3. As primeiras angiospérmicas
Ecologia e hábito
De acordo com a hipótese da dark and disturbed ecology (Feild et al., 2004), as primeiras angiospérmicas eram de pequena estatura, tinham um ciclo de vida curto e estavam adaptadas a ambientes ciclicamente perturbados, abertos ou sob a sombra das árvores, em regiões tropicais ou subtropicais. Os ecossistemas terrestres eram então dominados por grandes árvores gimnospérmicas, com um sub-bosque rico em ‘pteridófitos’. À semelhança de algumas espécies atuais, os fetos dominavam os ecossistemas semiterrestres e aquáticos situados nas margens dos cursos de água. A perturbação, i.e., a destruição cíclica da biomassa aérea, tinha causas diversas, desde o fogo e os deslizamentos de terras, à herbivoria e ao pisoteio por dinossauros.
A hipótese da dark and disturbed ecology ajuda a explicar a raridade dos fósseis de angiospérmicas anteriores ao Cretácico: por um lado, o sub-bosque e os habitats perturbados são ambientes geologicamente muito oxidativos e de fraca deposição sedimentar; por outro lado, o clima tropical quente e húmido prevalecente no Mesozoico promovia a rápida decomposição da matéria orgânica, tornando a fossilização destas pequenas plantas um evento raro.
As primeiras angiospérmicas, além de lenhosas, exibiam um alongamento de tipo simpodial. O xilema era constituído exclusivamente por traqueídos: os elementos de vaso evoluíram posteriormente. Os nomofilos destas primeiras plantas com flor eram simples, inteiros, de nervação fechada (reticulada), peninérveos e alternos (Doyle, 2012). De facto, este tipo de nomofilo é ainda hoje o mais comum nos grupos mais antigos (‘angiospérmicas basais’ e magnoliídeas).
A confirmação morfológica e ecológica deste arquétipo ancestral encontra-se no grupo-irmão de todas as restantes angiospérmicas atuais: a Amborella trichopoda. Este arbusto endémico das florestas montanhosas da Nova Caledónia é o equivalente botânico à «pedra de Roseta». A sua ecologia e anatomia fortalecem a hipótese antes formulada: é uma planta de sub-bosque ensombrado (dark ecology), possui folhas simples de nervação pinada (fechada) e possui um xilema arcaico constituído apenas por traqueídos.
Muito cedo na sua história evolutiva, algumas linhagens adquiriram um hábito herbáceo, provavelmente em consequência da adaptação a ecossistemas semiterrestres ou aquáticos. A prova física desta rápida invasão de nichos aquáticos por linhagens herbáceas assenta em dois dos fósseis mais célebres da paleobotânica moderna: o Archaefructus (descoberto na formação de Yixian, na China) e a Montsechia vidalii (cujos fósseis abundam nas rochas calcárias de Espanha) (Gomez et al., 2015). O Archaefructus era uma planta aquática submersa, de caules finos e folhas finamente dissecadas (típicas de hidrófitos), cujas estruturas reprodutivas careciam de qualquer perianto vistoso, elevando-se acima da água apenas para libertar o pólen. Estes fósseis demonstram que as angiospérmicas não só sobreviveram à sombra dos grandes fetos e gimnospérmicas, como dominaram rapidamente as margens e os fundos de lagos pouco profundos no Cretácico Inferior, onde a competição era menor (Sun et al., 2002).
A flor primitiva
Durante o século XX, admitiu-se que a mais primitiva planta com flor atual se encontraria no então denominado «complexo magnolioide». De acordo com esta hipótese, a flor das magnólias (género Magnolia, Magnoliaceae) e de outras famílias afins era o modelo perfeito da flor ancestral das angiospérmicas. Dominavam, na altura, as ideias de dois grandes filogenistas, Arthur Cronquist e Armen Takhtajan, ambos influenciados pelo botânico americano C. Bessey (1845-1915). Estes autores defendiam que as primeiras flores seriam grandes, com muitas peças inseridas exclusivamente em espiral ao longo de um eixo alongado, possuindo um perianto cujas peças eram semelhantes entre si (i.e., tépalas), estames pouco diferenciados e carpelos livres. Esta hipótese pressupunha, também, que as primeiras angiospérmicas seriam árvores ou arbustos de grande porte.
Contudo, o advento da filogenética molecular a partir de 1993 (Chase et al., 1993) e as descobertas paleobotânicas subsequentes (como o Archaefructusna China e microfósseis de flores carbonizadas do Cretácico em Portugal e na América do Norte) deitaram por terra este paradigma. Sabendo-se hoje que o grado ANA (Amborella, Nymphaeales e Austrobaileyales) ocupa a base da árvore filogenética das angiospérmicas, os filogenistas concentraram-se em tentar reconstruir a flor ancestral a partir dos caracteres partilhados pelas linhagens atuais e pelos fósseis.
O estudo Sauquet et al. (2017) revolucionou a perceção da flor ancestral. De acordo com estes autores, a flor primitiva do ancestral comum de todas as angiospérmicas atuais possuía:
· Androceu e gineceu (flor hermafrodita) e simetria radial (actinomorfia);
· Perianto indiferenciado (tépalas) disposto em verticilos concêntricos (mais de dois verticilos, frequentemente três ou quatro verticilos compostos por três tépalas cada);
· Androceu com numerosos estames, também eles organizados em múltiplos verticilos;
· Gineceu apocárpico (com mais de cinco carpelos livres), inseridos em espiral (ao contrário do perianto e do androceu);
· Carpelos fechados primordialmente por secreções (sem tecido a ligar as margens carpelares) e com um pólen monossulcado;
· Primórdios seminais com dois tegumentos (bitegumentados).
Importa notar que o facto da Amborella trichopoda (a mais basal de todas as angiospérmicas) possuir flores unissexuais com filotaxia espiralada não contradiz o modelo; indica apenas a filotaxia da Amborella divergiu do ancestral de todas as angiospérmicas nos longos 140 milhões de anos que os separam.
Como se referiu, a polinização por vetores animais acompanha desde o início a evolução das angiospérmicas (Stephens et al., 2023). Faegri & Van der Pijl (1979) postularam originalmente que as flores mais primitivas seriam polinizadas por coleópteros (escaravelhos), que percorriam a flor atabalhoadamente consumindo pólen e tecidos florais — de facto, os coleópteros são ainda hoje os principais polinizadores das magnoliídeas. Contudo, atualmente crê-se que os grupos mais primitivos de dípteros (moscas) e pequenos insetos saprófagos são os mais sérios candidatos a polinizadores efetivos da flor primitiva (Thien et al., 2009).
As angiospérmicas foram polinizadas por insetos durante cerca de 86% da sua história evolutiva, um período longo o suficiente para desenvolverem relações mutualistas complexas e diversas. A polinização entomófila tem vantagens adaptativas ímpares: os insetos estão disponíveis praticamente em todos os habitats favoráveis às plantas e são fáceis de atrair em grande número, exigindo muitas vezes um reduzido investimento fisiológico em estruturas de atração e recompensas (McCallum et al., 2013).
Após a fecundação, estas flores primitivas produziam sementes pequenas, provavelmente disseminadas com dormência morfológica intrínseca (causada pela extrema imaturidade dos seus embriões no momento da dispersão), obrigando a um tempo de espera no solo antes da germinação (Friis et al., 2015).
Tendências evolutivas
As tendências evolutivas nas grandes linhagens atuais de angiospérmicas são muito díspares. Sem esgotar o tema, e a título indicativo, no Quadro 10 reuniram-se algumas tendências macroevolutivas partilhadas, de forma (evolutivamente) independente, por vários grupos de angiospérmicas atuais, baseadas em Friis et al. (2011) e atualizações recentes. Algumas das tendências enumeradas no Quadro 10 são discutidas noutros pontos deste texto. Por exemplo, o essencial sobre a entrada das angiospérmicas nos espaços não tropicais (adaptação ao frio) está relatado na secção sobre «Distribuição latitudinal da diversidade específica». Um pouco mais à frente, refere-se a evolução da flor cíclica com as pentapétalas e, depois, a simpetalia e a zigomorfia. Neste ponto, coligem-se apenas algumas notas sobre a evolução da sincarpia e do fruto, para depois se abordarem temas mais avançados.
O gineceu apocárpico abunda nos grupos mais antigos das plantas com flor, e.g., ‘angiospérmicas basais’ e magnoliídeas. Geralmente, estas flores não possuem estiletes e estigmas bem diferenciados. A evolução para a sincarpia (fusão dos carpelos) é um dos aspetos mais estudados da evolução da morfologia floral. A sincarpia, frente à apocarpia, aumenta a competição (e a seleção) entre os tubos polínicos e permite que estes se cruzem no tecido de transmissão, fecundando primórdios seminais noutros carpelos que de outra forma abortariam (v. Volume I). Consequentemente, a sincarpia aumenta a quantidade e a qualidade genética da descendência (incrementa o fitness). As enormes vantagens evolutivas da sincarpia explicam a sua emergência de forma independente em pelo menos 17 linhagens de angiospérmicas (Armbruster et al., 2002) e justificam que cerca de 83% das plantas com flor atuais sejam sincárpicas (Endress, 1982). A sincarpia facilitou a posteriori a evolução de múltiplos tipos de fruto e de sistemas de dispersão inovadores, abrindo o caminho à evolução de grandes frutos carnudos (a apocarpia com frutículos carnudos volumosos é mais rara) e a sofisticados mecanismos de deiscência.
Foi sugerido que, numa fase inicial, os frutos carnudos surgiram como uma defesa química e física da semente contra organismos patogénicos e insetos herbívoros, e só depois, secundariamente, foram cooptados para a dispersão, coevoluindo com animais (Mack, 2000). Uma camada de compostos antifúngicos ou de mau sabor tem a vantagem de ser mais flexível do que tecidos lenhosos para acomodar o rápido crescimento e as mudanças na morfologia das sementes em desenvolvimento. A maturação anatómica das sementes coincide com a degradação das defesas químicas do fruto, que fica repentinamente edível e propenso à libertação da semente. Num cenário sem frugívoros, a simples queda deste fruto carnudo no solo aumentaria o teor em nutrientes no microssítio imediato, favorecendo a regeneração da própria semente.
Um grupo de animais protodispersores ter-se-á adaptado a este novo e abundante recurso alimentar. Em resposta à pressão de seleção exercida por estes dispersores, as plantas incorporaram ativamente nos frutos recompensas metabólicas (açúcares e lípidos), sinais visuais de maturação (desenvolvimento de cores atrativas contrastantes com a folhagem), posicionaram os frutos em zonas de grande visibilidade na canópia e desenvolveram tecidos de elevada dureza para a proteção mecânica da semente contra a mastigação ou a digestão ácida (por exemplo, lenhificação do endocarpo ou do tegumento). A polpa dos frutos carnudos mantém assim uma tripla função ecológica: defender a semente em desenvolvimento, promover a sua dispersão após a maturação e, eventualmente, enriquecer o nicho de regeneração com nutrientes.
Assumir que a sincarpia evoluiu com o objetivo de facilitar o surgimento de novos tipos de dispersão, ou que os frutos carnudos nasceram para promover a dispersão da semente antes sequer da existência de animais frugívoros especializados, são proposições teleológicas (baseadas num propósito ou finalidade antecipada), absolutamente inaceitáveis em biologia evolutiva. A evolução não prevê o futuro: todas estas complexas funções ecológicas são consequências posteriores à emergência destas estruturas anatómicas.
QUADRO 10. Tendências evolutivas partilhadas entre as linhagens de plantas com flor atuais (adaptado de Friis et al., 2011; Sauquet et al., 2017).
| Características ancestrais (plesiomórficas)(mais frequentes em taxa basais) | → | Características derivadas (apomórficas)(mais frequentes em taxa recentes/derivados) |
| Clima tropical | → | Temperado / |
| Arbóreas (perenifólias) | → | Trepadeiras ou herbáceas (frequentemente caducifólias) |
| Traqueídos (xilema homoxílico) | → | Traqueídos + elementos de vaso (xilema heteroxílico) |
| Perenes (ciclo longo) | → | Anuais ou bienais (ciclo curto) |
| Folhas simples e inteiras | → | Folhas compostas ou profundamente dissecadas |
| Flores com filotaxia mista (perianto verticilado, gineceu espiralado) | → | Flores totalmente cíclicas (todas as peças dispostas |
| Flores solitárias ou em inflorescências simples | → | Flores pequenas agrupadas em inflorescências condensadas ( |
| Perianto indiferenciado (tépalas), actinomórfico | → | Perianto duplo (cálice e corola diferenciados), corola simpétala, zigomórfico |
| Estames numerosos e livres | → | Poucos estames (oligostemonia), frequentemente concrescentes |
| Carpelos livres (apocarpia) e abertos | → | Poucos carpelos, unidos (sincarpia) e perfeitamente fechados por tecidos |
| Primórdios seminais |
→ | Poucos primórdios seminais, unitegumentados |
| Folículos (deiscência simples) | → | Cápsula, baga, drupa, sâmara, etc. |
| Sementes com embrião muito pequeno/imaturo e abundante endosperma | → | Sementes com embrião altamente desenvolvido e pouco ou nenhum endosperma |
| Números cromossómicos baixos ( |
→ | Elevado número de cromossomas (poliploidia frequente) |