com flor – Divisão Magnoliophyta – em duas classes: Magnoliopsida (dicotiledóneas) e Liliopsida (monocotiledóneas). As Magnoliopsida foram repartidas por seis subclasses e as Liliopsida por cinco (Quadro 2).

Cronquist (1988), seguindo uma tradição com mais de 200 anos, reuniu numa subclasse autónoma – subclasse Hamamelididae – as plantas anemogâmicas, apétalas ou de perianto reduzido, geralmente com amentilhos de flores unissexuais, perfazendo um total de 23 famílias; e.g., Platanaceae, Hamamelidaceae, Fagaceae, Casuarinaceae, Ulmaceae e Urticaceae, entre outras. A subclasse Hamamelididae é uma das maiores debilidades do sistema de Cronquist. Para a polinização pelo vento ser eficiente, os grãos de pólen têm que flutuar no ar, e o movimento dos estigmas e dos filetes de ar em torno do gineceu deve facilitar a captura do pólen. Por exemplo, estorvam este modo de polinização a produção de folhas antes da polinização, a rigidez dos pedicelos das flores ou dos pedúnculos das inflorescências, e um perianto que se sobreponha aos estigmas. O cardápio de soluções adaptativas à anemofilia é escasso, consequentemente, a convergência evolutiva dos caracteres das inflorescências e flores polinizadas pelo vento são muito frequentes. De facto, as técnicas moleculares demonstraram que as Hamamelididae sensu Cronquist são um grupo artificial polifilético. Por exemplo, as Platanaceae são ‘eudicotiledóneas basais’ e as Hamamelidaceae estão relacionadas com as Saxifragaceae (ordem dos Saxifragales). Ainda assim, a maior parte das famílias Hamamelididae têm uma ancestralidade comum, e são hoje parte dos Fagales (fabídeas); e.g., Fagaceae, Betulaceae, Myricaceae, Casuarinaceae e Juglandaceae. Os estudos de filogenia molecular demonstraram que dois terços das ordens e um terço das famílias definidas por A. Cronquist não são monofiléticas (Stevens, 2001+).

QUADRO 2. Resumo das características das subclasses do sistema de Cronquist (Cronquist, 1981)

Subclasse	Características	N.º de Famílias e Espécies
DICOTILEDÓNEAS (Magnoliopsida)
Magnoliidae	Plantas arcaicas; flores frequentemente acíclicas ou hemicíclicas.	39; > 12 000
Hamamelidae	Plantas arcaicas; flores muito reduzidas, geralmente de polinização anemófila.	25; > 3400
Caryophyllidae	Herbáceas com betalaínas (classe de pigmentos vermelhos ou amarelos derivados do indol); placentação central livre ou tipos derivados.	14; > 11 000
Dilleniidae	Alguma simpetalia; apocarpia rara; placentação normalmente parietal.	77; > 25 000
Rosidae	Folhas frequentemente compostas com estípulas; polipetalia frequente; estames numerosos.	117; > 60 000
Asteridae	Geralmente simpétalas, com estames em número igual ou inferior ao número de lóbulos da corola.	49; > 60 000
MONOCOTILEDÓNEAS (Liliopsida)
Alismatidae	Plantas herbáceas aquáticas; gineceu apocárpico.	16; > 500
Arecidae	Inflorescências frequentemente do tipo espádice e envolvidas por uma espata; flores geralmente pequenas.	5; > 5600
Commelinidae	Flores geralmente sem néctar e pequenas; famílias basais heteroclamídeas e trímeras; as mais evoluídas de flores nuas e adaptadas à polinização anemófila.	16; > 16 200
Zingiberidae	Flores geralmente com néctar e polinizadas por insetos ou outros animais; flores por regra epigínicas e heteroclamídeas.	9; > 3800
Liliidae	Flores geralmente com néctar, vistosas e polinizadas por insetos ou outros animais; flores por regra homoclamídeas.	19; > 25 000

Sistemas filogenéticos (cladísticos)

Introdução à sistemática filogenética

A filogenética é o ramo da biologia que estuda as relações evolutivas entre diferentes espécies ou grupos de organismos. Dentro desta grande área científica insere-se a sistemática filogenética (originalmente chamada de cladística; phylogenetic systematics, cladistics), proposta pelo entomologista alemão Willi Hennig em 1950 — uma abordagem taxonómica original que procura recuperar as relações de parentesco entre taxa e desenvolver sistemas de classificação consistentes com essas relações (Wiley & Lieberman, 2011). Para alcançar todos estes objetivos, estas disciplinas recorrem a métodos de inferência filogenética, que servem para gerar e testar hipóteses sobre o modo como os organismos evoluíram e se ligam entre si (conceitos fundamentais no Quadro 3; Figura 2-C, D).

A grande linha de demarcação dos sistemas filogenéticos face aos tradicionais é o chamado princípio da monofilia (principle of monophyly). De acordo com este princípio, para que um grupo de organismos seja validamente reconhecido, tem de reunir todos e apenas os descendentes de um organismo ancestral comum. Em contrapartida, os grupos polifiléticos (que não partilham um ancestral comum imediato) são liminarmente rejeitados. Já os grupos parafiléticos (que incluem o ancestral comum, mas excluem alguns dos seus descendentes) são apenas temporariamente tolerados enquanto as relações de parentesco não são totalmente esclarecidas.

Em sistemática filogenética, os grupos monofiléticos são designados por clados (ou linhagem; clade) e os parafiléticos por grados (grade). Como adiante se refere, os clados podem ter, ou não, uma categorização formal (e.g., ordem, família e espécie), i.e., serem convertidos em taxa. Os grados geralmente escrevem-se entre aspas simples; e.g., ‘angiospérmicas basais’.

A representação da história evolutiva

A especiação e a diferenciação de linhagens são subprodutos inevitáveis e frequentes da evolução (Levin, 1993). O ancestral de todos os seres vivos, o LUCA (Last Universal Common Ancestor, o primeiro ancestral comum universal), fragmentou-se em espécies descendentes e estas em muitas mais, num processo imparável que perdura até ao presente. Todos os grandes grupos tiveram como ponto de partida um evento de isolamento reprodutivo, i.e., de especiação: certas linhagens descendentes do LUCA mantiveram-se unicelulares e simples, outras complexificaram-se e deram origem às plantas ou foram os ancestrais dos animais.

Cladograma, árvore filogenética e cronograma

Em filogenética, as hipóteses sobre relações de parentesco assumem a forma de diagramas ramificados (Quadro 3; Figura 19). Darwin foi um dos primeiros biólogos a usar estas metáforas visuais. Na grande árvore da vida, o LUCA localiza-se na base do tronco; as ramificações representam descendentes (muitos já extintos) e as pontas dos ramos exteriores representam os grupos atuais.

Geralmente, os termos cladograma, árvore filogenética (phylogenetic tree) ou árvore evolutiva (evolutionary tree) são usados de forma abrangente como sinónimos. Numa perspectiva mais estrita:

• Cladograma: É a representação mais elementar. O comprimento dos ramos não transporta informação temporal; indica apenas a topologia (a ordem de ramificação).
• Filograma (árvore filogenética em sentido estrito): Quantifica a evolução, com o comprimento dos ramos a ser proporcional à taxa de mutações ou divergência de caracteres.
• Cronograma: O comprimento dos ramos reflete o tempo (anos ou milhões de anos desde a divergência).

Nas árvores filogenéticas s.l., os nós representam eventos de especiação passados e os ramos resultantes representam clados. Subjacente a cada nó está, necessariamente, um evento de especiação. Uma árvore pode ser cortada em qualquer ponto; o ramo sobrante – o clado – inclui todos os descendentes de um ancestral comum. Dois clados situados lado a lado numa ramificação dizem-se irmãos (grupos-irmãos; sister groups). Vejamos dois exemplos a partir da Figura 19. A Amborella trichopoda é o grupo-irmão de todas as angiospérmicas atuais. Uma mesma população ancestral especiou e deu origem à espécie ancestral de todas as Ceratophyllaceae e à espécie ancestral de todas as eudicotiledóneas atuais; por conseguinte, as Ceratophyllaceae são irmãs de todas as eudicotiledóneas atuais (e vice-versa). Neste ponto reside uma outra diferença entre os sistemas filogenéticos e os sistemas evolutivos tradicionais de classificação: na sistemática filogenética, os grupos-irmãos têm que ter a mesma categoria taxonómica, qualquer que seja o número de espécies e a diversidade morfológica que caracteriza cada um deles (Cronquist, 1988).

Grupos-tronco e grupos-coroa

O registo fóssil revela frequentemente combinações de caracteres extintas (e.g., o Archaeopteryx, volume II). Para acomodar a informação fóssil na árvore da vida, os paleontologistas utilizam dois conceitos (Figura 7):

• Grupo-coroa (crown group): É delimitado pelas espécies vivas. É o clado que contém pelo menos duas espécies atuais, o seu ancestral comum mais próximo e todos os descendentes (vivos ou extintos) desse ancestral. O ancestral comum da Amborella trichopoda, e de todas as outras angiospérmicas atuais, define o grande grupo-coroa das angiospérmicas (v. Figura 19).
• Grupo-tronco (stem group): Inclui todas as linhagens extintas que estão evolutivamente mais próximas de um determinado grupo-coroa do que de qualquer outro.

As características que definem um grupo-coroa foram geralmente adquiridas de forma incremental em períodos alargados de tempo pelos elementos do grupo-tronco. Por outro lado, os membros do grupo-tronco poderiam possuir características ancestrais (plesiomorfias) ou derivadas (apomorfias) que não foram retidas no grupo-coroa. Consequentemente, os elementos do grupo-tronco podem ser francamente distintos do grupo-coroa. Embora os grupos-coroa e tronco sejam uma necessidade lógica em biologia evolutiva, a aplicação prática destes conceitos é um severo desafio para os paleontologistas, porque as suas características nem sempre podem ser aferidas a partir dos seres vivos atuais. Assim, por exemplo, os ‘riniófitos’, estudados no volume II, são um grupo-tronco dos traqueófitos: para além dos eixos caulinares, pouco sobra da sua estrutura nas plantas vasculares atuais.

Inferência filogenética: como se constrói uma árvore filogenética?

À semelhança da taxonomia numérica tradicional, a inferência filogenética serve-se de programas computacionais e de matrizes de caracteres. Estes podem ser morfológicos, anatómicos (e.g., vasos xilémicos), fisiológicos (e.g., fotossíntese C4), citogenéticos ou moleculares. Porém, os algoritmos filogenéticos modelam com maior precisão o processo evolutivo do que os métodos fenéticos – por conseguinte, as árvores obtidas são mais realistas e a classificação taxonómica resultante é eminentemente natural.

Polaridade dos caracteres

As árvores baseiam-se na partilha de caracteres evolutivamente inovadores, as sinapomorfias. Por outro lado, os caracteres ancestrais mantidos desde origens remotas (plesiomorfias) são descartados da análise relacional porque não contêm informação útil para agrupar clados recentes (o seu uso levaria à criação de grupos parafiléticos).

Determinar o que é antigo e o que é inovador exige estabelecer a polaridade dos caracteres. Para tal, os sistematas introduzem na análise um grupo externo (outgroup), uma linhagem evolutivamente próxima do grupo em estudo, mas externa a ele. Por exemplo, ao estudar a filogenia das gramíneas (Poaceae), usa-se como outgroup espécies da família Joinvilleaceae (Grass Phylogeny Working Group, 2001).

Parcimónia, congruência e estatística

Perante uma matriz de dados, os algoritmos podem gerar milhares de topologias possíveis. Como escolher a árvore correta? Tradicionalmente, aplicavam-se dois princípios:

• Princípio da congruência: se os dados morfológicos e genéticos apontam para a mesma topologia, a probabilidade dessa árvore ser verdadeira é muito alta.
• Princípio da parcimónia: assume-se que a árvore correta é aquela que exige o menor número de transições evolutivas (e reversões) para justificar as observações. Embora seja um princípio lógico-filosófico e não uma lei biológica, a evolução tende a ser económica.

A confiança matemática num dado clado é frequentemente testada pelo método de bootstrap. Neste método computacional, geram-se pseudo-amostras de caracteres e reconstroem-se árvores repetidamente. Se um clado apresenta um bootstrap de 95%, significa que surgiu em 95 de 100 réplicas da análise, demonstrando elevada robustez (Kitching et al., 1998). Hoje em dia, a par da parcimónia, a reconstrução filogenética é dominada por modelos estatísticos complexos, como a Máxima Verosimilhança (Maximum Likelihood) e a Inferência Bayesiana, que modelam matematicamente as taxas de mutação do ADN, cujo estudo ultrapassa os objetivos desta publicação.

A revolução molecular e a filogenómica

Na década de 1990, o uso de sequências genéticas irrompeu na botânica. Qualquer marcador genético (ADN, ARN ou proteínas) pode ser alinhado informaticamente para contabilizar semelhanças e discrepâncias nas sequências (Figura 9). Ao nível da espécie, usam-se loci de rápida mutação para identificações expeditas (DNA barcoding). Para relações filogenéticas distantes, procuram-se loci altamente conservados.

Avanços tecnológicos

Inicialmente, as filogenias basearam-se no ADN cloroplástico (cpDNA). Este é fácil de extrair e a sua estrutura génica é altamente estável e conservada (Sato, 1999). Contudo, em grupos como as plantas lenhosas, a lenta taxa de mutação do cpDNA não oferecia resolução suficiente.

O advento das técnicas de sequenciação de nova geração (Next-Generation Sequencing - NGS) abriu as portas da filogenómica (Young & Gillung, 2019). Os botânicos passaram a integrar o vasto compartimento nuclear (nDNA), analisando centenas de genes em simultâneo (e.g., via kit Angiosperms353) ou sequenciando genomas inteiros (Earth BioGenome Project; Lewin et al., 2018).

Desafios e artefactos genómicos

A sistemática molecular não está isenta de problemas. Quase nunca se aplica a fósseis e é vulnerável a constrangimentos computacionais graves. O erro mais temido nas filogenias profundas é a atração de ramos longos (long branch attraction). Este artefacto estatístico junta artificialmente grupos muito antigos e distantes na árvore devido à homoplasia molecular (probabilidade de as mesmas mutações ocorrerem de forma independente ao longo de muito tempo). A triagem incompleta de linhagens (incomplete lineage sorting) e as hibridizações ancestrais são outros fenómenos naturais que confundem os algoritmos e geram conflitos nas topologias das árvores baseadas em nDNA e cpDNA.

Da árvore à taxonomia formal

Converter clados em categorias taxonómicas

A grande dificuldade reside em decidir que ramos da árvore merecem um nome formal segundo o ICN (International Code of Nomenclature) e que categoria lhes atribuir (família, ordem, etc.). Salvo a "espécie", as categorias superiores são construções humanas subjetivas (Barraclough & Humphreys, 2015). Para manter a estabilidade social da ciência, os taxonomistas aplicam quatro regras tácitas de consenso (Backlund & Bremer, 1998):

• O clado deve estar estatisticamente bem suportado.
• Evitar a proliferação de nomes pequenos para não sobrecarregar a memória dos utilizadores.
• Garantir a diagnosticabilidade morfológica (os grupos devem ser fáceis de identificar na prática).
• Preservar grupos tradicionais bem estabelecidos na literatura.

Splitters vs. lumpers

A taxonomia é historicamente dividida entre splitters (que preferem dividir as plantas em muitos pequenos géneros e famílias, garantindo homogeneidade) e lumpers (que preferem grupos maiores e mais inclusivos, facilitando a memorização geral).

Embora a filogenética traga objetividade, a tradição dita regras diferentes. Por exemplo, o sistema APG IV organiza cerca de 246.000 espécies de angiospérmicas em 413 famílias. Pelo contrário, os ornitólogos usam 200 famílias para apenas 9000 espécies de aves. O "peso" de uma família botânica é conceptualmente distinto da ornitológica.

A aplicação estrita da monofilia tem levado ao desmembramento de alguns géneros megadiversos, como Acacia e Senecio, mas num plano geral, tem gerado grupos mais amplos e inclusivos, travando a tendência clássica para segregar géneros apenas por terem morfologias insulares bizarras (Humphreys & Linder, 2009). Entre os extremos encontramos as Asteraceae e as Orchidaceae (mais de 30.000 espécies cada) e famílias monoespecíficas como as Amborellaceae. O género mais diverso é Astragalus (com 14 espécies em Portugal continental, de um total superior a 3000 globais).

Vantagens dos sistemas de classificação filogenéticos

Os sistemas de classificação filogenéticos apresentam três grandes vantagens frente aos sistemas de classificação evolutivos tradicionais:

• Robustez: à medida que as relações filogenéticas são clarificadas, a circunscrição e a nomenclatura dos taxa tendem a estabilizar.
• Reprodutibilidade: diferentes investigadores obtêm os mesmos resultados se utilizarem os mesmos dados iniciais e os mesmos algoritmos.
• Objetividade: envolvem menos assunções subjetivas.

Os sistemas filogenéticos oferecem ainda hipóteses explícitas e testáveis, por exemplo, de relações evolutivas, biogeografia e ecologia. A escolha dos algoritmos tem menos impacto nos resultados finais em sistemática filogenética do que nos sistemas fenéticos. A filogenética é o método standard de inferência em biologia evolutiva. A substituição dos sistemas de classificação evolutivos tradicionais pelas classificações que resultam destas análises moleculares é inevitável. A abordagem filogenética está a solucionar um dos aspetos mais críticos dos sistemas evolutivos de classificação de angiospérmicas: a instabilidade da circunscrição dos grupos supragenéricos, que emergia da subjetividade com que era interpretada a natural instabilidade de caracteres nestes taxa. As classificações filogenéticas têm, porém, uma enorme desvantagem prática. Ao produzirem a melhor estimativa das relações evolutivas, podem dar origem a grupos morfologicamente inconsistentes, pouco intuitivos, que dificultam a sua apreensão pelos não especialistas.

Em suma, a sistemática filogenética cumpre dois desígnios estruturais: reconstrói com a maior precisão matemática possível a história da evolução e fornece a base mais sólida e parcimoniosa para organizar, nomear e catalogar a biodiversidade na grande árvore da vida.