5. Polinização (I parte): autopolinização e polinização cruzada

Conceitos de biologia floral e de polinização

A hipótese de que as flores promovem ativamente a dispersão do pólen por intermédio de vetores externos – e.g. animais ou vento – e que só assim podem ser compreendidas foi originalmente formulada pelo botânico de língua alemã Christian Konrad Sprengel (1750-1816), em 1793. Até então, as flores eram maioritariamente vistas como uma criação divina destinada ao deleite estético da humanidade (Vogel, 1996). Sprengel é o fundador de uma nova disciplina botânica, a biologia floral (floral biology). Os trabalhos de Darwin (1862, 1876) integraram esta disciplina no quadro mais vasto da biologia evolutiva das plantas. A biologia floral engloba duas grandes áreas de estudo: (i) os sistemas de reprodução e (ii) a biologia da polinização. Tendo a secção anterior abordado os sistemas de reprodução, seguem-se alguns tópicos-chave de biologia da polinização.

A polinização consiste na transferência de grãos de pólen da antera para o estigma recetivo (onde a germinação do pólen é, eventualmente, possível) nas angiospérmicas, ou do saco polínico para a abertura micropilar (micrópilo), nas gimnospérmicas. Nos espermatófitos, não há reprodução sexual sem polinização. Refira-se, a título de exceção, que a formação de embriões estritamente assexuados — embriões gametofíticos ou adventícios — pode, por vezes, necessitar do estímulo da germinação do pólen no estigma, um fenómeno conhecido por pseudogamia (v. «Reprodução assexuada»).

A polinização deficiente ou falhada é uma das principais causas de insucesso reprodutivo nas plantas com flor. O papel determinante deste processo na evolução da estrutura da flor e na biologia reprodutiva dos espermatófitos dita que, em última instância, a flor seja interpretada como uma complexa adaptação à polinização.

Autopolinização

Recorde-se que se reconhecem dois tipos genéticos fundamentais de sistemas de cruzamento: a autopolinização e a polinização cruzada. Em condições naturais ocorrem quatro modos de autopolinização distintos (Lloyd & Schoen, 1992): (i) cleistogamia; (ii) autogamia facilitada; (iii) autogamia autónoma; e (iv) geitonogamia.

Cleistogamia

Nas angiospérmicas com flores hermafroditas, a deiscência do pólen pelas anteras pode ocorrer antes (nas flores cleistogâmicas) ou depois da abertura das flores ao exterior (nas flores casmogâmicas). Em termos macroevolutivos, a cleistogamia evoluiu de forma independente pelo menos 93 vezes ao longo da história das angiospérmicas (Joly & Schoen, 2021). Foram identificadas pelo menos 693 espécies com flores cleistogâmicas, distribuídas por 50 famílias botânicas (Culley & Klooster, 2007).

As flores cleistogâmicas têm uma morfologia especializada e autogamia obrigatória (ou quase). Geralmente, são pequenas e pouco coloridas, desprovidas de odor e de néctar, com anteras coniventes aos estigmas, que permanecem fechadas ao exterior durante a polinização. A cleistogamia é frequente nas gramíneas: nas espécies casmogâmicas, as lodículas intumescem e separam as glumelas na ântese, facilitando a extrusão das anteras (exposição ao exterior) e a polinização cruzada; nas espécies cleistogâmicas, a morfologia reduzida das lodículas inviabiliza essa função motora.

Na cleistogamia obrigatória, todas as flores produzidas pelo indivíduo são cleistogâmicas; na cleistogamia facultativa (ou dimórfica), os indivíduos produzem e combinam flores casmogâmicas e cleistogâmicas (Culley & Klooster, 2007). Culturas como o trigo-mole, o trevo-subterrâneo e o amendoim são plantas cleistogâmicas obrigatórias. A cleistogamia obrigatória característica do trevo-subterrâneo implica que as suas populações naturais são constituídas por misturas de linhagens puras e, no caso das pastagens semeadas, garante que as características genéticas das cultivares comerciais se mantêm, incólumes, ano após ano (Katznelson, 1974). Exatamente pela mesma razão, a probabilidade de ocorrerem trocas genéticas indesejáveis (por hibridação) entre as populações indígenas e as cultivares melhoradas é, nesta espécie, diminuta.

Do ponto de vista ecológico, a cleistogamia aumenta drasticamente a probabilidade de sucesso reprodutivo em condições ambientais adversas (e.g., frio e baixa luminosidade) ou diante da escassez de vetores polínicos. Complementarmente, a produção contínua de flores cleistogâmicas consome muito menos fotoassimilados do que a de flores casmogâmicas porque evita o pesado custo metabólico associado à sobreprodução de pólen e à construção de grandes estruturas de atração de polinizadores (e.g., corolas, nectários). Embora na maioria das plantas o pólen represente uma pequena fração da biomassa do sistema reprodutivo, é mais rico em nutrientes (e.g., N e P) do que o perianto ou as sementes (Ashman, 1994).

Nas regiões geográficas marcadas por uma estação fria, as plantas herbáceas de floração muito precoce estão expostas a condições meteorológicas tremendamente imprevisíveis no final do inverno (e.g. frio ou eventos de chuva intensa e prolongada) que limitam o voo e a disponibilidade de polinizadores animais, ameaçando o sucesso reprodutivo.

As violetas silvestres (Viola spp., Violaceae) são das primeiras plantas a florir na região Holártica. Várias espécies deste género resolveram a imprevisibilidade primaveril da polinização por meio de cleistogamia dimórfica, produzindo flores casmogâmicas e cleistogâmicas em fases distintas do ciclo fenológico (Culley & Klooster, 2007). As primeiras flores a surgirem são vistosas, grandes e disponíveis para polinização por insetos; um pouco mais tarde, escondidas junto à base da planta, surgem numerosas flores anãs e cleistogâmicas (Figura 274-B; Figura III.1.8-B) (Beattie, 1972). Para as violetas, as flores cleistogâmicas representam um investimento reprodutivo de menor qualidade genética (via endogamia), mas de garantida segurança. A vulgaríssima beldroega (Portulaca oleracea, Portulacaceae) constitui um caso excecional, com linhagens focadas na produção de flores cleistogâmicas e outras de flores casmogâmicas (Figura 274-A; Figura III.1.8-A). Em condições de campo, a frequência de indivíduos cleistogâmicos aumenta acentuadamente nas populações expostas a baixas temperaturas — uma observação empírica coerente com a hipótese da segurança reprodutiva (v. «Vantagens e desvantagens da polinização cruzada») (Furukawa et al., 2019).

Curiosamente, a nível macroevolutivo, existe uma correlação positiva documentada entre a cleistogamia e a zigomorfia floral. A transição evolutiva da simetria radial (actinomorfia) para a simetria bilateral (zigomorfia) reduz drasticamente o universo de insetos polinizadores capazes de operar na flor e, frequentemente, bloqueia os sistemas de autogamia facilitada e autónoma, o que agrava ainda mais os riscos de falha catastrófica da polinização num ano mau. A evolução paralela da cleistogamia contorna precisamente este estrangulamento biológico, oferecendo uma «apólice de seguro» reprodutiva (Joly & Schoen, 2021).

Autogamia facilitada

Em muitas plantas na ântese, o movimento frenético e atabalhoado dos polinizadores no interior da corola acaba por facilitar ou provocar a transferência acidental do pólen da antera para o estigma no interior da flor. A extensão e o impacto desta autogamia facilitada dependem da ausência de mecanismos genéticos de autoincompatibilidade, da sobreposição temporal e espacial de estigmas recetivos e anteras maduras, e da proximidade física entre as anteras e os estigmas. Constatou-se ainda que a incidência da autogamia facilitada é significativamente superior nas flores visitadas por comunidades muito diversificadas (e pouco eficientes) de polinizadores generalistas do que nas que mantêm relações mutualistas com polinizadores especializados (Fenster et al., 2004).

Autogamia autónoma

Entende-se por autogamia autónoma a autopolinização espontânea mediada unicamente pela gravidade, vento fraco ou contacto físico direto decorrente da proximidade espacial entre as anteras deiscentes e os estigmas recetivos da flor. Difere da autogamia facilitada por não envolver vetores bióticos. Quando este fenómeno ocorre precocemente, pouco antes da ântese — por exemplo, se persistem condições climáticas desfavoráveis à abertura mecânica da flor (e.g., dias sucessivos de tempo frio e nublado) —, a autogamia autónoma mimetiza a cleistogamia. Contudo, as verdadeiras flores cleistogâmicas distinguem-se ontogenicamente por possuírem adaptações morfológicas profundas e irreversíveis.

A autogamia no final do ciclo floral (autogamia autónoma retardada; delayed autonomous autogamy) atua como um mecanismo de salvaguarda que incrementa o sucesso reprodutivo quando, por qualquer razão ecológica, a esperada polinização cruzada falha. Em algumas plantas, ocorrem mesmo movimentos ativos de partes da flor no final da ântese para forçar, in extremis, esta autopolinização (Figura 293). A queda natural das corolas simpétalas com estames epipétalos proporciona um contacto físico final entre as anteras e os estigmas em algumas espécies (Hagerup, citado em Lloyd & Schoen, 1992). A explicação evolutiva para a abundância de estames inseridos nas pétalas (epipetalia) na natureza poderá residir, em grande parte, na facilitação deste «último recurso». Morfologicamente, a autogamia autónoma é consideravelmente menos frequente em flores zigomórficas do que em flores simples e actinomórficas (Joly & Schoen, 2021).

Geitonogamia

A geitonogamia é, muito provavelmente, o modo de autopolinização com maior frequência absoluta na natureza (Lloyd & Schoen, 1992). Trata-se de um fenómeno paradoxal porque reúne, em simultâneo, todas as propriedades ecológicas da polinização cruzada (e.g., requer a intervenção de polinizadores animais vetores e está exposta aos mesmos condicionalismos meteorológicos da alogamia) e todas as consequências genéticas perversas da autogamia estrita (Lloyd & Schoen, 1992). A ântese simultânea, total ou parcial, de dezenas ou centenas de flores no mesmo indivíduo, ou mesmo de milhões de flores numa grande árvore, é o grande pressuposto causal da geitonogamia. É importante notar que a separação espacial de estigmas e estames em cada flor individual (hercogamia; v.i.) é impotente para impedir que um polinizador transporte o pólen da flor A para o estigma da flor B da mesma planta.

A geitonogamia é um risco grave nas plantas entomófilas (i) isoladas de outras congéneres em flor na paisagem, (ii) que investem em inflorescências ou flores grandes, atrativas e ricas em néctar, ou (iii) de grande dimensão e de canópia ampla (e.g., árvores).

A primeira constatação explica-se com base na «economia energética» animal: quando a distância física entre as plantas da mesma espécie é muito grande, os custos energéticos da deslocação disparam; em resposta, os insetos polinizadores tendem a permanecer mais tempo a forragear as flores à sua disposição no mesmo indivíduo florido (Waser, 1986).

Por outro lado, as inflorescências/flores excecionalmente grandes e vistosas focam a atenção dos polinizadores porque as características visuais destas são frequentemente interpretadas como indicadores fiáveis da dimensão e da qualidade das recompensas (Delph, 1996). De facto está corroborado na literatura etológica que (i) o tempo total de permanência de um polinizador a explorar uma única flor (ou, eventualmente, uma planta) é diretamente proporcional à quantidade de recompensa oferecida em néctar, e (ii) que, quanto maior a recompensa, menor será a distância de voo percorrida em seguida e, por conseguinte, menor a probabilidade de o inseto mudar rapidamente de indivíduo e promover a polinização cruzada (Kadmon & Shmida, 1992; Ohashi & Yahara, 1999). A preferência por flores grandes (diferenciando-se na paisagem como «alvos») poderá também estar relacionada com a fraca resolução ótica dos olhos compostos dos insetos à distância (Chittka & Raine, 2006).

Para as plantas, é vantajoso atrair polinizadores, mas quanto maior for a atratividade das flores ou das inflorescências, maior a probabilidade de geitonogamia (nas espécies autocompatíveis) – e, simultaneamente, de oclusão (física) do estigma (stigma clogging) por grandes massas de pólen inútil (nas espécies autoincompatíveis) (de Jong et al., 1993; Robertson & MacNair, 1995). Este trade-off evolutivo é uma das principais forças seletivas por trás da rápida evolução dos sofisticados sistemas genéticos de autoincompatibilidade e dos múltiplos mecanismos morfológicos de promoção da alogamia, adiante descritos. A geitonogamia observada no sistema de cruzamento misto (autopolinização + polinização cruzada) será, em muitos casos, não uma adaptação, mas sim um custo inevitável, não adaptativo, que as plantas «tacitamente» suportam, uma espécie de «taxa» para conseguirem atrair os animais polinizadores de que dependem (Barrett, 2014). Em suma, a geitonogamia induzida pelo comportamento animal teve um enorme e transversal impacto na evolução da morfologia e da fisiologia da flor.

Por razões óbvias (v. argumentos dos parágrafos anteriores), os riscos genéticos da geitonogamia são maiores nas plantas entomófilas de grande porte (e.g., nas árvores). Vejamos um exemplo agronómico. Foi cabalmente demonstrado, em amendoal, que as trocas de pólen mediadas pelas abelhas ocorrem, na sua esmagadora maioria, entre flores da mesma árvore individual ou, no máximo, entre árvores imediatamente adjacentes na mesma linha, implicitamente, pertencentes à mesma cultivar (Jackson, 1996). Por conseguinte, na instalação de pomares comerciais de fruteiras autoincompatíveis, é decisivo o planeamento da proporção entre as cultivares base (cultivares funcionalmente femininas dirigidas à produção comercial de fruto ou semente) e as cultivares polinizadoras (dadoras de pólen compatível), bem como a sua disposição espacial no terreno (esquema de plantação). A proporção de árvores polinizadoras e a sua proximidade à cultivar base têm de ser significativamente maiores nos pomares de fruteiras entomófilas do que nas plantações de espécies arbóreas autoincompatíveis polinizadas pelo vento, como é o caso da nogueira-europeia.

O elevado risco de geitonogamia nas árvores também ajuda a explicar a alta frequência e o sucesso das espécies dióicas e monoicas com fisionomia arbórea (em relação às plantas de menor porte) em muitas regiões do globo e justificam a importância da anemofilia neste tipo funcional de plantas (Friedman & Barrett, 2009; Renner & Ricklefs, 1995).

Em condições naturais, a geitonogamia nas plantas autocompatíveis é mitigada por quatro mecanismos biológicos intrínsecos ao vetor, com importante expressão nos himenópteros polinizadores: (i) o arrastamento do pólen no corpo (e.g., suspenso nos pelos), (ii) alguns aspetos do comportamento forrageador dos polinizadores (e.g., constância floral, visitação de uma pequena fração das flores na antese por inflorescência e indivíduo (nas espécies de pequena dimensão), e os rígidos padrões de movimento direcional ao longo das inflorescências) e (iii) as enormes necessidades diárias em volume de néctar e pólen dos polinizadores (Kadmon & Shmida, 1992; Pyke, 1978; Travis & Kohn, 2023). Estes mecanismos, em particular o arrastamento do pólen e o comportamento forrageador dos polinizadores (sobretudo das abelhas s.l.), ajudam a explicar por que tantas espécies que não possuem mecanismos estruturais de promoção da alogamia investem, ainda assim, em flores hiperatrativas, reúnem muitas flores em inflorescências densas e/ou produzem enormes quantidades de néctar (Robertson, 1992). Adia-se para o ponto «Arrastamento do pólen. Comportamento forrageador das abelhas e de outros himenópteros polinizadores» uma explicação detalhada desta extraordinária mecânica evolutiva.

Quando os mecanismos de defesa falham e a geitonogamia acontece — traduzida na deposição de uma mistura de pólen próprio e alogâmico no estigma (polinização mista) —, muitas plantas recorrem a uma última linha de defesa genética pós-polinização: a autoincompatibilidade críptica (ou CSI; cryptic self-incompatibility). Ao contrário da autoincompatibilidade absoluta, na qual o pólen autogâmico (autogamic pollen) é geralmente bloqueado por completo (v. «Sistemas de autoincompatibilidade»), nas espécies com CSI o pólen autogâmico é viável e capaz de germinar e fecundar os primórdios seminais se chegar sozinho ao estigma (viabilizando a reprodução na ausência de parceiros sexuais). Contudo, em situações de polinização mista, os tubos polínicos provenientes do pólen alogâmico (ou pólen cruzado; crossed pollen) apresentam uma taxa de crescimento significativamente superior à dos tubos polínicos autogâmicos (o mesmo ocorre com a taxa de germinação estigmática do pólen). Por meio desta competição gametofítica, o pólen alogâmico tem maior probabilidade de vencer a «corrida» até aos primórdios seminais, permitindo à planta tolerar elevadas taxas de deposição de pólen geitonogâmico, evitando os custos reprodutivos impostos pela depressão endogâmica (Cruzan & Barrett, 1993).

Mecanismos de promoção da autopolinização

De acordo com o exposto nesta e na próxima secção sobre polinização cruzada, a autopolinização é facilitada pela hermafroditia, pela cleistogamia, por flores actinomórficas sem constrangimentos morfológicos para os polinizadores, pela ausência de estruturas que isolem fisicamente os estigmas das anteras, pela proximidade entre as anteras e o pistilo, pela deiscência introrsa das anteras, pela maturação simultânea dos órgãos sexuais ♀ e ♂, pela ausência de mecanismos genéticos de autoincompatibilidade e pela atratividade das flores e das inflorescências. Os indivíduos dispersos (isolados) com maturação simultânea das flores estão expostos a riscos adicionais de autopolinização.

Como se referiu, apesar de tudo, a fecundação com o próprio pólen é vantajosa em determinadas condições eco-evolutivas (v. «Vantagens e desvantagens da polinização cruzada»).

Polinização cruzada

Em ambientes naturais, os estigmas das flores não especializadas são polvilhados com uma mistura heterogénea de grãos de pólen de diferentes proveniências (polinização mista), na qual geralmente prepondera o pólen coespecífico. E já sabemos que cativar os polinizadores com uma profusão de flores e gordas recompensas garante o abastecimento de pólen, mas incrementa a probabilidade de autopolinização. Consequentemente, a seleção natural trabalhou, em muitos grupos de plantas, mecanismos morfológicos e genéticos para promover a polinização cruzada.

A promoção da alogamia nas angiospérmicas envolve, em diferentes combinações, diversos mecanismos que atuam em sentido oposto aos que favorecem a autopolinização. São classificáveis do seguinte modo: (i) expressão sexual; (ii) mecanismos espaciais (hercogamia); (iii) mecanismos temporais; (iv) sistemas de autoincompatibilidade; (v) sistemas de polinização; e (vi) estruturas e mecanismos de seleção de polinizadores. A expressão sexual foi estudada anteriormente; os sistemas de polinização e os mecanismos de seleção de polinizadores são abordados um pouco mais à frente (v. «Vetores e sistemas de polinização» e «Seleção de polinizadores ao nível da flor»). Segue-se uma breve análise dos três mecanismos restantes.

Mecanismos espaciais e temporais de promoção da alogamia

A hercogamia consiste na separação espacial entre estigmas e estames na mesma flor. Vários mecanismos promovem esta separação, por exemplo: (i) a presença de estruturas anatómicas especiais (e.g., o hipanto nas rosáceas e o rostelo na flor das orquídeas [Orchidaceae]); (ii) estames e pistilos de diferentes tamanhos; ou (iii) anteras deiscentes voltadas para o exterior (anteras extrorsas) (e.g., nos lírios, Lilium, Liliaceae) (Figura 275-A; Figura III.1.9-A).

Os mecanismos temporais de promoção da alogamia atuam ao separar, no tempo, a deiscência das anteras dos estigmas recetivos. Na bibliografia botânica, reconhecem-se dois tipos principais: (i) a alteração ontogénica de sexo,(ii) a dicogamia e (iii) a assincronia da ântese. A alteração ontogénica de sexo consiste na produção de flores unissexuais de sexo distinto ao longo do ciclo fenológico do indivíduo; e.g., a iniciação do ciclo fenológico com flores ♂, mais tarde substituídas por flores ♀ ou hermafroditas, como acontece em muitas cucurbitáceas. O termo dicogamia refere-se ao desfasamento temporal da maturação dos órgãos sexuais ♀ e ♂ na mesma flor hermafrodita.

Na natureza ocorrem dois tipos fundamentais de dicogamia:

• Protandria: a deiscência do pólen antes da maturação dos estigmas; e.g., Asteraceae, Digitalis e a maioria das Lamiaceae.
• Protoginia: estigmas recetivos antes da libertação do pólen; e.g., abacateiro e Plantago (Plantaginaceae) (Figura 275-B; Figura III.1.9-B).

A protandria é muito mais frequente do que a protoginia porque é ecologicamente mais eficiente a promover a polinização cruzada (v. «Arrastamento do pólen. Comportamento forrageador das abelhas e de outros himenópteros polinizadores»; Harder et al., 2000). As espécies protândricas tendem a ser polinizadas por abelhas e moscas, enquanto as protogínicas são predominantemente polinizadas pelo vento ou por coleópteros (Sargent & Otto, 2004).

Nas labiadas evoluíram vários sistemas elaborados de dicogamia com uma componente mecânica (Figura 276; Figura III.1.10). Nas Salvia (Lamiaceae) — um género melitófilo dicogâmico —, os estames formam um mecanismo de alavanca apoiado num fulcro. A pressão exercida pelas abelhas polinizadoras na base dos estames das flores jovens movimenta a alavanca e força as anteras a descerem, roçando e depositando pólen no dorso do visitante. Nas flores mais velhas, os estames vazios deixam de reagir à pressão e o estilete encurva-se, naturalmente, para baixo; os insetos que aterram no lábio inferior em busca de néctar impelem o movimento do estilete, cujo estigma roçará o dorso, recolhendo pólen (Classen-Bockhoff et al., 2004). As flores das Salvia são protândricas: as flores mais jovens são funcionalmente ♂ e as mais velhas funcionalmente ♀.

O abacateiro (Persea americana) possui um sistema de dicogamia particularmente engenhoso (Figura 279). Cada flor abre duas vezes ao longo de dois dias: na primeira abertura, é funcionalmente ♀; no dia seguinte, reabre na fase ♂. Existem dois tipos de cultivares: nas cultivares do Tipo A, as flores abrem de manhã na fase ♀, fecham de tarde e voltam a abrir na tarde do dia seguinte, na fase ♂; as cultivares do Tipo B abrem de tarde na fase ♀, fecham ao anoitecer e reabrem na manhã do dia seguinte na fase ♂ (Davenport, 1986). O abacateiro é autocompatível, mas o desfasamento temporal entre os estádios ♀ e ♂ dificulta a autopolinização. Ainda assim, as condições ambientais do Sul da Península Ibérica propiciam uma breve sobreposição das fases ♂ e ♀ num reduzido número de flores, possibilitando a produção de fruto sem a intervenção de pólen cruzado (Martínez et al., 1999). De qualquer modo, nos pomares comerciais, é de todo conveniente  consociar cultivares do Tipo A e do Tipo B (Davenport, 1986).

A dispersão da floração ao longo do tempo (assincronia da ântese), quer ao nível do indivíduo quer ao da população, constitui um terceiro importante mecanismo temporal de promoção da alogamia. Ao exibir um número menor de flores abertas simultaneamente, a planta reduz significativamente o risco de geitonogamia, uma vez que os insetos esgotam rapidamente as recompensas florais disponíveis e são forçados a voar para outros indivíduos (Willmer, 2011). Este escalonamento temporal promove, assim, com ganhos de fitness, a polinização a longa distância e os cruzamentos entre parceiros geneticamente distantes (Kitamoto et al., 2006). Simultaneamente, a assincronia da ântese reduz o risco de saturação da comunidade local de polinizadores, garantindo que as flores não ficam por visitar e evitando um desperdício de recursos metabólicos da planta (Willmer, 2011).

Sistemas de autoincompatibilidade

A hercogamia e a dicogamia são estruturalmente eficientes a prevenir a autogamia autónoma dentro da mesma flor, mas são ineficazes a evitar a transferência de pólen entre flores da mesma planta (geitonogamia). A polinização cruzada absoluta e garantida só é conseguida através da dioicia ou com a presença de sistemas de autoincompatibilidade genética estritos.

As plantas hermafroditas autoincompatíveis são também frequentemente designadas na agronomia por autoestéreis. Em contraponto, as plantas que praticam regularmente a autogamia ou a geitonogamia são, forçosamente, autocompatíveis (ou autoférteis).

Os pistilos das plantas dotadas de sistemas de autoincompatibilidade (SI; plant self-incompatibility systems) têm a capacidade de selecionar o pólen capturado pelo estigma. Concretamente, as plantas autoincompatíveis não produzem sementes, quer a partir do próprio pólen (autogamia), quer a partir do pólen de indivíduos portadores de alelos de incompatibilidade geneticamente idênticos. Os mecanismos de autoincompatibilidade atuam através do reconhecimento bioquímico e da subsequente neutralização do pólen incompatível pela planta recetora (que, nesta interação, assume a função ♀) — e compreendem o bloqueio da germinação do pólen na superfície do estigma, a inibição do crescimento do tubo polínico ao longo do estilete, a prevenção física da fertilização dos óvulos ou a interrupção prematura do desenvolvimento do embrião.

Os SI promovem ativamente a polinização cruzada com genótipos distantes, uma vez que a partilha de alelos de incompatibilidade idênticos é estatisticamente mais provável entre indivíduos intimamente aparentados do que entre indivíduos não aparentados na população (Cartwright, 2009).

Os sistemas de autoincompatibilidade repartem-se por dois grandes tipos evolutivamente independentes e distintos (Kao & Tsukamoto, 2004):

• Sistemas de autoincompatibilidade heteromórfica: aliam um mecanismo genético e fisiológico a um evidente mecanismo morfológico estrutural de prevenção da autopolinização.
• Sistemas de autoincompatibilidade homomórfica: o mecanismo fisiológico e genético de autoincompatibilidade é críptico, não tendo qualquer expressão morfológica visível na flor.

A heterostilia é, de longe, o mecanismo morfológico com mais frequência associado à autoincompatibilidade heteromórfica — quase todas as plantas heterostílicas são estritamente autoincompatíveis. Nas populações das espécies heterostílicas, coabitam naturalmente dois (distilia) ou três (tristilia) tipos morfológicos distintos de flor (morfos). A tristilia é substancialmente mais rara e não será aqui discutida em detalhe. A distilia ocorre, por exemplo, nas primaveras (Primula, Primulaceae), em muitas boragináceas (e.g., Lithodora e Pulmonaria), no linho e no trigo-sarraceno. A tristilia observa-se na salgueirinha (Lythrum salicaria, Lythraceae) e em várias espécies de Oxalis (Oxalidaceae) (Figura 278) (Charlesworth, 1979).

Nas plantas distílicas, coexistem indivíduos com flores de estames longos e pistilo curto, e indivíduos com flores de estames curtos e pistilo longo (Figura 277). Esta mecânica assegura que o pólen é colocado em diferentes partes do corpo do inseto polinizador, reduzindo as trocas de pólen entre plantas do mesmo morfo. De qualquer modo, as polinizações compatíveis verificam-se apenas entre indivíduos com anteras e estigmas com o mesmo comprimento.

Ao contrário dos sistemas homomórficos — de controlo gametofítico ou esporofítico (v.i.) —, as plantas heterostílicas operam exclusivamente sob um sistema de incompatibilidade esporofítico. Embora a autoincompatibilidade heteromórfica e a autoincompatibilidade homomórfica esporofítica partilhem semelhanças fisiológicas, a genómica moderna mostrou que as suas bases genéticas e arquiteturas moleculares são distintas e evoluíram de forma independente.

Nas angiospérmicas, são muito frequentes dois sistemas de autoincompatibilidade homomórfica, ambos regulados por um único locus (o locus S) altamente polimórfico (alelos S1, S2, S3, etc.) (Quadro 44, Figura 280).

Na autoincompatibilidade gametofítica (GSI), a rejeição do pólen é tardia, ocorrendo predominantemente ao nível do estilete (após a germinação do pólen no estigma). O destino do grão de pólen depende apenas da sua genética. Para haver produção de sementes viáveis, é estritamente necessário que o alelo S expresso pelo tubo polínico em crescimento não coincida com nenhum dos alelos S presentes nos tecidos diploides do pistilo recetor. Este tipo de incompatibilidade é o mais comum entre as angiospérmicas, sendo muito frequente nas famílias Fabaceae, Fagaceae, Papaveraceae, Poaceae, Rosaceae e Solanaceae (Zhuang et al., 2024).

Na autoincompatibilidade esporofítica (SSI), a produção de sementes é precocemente barrada no estigma. Ao contrário da GSI, o comportamento do pólen neste sistema é ditado pelo genótipo diploide da planta que lhe deu origem (o esporófito dador). Embora o gametófito ♂ (pólen) seja haploide, neste intrincado sistema, os produtos proteicos de ambos os alelos (caso a planta dadora seja heterozigótica) do dador de pólen estão depositados na esporoderme. Consequentemente, a polinização é bloqueada se qualquer um dos dois alelos do esporófito dador de pólen for geneticamente idêntico a um dos alelos presentes no pistilo recetor. A autoincompatibilidade esporofítica é evolutivamente mais recente e particularmente frequente nas Asteraceae, Betulaceae, Brassicaceae e Convolvulaceae (Murase et al., 2024).

QUADRO III.1.2. Sistemas de autoincompatibilidade homomórfica

Tipo	Exemplos
Autoincompatibilidade gametofítica	Planta dadora de pólen S1S2 x planta recetora de pólen S1S2 → pólen S1 ou S2 → todos os tubos polínicos bloqueados → sem semente. Planta dadora S1S2 x planta recetora S1S3 → pólen S1 ou S2 → S1 bloqueado, S2 formação de tubo polínico → descendência S2S1 e S2S3. Planta dadora S1S2 x planta recetora S3S4 → pólen S1 ou S2 → todos os tubos polínicos potencialmente viáveis → descendência S1S3, S1S4, S2S3 e S2S4.
Autoincompatibilidade esporofítica	Planta dadora de pólen S1S2 x planta recetora de pólen S1S2 → pólen S1 ou S2, mas com expressão simultânea dos dois alelos → tubos polínicos bloqueados → sem semente. Planta dadora S1S2 x planta recetora S1S3 → pólen S1 ou S2, mas com expressão simultânea dos dois alelos → tubos polínicos bloqueados → sem semente. Planta dadora S1S2 x planta recetora S3S4 → pólen S1 ou S2, mas com expressão simultânea dos dois alelos S → todos os tubos polínicos potencialmente viáveis → descendência S1S3, S1S4, S2S3 e S2S4.

Muitas espécies possuem uma autoincompatibilidade estrita (total), conforme foi até agora explicitado. Contudo, nas plantas com autoincompatibilidade parcial (partial self-incompatibility), a quantidade e a qualidade da semente produzida são apenas deprimidas (e não totalmente bloqueadas) quando polinizadas com pólen geneticamente próximo;i.e., estas espécies demonstram uma notável variação quantitativa na eficácia do sistema de autoincompatibilidade. Nestas plantas, a expressão variável dos genes de autoincompatibilidade deve-se à natureza fraca de certos alelos S, à presença de genes modificadores secundários ou a uma sensibilidade fisiológica intrínseca a determinadas condições exteriores (e.g., picos de temperatura) ou internas (e.g., idade avançada das flores ou presença concorrencial de frutos em desenvolvimento) (Levin, 1996). Por exemplo, estima-se que cerca de 10% das espécies de compostas (Asteraceae) sejam apenas parcialmente autoincompatíveis (Ferrer & Good-Avila, 2007).

O processo celular de seleção e bloqueio dos tubos polínicos incompatíveis é realizado ativamente por um tecido esporofítico (2n) da planta maternal, constituído pelas células especializadas do estigma e do estilete — tecidos que estão totalmente ausentes nas gimnospérmicas. Por conseguinte, os sistemas de autoincompatibilidade são exclusivos das angiospérmicas. Foi sugerido que, para além da óbvia proteção física dos delicados primórdios seminais contra a herbivoria ou dessecação, a evolução de carpelos fechados é uma consequência das vantagens seletivas atribuídas pelos sistemas de autoincompatibilidade, enquanto mecanismo de promoção da polinização cruzada (Zavada & Taylor 1986). Foi também sugerido que a dicogamia e os sistemas de autoincompatibilidade foram um pré-requisito funcional indispensável para a evolução inicial de estróbilos bissexuais, dos quais a flor hermafrodita é o melhor exemplo (Bateman et al., 2011), e que, por sua vez, estes sistemas de autoincompatibilidade podem ter contribuído decisivamente para a radiação adaptativa e a dominância das angiospérmicas no início do período Cretácico (Zavada & Taylor, 1986).

Sabe-se que mais de metade das espécies conhecidas de angiospérmicas possuem algum tipo funcional de autoincompatibilidade (Hiscock & Kües, 1999). Os sistemas de autoincompatibilidade são particularmente frequentes em populações com distribuições contínuas no espaço (muitos parceiros sexuais disponíveis) e com dispersão local de sementes; o inverso ocorre nas espécies colonizadoras, caracterizadas pela capacidade de dispersão a longa distância e por populações naturalmente esparsas. A dispersão local de pólen e de sementes facilita a endogamia porque o universo de potenciais dadores de pólen contém, provavelmente, uma alta densidade de indivíduos estreitamente aparentados (Cartwright, 2009).

O processo de domesticação das plantas cultivadas pelo Homem envolveu, por vezes, a seleção deliberada ou acidental de mutações que desativaram a autoincompatibilidade natural dos progenitores selvagens (Meyer et al., 2012). Apesar desse relaxamento em muitas culturas anuais, os sistemas de autoincompatibilidade mantêm, ainda assim, uma importância prática e económica enorme na agricultura moderna, sobretudo na arboricultura. Os pomares comerciais concentram o mesmo clone (e, implicitamente, o mesmo genótipo S) em vastíssimas áreas por imperativos de rentabilidade económica (e.g., redução dos custos de colheita, de processamento industrial e de aplicação calendarizada de fitofármacos). Para garantir a produtividade e a qualidade dos frutos é necessário consociar cultivares polinizadoras, compatíveis. Este é o motivo pelo qual as nespereiras e as amendoeiras cultivadas isoladamente não frutificam, ou dão pouco fruto, porque não têm plantas geneticamente compatíveis à distância de voo útil dos insetos polinizadores.

A compreensão dos intrincados mecanismos moleculares que regem a autoincompatibilidade tem registado avanços notáveis, abrindo caminho a uma verdadeira revolução biotecnológica na agronomia. Embora o longo processo de domesticação natural tenha selecionado positivamente mutações que suprimiram a autoincompatibilidade em muitas culturas anuais, a moderna engenharia genética permite agora replicar esse processo evolutivo de forma cirúrgica e acelerada. Através da tecnologia de edição genómica CRISPR-Cas9 é agora possível inativar seletivamente os genes da autoincompatibilidade em espécies cultivadas tradicionalmente autoestéreis (Peer et al., 2025). Por exemplo, já existem linhas experimentais autocompatíveis de batateira (Solanum tuberosum) e de fruteiras da família Rosaceae que poderão, num futuro próximo, prescindir de cultivares polinizadoras nos pomares comerciais (Encina et al., 2023).

Xenia e metaxenia

Foi demonstrado que a polinização cruzada pode aumentar a produção e a qualidade de frutos e sementes em plantas autocompatíveis, sejam elas cultivadas ou não domesticadas. O efeito da origem (genótipo) do pólen nas características físicas e químicas dos frutos e das sementes divide-se, classicamente, em dois tipos: xenia e metaxenia (Denney & Martin, 1990).

A xenia refere-se ao efeito direto e visível do pólen nas propriedades do embrião e do endosperma, i.e., nas partes anatómicas do diásporo que são resultantes da singamia (fecundação). A xenia está, portanto, intimamente relacionada com o fenómeno da depressão endogâmica e do vigor híbrido (heterose). O exemplo pedagógico mais clássico de xenia observa-se no milho (Zea mays, Poaceae): quando os estigmas (as "barbas" da espiga) recebem uma mistura de pólen proveniente de variedades distintas, a espiga resultante exibe grãos (cariopses) com endospermas de cores, formas ou composição totalmente diferentes, lado a lado.

A metaxenia compreende os efeitos do genótipo do pólen no fruto propriamente dito ou nas partes da semente de origem estritamente maternal (tegumento e perisperma). Fisiologicamente, admite-se que a metaxenia seja mediada pela síntese de fito-hormonas (e.g., auxinas e giberelinas) pelo embrião/endosperma híbrido em desenvolvimento; estas hormonas difundem-se para os tecidos maternos circundantes do ovário, alterando a sua força de atração de nutrientes (sink strength) e a sua via de desenvolvimento (Guo et al, 2022).

O fenómeno da metaxenia foi descrito originalmente na tamareira (Phoenix dactylifera, Arecaceae), onde se verificou que o pólen utilizado dita o tamanho final da tâmara e o seu tempo exato de maturação anatómica. Desde então, foi provado que a qualidade e a origem do pólen afetam a cor dos citrinos, das castanhas, das uvas, maçãs, dióspiros e peras; o teor em açúcares e o diâmetro de maçãs e pêssegos; bem como as datas da maturação do algodoeiro e do pistácio (Denney, 1992).