3. As primeiras angiospérmicas

Contextualização evolutiva

A origem das angiospérmicas e a rapidez com que alcançam dominância ecológica à escala global após surgirem no registo fóssil são conhecidas, respetivamente, pelo primeiro e segundo «abominável mistério» de Darwin. Centremo-nos por agora no primeiro.

Quando evoluiu, de facto, a primeira angiospérmica, no sentido de possuir a combinação de traços morfológicos que definem o grupo, é um tema de aceso debate. Esta discussão tem duas frentes: i) que combinação de caracteres define uma angiospérmica; e ii) a identificação cabal de angiospérmicas fósseis de idade pré-cretácica. Wang et al. (2007) reconheceram na Schmeissneria sinensis, um fóssil do Jurássico Inferior de origem chinesa, dois critérios fundamentais para distinguir positivamente uma angiospérmica: a presença de sementes encerradas no interior de um fruto, e a extremidade do ovário fechada ao exterior antes da polinização. De acordo com os mesmos autores, a Schmeissneria pertence a um grupo antigo e extinto de angiospérmicas (grupo-tronco) anterior à divergência das angiospérmicas atuais (grupo-coroa), existindo provavelmente de forma esporádica em comunidades vegetais ainda dominadas por ‘gimnospérmicas’. Adicionalmente, exemplares fósseis de Nanjinganthus dendrostyla, igualmente atribuídos ao Jurássico Inferior (170 Ma), revelam, aparentemente, uma flor actinomórfica, com um perianto de peças livres, diferenciadas em cálice e corola, e um ovário fechado e ínfero (Fu et al., 2018). Contudo, a inclusão da Schmeissneria e de vários outros macrofósseis jurássicos críticos (e.g., Euanthus, Juraherba e Yuhania) nas angiospérmicas não tem, por enquanto, o aval da comunidade paleobotânica (Herendeen et al., 2017; Coiro et al., 2019).

Por outro lado, grãos de pólen monossulcados do Triásico Médio descobertos na Suíça (ca. 247,2-242,0 Ma) foram interpretados como pertencentes a ancestrais diretos das plantas com flor (Hochuli & Feist-Burkhardt, 2013). É impossível concluir, no entanto, se as plantas que os produziram eram ainda morfologicamente ‘gimnospérmicas’ ou se reuniam já requisitos suficientes para serem classificadas como angiospérmicas.

Bateman (2020) defende vigorosamente que, de acordo com a evidência anatómica rigorosa, todos os supostos fósseis pré-cretácicos de angiospérmicas são interpretáveis como gimnospérmicas s.l. e que a informação proveniente dos relógios moleculares não deve condicionar as interpretações paleobotânicas. Assim, os mais antigos mesofósseis (fósseis tridimensionais que conservam estruturas reprodutivas e vegetativas) inequivocamente identificados como angiospérmicos provêm apenas de sedimentos do Berriasiano, a idade geológica que baliza a base do Cretácico (v. a escala de tempo geológico da Figura 57) (Herman, 2024). Tanto a morfologia exata como a origem do grupo-tronco das angiospérmicas permanecem desconhecidas no registo geológico.

De qualquer modo, alguns dos mais acérrimos defensores da idade estritamente cretácica das angiospérmicas mostram-se agora mais tolerantes a uma datação jurássica (ou mesmo anterior) para a origem do grupo. Tendo em consideração os inegáveis progressos da filogenómica e o facto de o registo fóssil pré-cretácico ser tão escasso e conflituoso, a melhor aproximação metodológica atual à datação profunda da emergência das angiospérmicas repousa nos métodos moleculares.

A datação por via molecular é, contudo, extremamente sensível à escolha e à idade dos fósseis usados para a calibração das árvores filogenéticas (Zuntini et al., 2024). Ainda assim, é possível extrair uma tendência consolidada dos estudos moleculares mais recentes, nomeadamente a partir de análises genómicas mitocondriais (Lin et al., 2025). Embora alguns modelos anteriores empurrem a divergência inicial das plantas com flor para o Pérmico, ou mesmo para o Carbonífero, essa ancestralidade tão profunda é hoje considerada pouco sustentável. A hipótese mais robusta aponta agora para que a linhagem original das angiospérmicas (o grupo-tronco) tenha evoluído no início do Triásico. Esta hipótese é ecologicamente coerente, pois associa a provável presença de adaptações entomófilas nas plantas (a flor é, na sua génese, uma adaptação à polinização) à evolução e diversificação dos dípteros e das linhagens ancestrais dos lepidópteros no Triásico (Misof et al., 2014).

O grupo-coroa das angiospérmicas (o ancestral comum de todas as plantas com flor atuais), por seu turno, ter-se-á originado um pouco mais tarde, ainda no Triásico. A maior parte dos grandes clados atuais divergiu entre o Triásico Superior e meados do Jurássico, enquanto a diversificação das ordens e famílias que compõem a flora moderna se consolidou, por fim, entre o Jurássico e o início do Cretácico (Lin et al., 2025).

A evolução triássica das angiospérmicas arrasta uma hipótese fascinante: a Extinção Permo-Triássica, a maior e mais severa extinção em massa da história da Terra, pode ter proporcionado a oportunidade ecológica (espaço e nichos vagos) para a evolução e as primeiras fases de diversificação profunda das angiospérmicas, num processo coevolutivo a par da radiação dos insetos polinizadores. De qualquer modo, a emergência das angiospérmicas e a escala de tempo em que se processou, quer o grupo-tronco quer o grupo-coroa, estão longe de estar definitivamente solucionadas. A divergência profunda entre a "idade genética" e o "registo fóssil" é um dos aspetos metodológicos mais críticos em torno da evolução botânica (Coiro et al., 2019).

O suporte genético decisivo para uma evolução precoce das angiospérmicas chegou com a sequenciação, em 2013, do genoma da Amborella trichopoda (Amborellaceae) (v. Volume III), a mais basal de todas as angiospérmicas atuais. Este estudo demonstrou que o genoma da ‘gimnospérmica’ ancestral de todas as angiospérmicas sofreu um evento catastrófico de duplicação total (WGD) há cerca de 214 Ma, no Triásico Superior (idade Noriana) (Amborella Genome Project, 2013). O sucesso evolutivo e a fixação deste evento de poliploidia poderão estar intimamente relacionados com a transição para climas globais mais húmidos após um longo período de aridez extrema e estabilidade climática (v. Hochuli & Vigran, 2010). A enorme redundância genética criada pela duplicação permitiu que dezenas de genes escapassem à pressão seletiva, ficando livres para mutar, assumir novas funções (neofuncionalização) e codificar as novas estruturas características das angiospérmicas, como a flor (Amborella Genome Project, 2013).

Importa ressalvar que a poliploidia profunda e a inovação genética raramente são seguidas de uma diversificação morfológica imediata (Schranz et al., 2012). Por esse motivo, é altamente provável que muitos dos ancestrais mais antigos das angiospérmicas atuais (o grupo-tronco) tivessem já a "maquinaria" genética de uma planta com flor, mas possuíssem ainda um aspeto morfológico vegetativo inteiramente semelhante a gimnospérmicas — o que explica por que razão a paleobotânica não consegue separá-los inequivocamente do abundante fundo fóssil de restos de gimnospérmicas do Triásico e do Jurássico.

Ecologia e hábito

De acordo com a hipótese da dark and disturbed ecology (Feild et al., 2004), as primeiras angiospérmicas eram de pequena estatura, tinham um ciclo de vida curto e estavam adaptadas a ambientes ciclicamente perturbados, abertos ou sob a sombra das árvores, em regiões tropicais ou subtropicais. Os ecossistemas terrestres eram então dominados por grandes árvores gimnospérmicas, com um sub-bosque rico em ‘pteridófitos’. À semelhança de algumas espécies atuais, os fetos dominavam os ecossistemas semiterrestres e aquáticos situados nas margens dos cursos de água. A perturbação, i.e., a destruição cíclica da biomassa aérea, tinha causas diversas, desde o fogo e os deslizamentos de terras, à herbivoria e ao pisoteio por dinossauros.

A hipótese da dark and disturbed ecology ajuda a explicar a raridade dos fósseis de angiospérmicas anteriores ao Cretácico: por um lado, o sub-bosque e os habitats perturbados são ambientes geologicamente altamente oxidativos e de baixa deposição sedimentar; por outro lado, o clima tropical quente e húmido prevalecente no Mesozoico promoveu a rápida decomposição da matéria orgânica, tornando a fossilização destas pequenas plantas um evento improvável.

As primeiras angiospérmicas, além de lenhosas, exibiam um alongamento de tipo simpodial. O xilema era constituído exclusivamente por traqueídos: os elementos de vaso evoluíram posteriormente. Os nomofilos destas primeiras plantas com flor eram simples, inteiros, de nervação fechada (reticulada), peninérveos e alternos (Doyle, 2012). De facto, este tipo de nomofilo é ainda hoje o mais comum nos grupos mais antigos (‘angiospérmicas basais’ e magnoliídeas).

A confirmação morfológica e ecológica deste arquétipo ancestral encontra-se no grupo-irmão de todas as restantes angiospérmicas atuais: a Amborella trichopoda. Este arbusto endémico das florestas montanhosas da Nova Caledónia é o equivalente botânico à «pedra de Roseta». A sua ecologia e anatomia fortalecem a hipótese antes formulada: é uma planta de sub-bosque ensombrado (dark ecology), possui folhas simples de nervação pinada (fechada) e xilema arcaico constituído apenas por traqueídos.

Muito cedo na sua história evolutiva, algumas linhagens adquiriram um hábito herbáceo, provavelmente em consequência da adaptação a ecossistemas semiterrestres ou aquáticos. A prova física desta rápida invasão de nichos aquáticos por linhagens herbáceas assenta em dois dos fósseis mais célebres da paleobotânica moderna: o Archaefructus (descoberto na formação de Yixian, na China) e a Montsechia vidalii (cujos fósseis abundam nas rochas calcárias de Espanha) (Gomez et al., 2015). O Archaefructus era uma planta aquática submersa, de caules finos e folhas finamente dissecadas (típicas de hidrófitos), cujas estruturas reprodutivas careciam de perianto, elevando-se acima da água apenas para libertar o pólen. Estes fósseis demonstram que as angiospérmicas não só sobreviveram à sombra dos grandes fetos e gimnospérmicas, como também cedo dominaram as margens de superfícies de água livre no Cretácico Inferior, onde a competição era menor (Sun et al., 2002).

A flor primitiva

Durante o século XX, admitiu-se que a mais primitiva planta com flor atual se encontraria no então denominado «complexo magnolioide». De acordo com esta hipótese, a flor das magnólias (género Magnolia, Magnoliaceae) e de outras famílias afins era o modelo perfeito da flor ancestral das angiospérmicas. Dominavam, na altura, as ideias de dois grandes filogenistas, Arthur Cronquist e Armen Takhtajan, ambos influenciados pelo botânico americano C. Bessey (1845-1915). Estes autores defendiam que as primeiras flores seriam grandes, com muitas peças inseridas exclusivamente em espiral ao longo de um eixo alongado, possuindo um perianto cujas peças eram semelhantes entre si (i.e., tépalas), estames pouco diferenciados e carpelos livres. Esta hipótese pressupunha, também, que as primeiras angiospérmicas seriam árvores ou arbustos de grande porte.

Contudo, o advento da filogenética molecular a partir de 1993 (Chase et al., 1993) e as descobertas paleobotânicas subsequentes (como o Archaefructus na China e microfósseis de flores carbonizadas do Cretácico em Portugal e na América do Norte) deitaram por terra este paradigma. Sabendo-se hoje que o grado ANA (Amborella, Nymphaeales e Austrobaileyales) ocupa a base da árvore filogenética das angiospérmicas, os filogenistas concentraram-se em tentar reconstruir a flor ancestral a partir dos caracteres partilhados pelas linhagens atuais e pelos fósseis.

O estudo Sauquet et al. (2017) revolucionou a perceção da flor ancestral. De acordo com estes autores, a flor primitiva do ancestral comum de todas as angiospérmicas atuais possuía:

• Androceu e gineceu (flor hermafrodita) e simetria radial (actinomorfia);
• Perianto indiferenciado (tépalas) disposto em verticilos concêntricos (mais de dois verticilos, frequentemente três ou quatro verticilos compostos por três tépalas cada);
• Androceu com numerosos estames, também eles organizados em múltiplos verticilos;
• Gineceu apocárpico (com mais de cinco carpelos livres), inseridos em espiral (ao contrário do perianto e do androceu);
• Carpelos fechados primordialmente por secreções (sem tecido a ligar as margens carpelares) e com um pólen monossulcado;
• Primórdios seminais com dois tegumentos (bitegumentados).

Importa notar que o facto da Amborella trichopoda (a mais basal de todas as angiospérmicas) possuir flores unissexuais com filotaxia espiralada não contradiz o modelo; indica apenas que a filotaxia da Amborella divergiu do ancestral de todas as angiospérmicas nos longos 140 milhões de anos que os separam.

Como se referiu, a polinização por vetores animais acompanha, desde o início, a evolução das angiospérmicas (Stephens et al., 2023). Faegri & Van der Pijl (1979) postularam originalmente que as flores mais primitivas seriam polinizadas por coleópteros (escaravelhos), que percorriam a flor atabalhoadamente consumindo pólen e tecidos florais — de facto, os coleópteros são ainda hoje os principais polinizadores das magnoliídeas. Contudo, atualmente, crê-se que os grupos mais primitivos de dípteros (moscas) e de pequenos insetos saprófagos são os mais sérios candidatos a polinizadores efetivos da flor primitiva (Thien et al., 2009).

As angiospérmicas foram polinizadas por insetos durante cerca de 86% da sua história evolutiva, um período longo o suficiente para desenvolverem relações mutualistas complexas e diversas. A polinização entomófila tem vantagens adaptativas ímpares: os insetos estão disponíveis praticamente em todos os habitats favoráveis às plantas e são fáceis de atrair em grande número, exigindo, muitas vezes, um reduzido investimento fisiológico em estruturas de atração e recompensas (McCallum et al., 2013).

Após a fecundação, estas flores primitivas produziam sementes pequenas, provavelmente disseminadas com dormência morfológica intrínseca (causada pela extrema imaturidade dos seus embriões no momento da dispersão), o que exigia um tempo de espera no solo antes da germinação (Friis et al., 2015).

Tendências evolutivas

As tendências evolutivas nas grandes linhagens atuais de angiospérmicas são muito díspares. Sem esgotar o tema, e a título indicativo, no Quadro 10 reuniram-se algumas tendências macroevolutivas partilhadas, de forma (evolutivamente) independente, por vários grupos de angiospérmicas atuais, com base em Friis et al. (2011) e em atualizações recentes. Algumas das tendências enumeradas no Quadro 10 são discutidas em outros pontos deste texto. Por exemplo, o essencial sobre a entrada das angiospérmicas nos espaços não tropicais (adaptação ao frio) está relatado na secção «Distribuição latitudinal da diversidade específica». Um pouco mais à frente, refere-se a evolução da flor cíclica com as pentapétalas e, depois, a simpetalia e a zigomorfia. Neste ponto, coligem-se apenas algumas notas sobre a evolução da sincarpia e do fruto, para depois se abordarem temas mais avançados.

O gineceu apocárpico abunda nos grupos mais antigos das plantas com flor, e.g., ‘angiospérmicas basais’ e magnoliídeas. Geralmente, estas flores não possuem estiletes e estigmas bem diferenciados. A evolução para a sincarpia (fusão dos carpelos) é um dos aspetos mais estudados da evolução da morfologia floral. A sincarpia, frente à apocarpia, aumenta a competição (e a seleção) entre os tubos polínicos e permite que estes se cruzem no tecido de transmissão, fecundando primórdios seminais noutros carpelos que, de outra forma, abortariam (v. Volume I). Consequentemente, a sincarpia aumenta a quantidade e a qualidade genética da descendência (incrementando o fitness). As enormes vantagens evolutivas da sincarpia explicam a sua emergência de forma independente em pelo menos 17 linhagens de angiospérmicas (Armbruster et al., 2002) e justificam que cerca de 83% das plantas com flor atuais sejam sincárpicas (Endress, 1982). A sincarpia facilitou, a posteriori, a evolução de múltiplos tipos de fruto e de sistemas de dispersão inovadores, abrindo o caminho para a evolução de grandes frutos carnudos (a apocarpia com frutículos carnudos volumosos é mais rara) e para sofisticados mecanismos de deiscência.

Foi sugerido que, numa fase inicial, os frutos carnudos surgiram como uma defesa química e física da semente contra organismos patogénicos e insetos herbívoros e, só depois, secundariamente, foram cooptados para a dispersão, coevoluindo com animais (Mack, 2000). Uma camada de compostos antifúngicos ou de mau sabor tem a vantagem de ser mais flexível do que tecidos lenhosos, acomodando o rápido crescimento e as mudanças na morfologia das sementes em desenvolvimento. A maturação anatómica das sementes coincide com a degradação das defesas químicas do fruto, o que o torna repentinamente edível e propenso à libertação das sementes. Num cenário sem frugívoros, a simples queda deste fruto carnudo no solo aumentaria o teor de nutrientes no microssítio imediato, favorecendo a regeneração da própria semente.

Um grupo de animais protodispersores ter-se-á adaptado a este novo e abundante recurso alimentar. Em resposta à pressão de seleção exercida por estes dispersores, as plantas incorporaram ativamente, nos frutos, recompensas metabólicas (açúcares e lípidos), sinais visuais de maturação (desenvolvimento de cores atrativas contrastantes com a folhagem), posicionaram os frutos em zonas de grande visibilidade na canópia e desenvolveram tecidos de elevada dureza para a proteção mecânica da semente contra a mastigação ou a digestão ácida (por exemplo, lenhificação do endocarpo ou do tegumento). A polpa dos frutos carnudos mantém, assim, uma tripla função ecológica: defender a semente em desenvolvimento, promover a sua dispersão após a maturação e, eventualmente, enriquecer o nicho de regeneração com nutrientes.

Assumir que a sincarpia evoluiu com o objetivo de facilitar o surgimento de novos tipos de dispersão, ou que os frutos carnudos nasceram para promover a dispersão da semente antes sequer da existência de animais frugívoros especializados, são proposições teleológicas (baseadas num propósito ou finalidade antecipada), absolutamente inaceitáveis em biologia evolutiva. A evolução não prevê o futuro: todas estas complexas funções ecológicas são consequências posteriores à emergência destas estruturas anatómicas.

QUADRO 10. Tendências evolutivas partilhadas entre as linhagens de plantas com flor atuais (adaptado de Friis et al., 2011; Sauquet et al., 2017).

Características ancestrais (plesiomórficas)(mais frequentes em taxa basais)	→	Características derivadas (apomórficas)(mais frequentes em taxa recentes/derivados)
Clima tropical	→	Temperado / frio
Arbóreas (perenifólias)	→	Trepadeiras ou herbáceas (frequentemente caducifólias)
Traqueídos (xilema homoxílico)	→	Traqueídos + elementos de vaso (xilema heteroxílico)
Perenes (ciclo longo)	→	Anuais ou bienais (ciclo curto)
Folhas simples e inteiras	→	Folhas compostas ou profundamente dissecadas
Flores com filotaxia mista (perianto verticilado, gineceu espiralado)	→	Flores totalmente cíclicas (todas as peças dispostas em verticilos)
Flores solitárias ou em inflorescências simples	→	Flores pequenas agrupadas em inflorescências condensadas (e.g., capítulos)
Perianto indiferenciado (tépalas), actinomórfico	→	Perianto duplo (cálice e corola diferenciados), corola simpétala, zigomórfico
Estames numerosos e livres	→	Poucos estames (oligostemonia), frequentemente concrescentes
Carpelos livres (apocarpia) e abertos	→	Poucos carpelos, unidos (sincarpia) e perfeitamente fechados por tecidos
Primórdios seminais numerosos, bitegumentados	→	Poucos primórdios seminais, unitegumentados
Folículos (deiscência simples)	→	Cápsula, baga, drupa, sâmara, etc.
Sementes com embrião muito pequeno/imaturo e abundante endosperma	→	Sementes com embrião altamente desenvolvido e pouco ou nenhum endosperma
Números cromossómicos baixos (diploides)	→	Elevado número de cromossomas (poliploidia frequente)