3. Especiação

Definição e frequência da especiação

A evolução pode ser decomposta em dois processos fundamentais: a anagénese e a cladogénese. A anagénese (ou evolução filética; anagenesis) consiste na evolução de uma espécie como um todo, sem que ocorra ramificação da linhagem. Em contrapartida, na evolução por cladogénese (cladogenesis), ocorre a formação de novas espécies a partir de uma espécie ancestral; neste contexto, cladogénese é sinónimo de especiação (Figura 21) (Futuyma, 2005).

Antes do advento do CBE, a especiação era entendida meramente como a acumulação de diferenças morfológicas entre populações, suficientes para permitir a sua classificação como espécies distintas pelos taxonomistas. Depois de Mayr, a especiação passou a ser definida como uma etapa do processo evolutivo durante a qual se desenvolvem mecanismos de isolamento reprodutivo entre populações originalmente coespecíficas.

Uma espécie "especia" quando concretiza o seu isolamento reprodutivo face à espécie (ou espécies) parental. Sendo a biota um arranjo discreto de espécies em que os indivíduos intermédios são raros ou ausentes (e não um contínuo absoluto de variações), o processo de especiação assume uma importância transcendente na biologia, pois é o motor primário da criação da diversidade da vida na Terra.

Além de real, a diferenciação de espécies — pelo menos nas plantas com flor — é um evento frequente que se pode desenrolar com assinalável rapidez à escala de tempo geológica, sobretudo em períodos de grande instabilidade ambiental. Estão descritos eventos contemporâneos de especiação, e é certo que muitos dos endemismos europeus e norte-americanos (sobretudo em regiões temperadas) resultam de especiação muito recente, datando do Plistocénico ou mesmo do Holocénico (Tribsch, 2004). Como refere Levin (1993a), «a especiação das plantas [com flor] é a regra, e não a exceção».

Compreender a especiação implica um percurso intelectual longo e acidentado, carregado de armadilhas conceptuais, nuances terminológicas, conceitos parcialmente sobrepostos, tradições científicas divergentes e uma bibliografia praticamente inesgotável. Nas secções seguintes, traçam-se algumas linhas orientadoras destinadas a estruturar o estudo e a facilitar a navegação e o aprofundamento futuro neste tema central da biologia evolutiva

Modos de seleção natural

A seleção natural não atua da mesma forma, nem com a mesma direção, em todas as populações. Umas vezes promove a conservação de estruturas e funções; noutras, impulsiona a divergência do fenótipo. Nas populações submetidas a seleção de estabilização ou normalizadora (stabilizing selection), são favorecidos os indivíduos com fenótipos intermédios (Figura 22), cujas características tendem a estabilizar e a persistir no tempo. Além da seleção de estabilização, definem-se outros dois modos fundamentais de seleção atuantes à escala da população: a direcional e a disruptiva (Endler, 1986).

A seleção direcional (directional selection) favorece um dos extremos do espetro de variação fenotípica no seio de uma população. A frequência de um estado de caráter qualitativo positivamente selecionado aumenta, paulatinamente, geração após geração, podendo conduzir à eliminação total do estado de caráter que outrora era dominante na população original. A evolução da cor das asas da borboleta noturna Biston betularia é um exemplo clássico de seleção direcional de caracteres qualitativos (Figura 23). Quando aplicada a caracteres quantitativos, assiste-se a uma deslocação do fenótipo médio em direção ao extremo positivamente selecionado (Figura 22).

Pode dar-se o caso de duas populações da mesma espécie, sujeitas à mesma pressão direcional (sob a ação do mesmo ambiente seletivo) e mesmo na ausência de fluxo génico, tenderem a convergir para frequências alélicas similares. Diz-se então que evoluem em paralelo (evolução paralela; parallel evolution; Arendt & Reznick, 2008; Holsinger, 2014), mediadas por pressões seletivas idênticas. Uma metanálise confirmou níveis surpreendentemente elevados de evolução paralela entre populações coespecíficas, que evoluem livremente em condições ambientais (ambientes seletivos) similares, manifestada por uma fortíssima similaridade genética e fenotípica (Conte et al., 2012).

Por outro lado, a seleção diz-se divergente (divergent selection) — e, implicitamente, gera evolução divergente — quando, em populações distintas da mesma espécie, são selecionados fenótipos diferentes em resposta a ambientes locais distintos (Figura 24). Em Portugal continental, bem como nos Açores e na Madeira, ocorrem vários exemplos de populações fenotipicamente divergentes em espécies que possuem tanto populações de interior como populações de dunas ou de arribas litorais expostas ao mar (e.g., Anagallis monelli, Primulaceae).

A seleção disruptiva (disruptive selection) é uma forma particular de seleção divergente que ocorre quando, no seio de uma única população, a seleção favorece ambos os extremos da distribuição de um fenótipo em detrimento dos fenótipos intermédios (Rundle & Nosil, 2005). A colonização de solos ultrabásicos (serpentínicos), nutricionalmente desequilibrados e ricos em metais pesados, por indivíduos provenientes de populações vizinhas de solos «normais» é um exemplo clássico na botânica (Kruckeberg, 2002).

As seleções divergente, direcional e disruptiva opõem-se, pela sua natureza impulsionadora de mudança, à seleção de estabilização. Qualquer que seja o seu modo, a seleção diz-se ecológica (ecological selection) quando os constrangimentos decorrem da interação direta dos indivíduos com o seu ambiente (biótico ou abiótico).

A dinâmica da variação genética

A intensa seleção a que são sujeitos os indivíduos recém-chegados a um novo habitat — ou as plantas selecionadas pelos agrónomos para criar cultivares de alta produtividade sob forte fertilização azotada — origina perdas dramáticas de variação genética. Quanto mais intensa é a seleção direcional, maior é a dissipação da variação genética intrapopulacional. Mais concretamente, à escala da população, a seleção direcional promove: i) a fixação de mutações e alelos adaptativos raros em detrimento dos alelos frequentes na população original; ii) o desenvolvimento de novos caracteres; e, por fim, iii) a divergência fenotípica interpopulacional.

Em contrapartida, a seleção de estabilização atua no sentido de preservar as características adaptativas acumuladas em torno do ótimo adaptativo (Holsinger, 2014). A seleção de estabilização fixa fenótipos e tende a esbater as diferenças fenotípicas extremas. Este modo de seleção é uma justificação estrutural (embora não a única) para a conservação do nicho ecológico (niche conservatism) e da morfologia de muitas linhagens de seres vivos ao longo de milhões de anos.

Nos processos evolutivos reais, as forças de mudança coexistem com as forças de estabilização do fenótipo. As forças de estabilização morfofuncional são particularmente evidentes na arquitetura da flor, uma vez que variações extremas na morfologia floral reduzem drasticamente a eficiência da polinização animal (Stebbins, 1970). Assim, a seleção de estabilização pode estar a reter a forma da flor, enquanto o corpo vegetativo diverge livremente sob seleção direcional (Wagner & Altenberg, 1996). Nas ilhas, é frequente observarem-se plantas endémicas com uma fisionomia radicalmente distinta da dos seus ancestrais continentais (frequentemente passando de ervas a pequenos arbustos ou árvores — um fenómeno conhecido como lenhificação insular; insular woodiness), mantendo, porém, uma elevada similaridade na estrutura floral (Figura 25). O facto de a seleção de estabilização ser marcadamente conservadora na flor ajuda a explicar por que os caracteres florais são tão fulcrais na sistemática e na taxonomia das angiospérmicas.

Considere-se agora uma constelação de populações de uma mesma espécie sujeita a forte seleção divergente após uma alteração climática catastrófica ou à formação de vastas escoadas basálticas sobre um substrato ácido. Nestas condições, embora a seleção direcional reduza a variação no interior de cada população, ela aumenta drasticamente a variação genética global à escala da espécie (no somatório das populações). Fica claro, portanto, que a seleção divergente está na base da esmagadora maioria dos eventos de especiação (Lowry & Hopkins, 2014). O próprio isolamento reprodutivo é, na maioria das vezes, apenas um subproduto genético (um efeito colateral pleiotrópico) da divergência adaptativa ocorrida em alopatria (Futuyma, 2005b).

Sob condições ambientais duradouramente estáveis, a seleção de estabilização recupera a primazia em detrimento das forças direcionais ou disruptivas. A evolução e a especiação abrandam, diferenciando-se o que se designa por comunidades evolutivamente estáveis (evolutionarily stable communities) — comunidades saturadas de espécies, com nichos ocupados e pouco permeáveis à invasão e diferenciação de novas entidades (Geritz et al., 1998; Kremer & Klausmeier, 2017).

Por conseguinte, durante os longos períodos de estase evolutiva (abordados no tópico «Gradualismo filético vs. equilíbrio pontuado»), a ação conservadora da seleção de estabilização sobrepõe-se à divergência, retardando a evolução tanto por anagénese como por cladogénese. Em contraste, a seleção direcional ganha relevância máxima nos períodos pós-catástrofe. Finda a ação da seleção divergente — quer tenha culminado em eventos maciços de especiação (radiações adaptativas) ou não —, as populações rendem-se de novo à seleção de estabilização, os fenótipos fixam-se e a taxa de especiação deprime. A seleção natural, portanto, nem sempre é um agente de mudança morfológica visível; muitas vezes atua como um travão à mudança.

Os períodos de estase evolutiva constituem, paradoxalmente, fases de acumulação de variação genética críptica (escondida; cryptic genetic variation). Esta acumulação é essencial para que as populações — e, implicitamente, as espécies — possam enfrentar futuras e inevitáveis desestabilizações do habitat, a consequente desorganização dos nichos ecológicos e a evolução direcional que invariavelmente se lhes segue. Esta aparente contradição exige clarificação.

Como referido anteriormente, a seleção direcional «escolhe» positivamente os alelos adaptativos e expurga os restantes, erodindo a diversidade genética. Este efeito é severamente agravado pelo facto de os períodos de convulsão evolutiva reduzirem frequentemente a dimensão das populações (bottlenecks populacionais). Estes estrangulamentos demográficos aceleram os efeitos da seleção (através da exposição de alelos recessivos resultantes do aumento da homozigotia) e sujeitam as populações a pesadas perdas adicionais por deriva genética (Kirkpatrick & Jarne, 2000).

A acumulação silenciosa de diversidade durante a estase evolutiva só é possível porque a seleção de estabilização atua unicamente sobre o fenótipo visível, sendo «cega» à variação genética subjacente que não altera a média populacional. Deste modo, através da mutação contínua e do fluxo génico (migração), novos alelos entram ininterruptamente na população. Dada a grande dimensão demográfica típica das populações estabilizadas, estes novos alelos escapam à deriva genética e ficam abrigados pela heterozigotia, estado em que os alelos recessivos permanecem fenotipicamente invisíveis à seleção natural.

Consequentemente, as populações conseguem acumular vastas reservas de variação genética críptica. É exatamente este imenso reservatório silencioso que servirá de matéria-prima biológica basilar quando uma alteração drástica no ambiente impuser novas pressões de seleção direcional (Paaby & Rockman, 2014).

Diferenciação ecotípica. Especiação ecológica

O estudo clássico de Davies e Snaydon (1976) serve de excelente introdução à diferenciação ecotípica em condições simpátricas (v.i.) e ao funcionamento do reforço da especiação através do desenvolvimento de barreiras reprodutivas — um tema complexo que será retomado mais adiante. Davies e Snaydon compararam as plantas de Anthoxanthum odoratum, uma gramínea comum nos prados europeus, provenientes de um dos mais antigos ensaios de fertilização do mundo (o Park Grass Experiment, no Reino Unido) com plantas da mesma espécie oriundas de talhões não fertilizados.

Cento e doze anos de fertilização foram suficientes para que as plantas de A. odoratum desenvolvessem características morfológicas adaptativas peculiares e barreiras reprodutivas (ainda que imperfeitas) face aos indivíduos selvagens (dos talhões não fertilizados). Estes autores constataram que os indivíduos adaptados aos solos fertilizados — indivíduos eutrófilos — não só produziam mais biomassa, como também tendiam a florir mais cedo e, consequentemente, a cruzar-se entre si. Quando, como neste exemplo, os indivíduos de uma população não se cruzam ao acaso, diz-se que ocorre um cruzamento preferencial (assortative mating). Com simples ensaios de transplantação, provou-se que os indivíduos eutrófilos eram mais competitivos do que os indivíduos selvagens nos solos fertilizados, e vice-versa: as diferenças de fenótipo tinham uma base genética inequívoca.

A divergência genética e fenotípica dos indivíduos eutrófilos face aos indivíduos selvagens indicia que: i) a pressão de seleção induzida pela fertilização do solo foi suficiente para selecionar positivamente características adaptativas persistentes em condições de simpatria; ii) a divergência fenotípica foi reforçada por um mecanismo de isolamento reprodutivo (floração diferenciada no tempo).

Mas como podem, no seio de uma população em que os indivíduos se cruzam entre si ao acaso, diferenciar-se e persistir no tempo populações com um fenótipo/genótipo distinto? O mecanismo da diferenciação ecotípica dos A. odoratum no Park Grass Experiment foi, provavelmente, o seguinte: os indivíduos que, fruto do acaso, transportavam (ou adquiriram por mutação) adaptações a solos férteis cresciam mais, eram mais competitivos e tinham mais descendência neste habitat do que os indivíduos selvagens — ou os híbridos entre o fenótipo selvagem e o fenótipo eutrófilo. Por outro lado, as plântulas dos indivíduos eutrófilos não conseguiam competir com as dos indivíduos selvagens nos solos pobres.

Como os indivíduos que partilham o mesmo habitat estão fisicamente próximos, tendem a cruzar-se entre si. O cruzamento preferencial é uma consequência direta do desenvolvimento de adaptações que impõem aos indivíduos preferências rigorosas de habitat. Os indivíduos eutrófilos que, entretanto, adquiriram a capacidade de florir mais cedo, evitavam o pólen dos indivíduos selvagens e ganhavam uma vantagem evolutiva crucial: deixavam de desperdiçar recursos vitais com híbridos mal-adaptados e garantiam uma descendência acrescida nas gerações seguintes. A seleção natural direcional encarregou-se de promover o fenótipo eutrófilo de "floração antecipada", de maior fitness (valor adaptativo), que rapidamente se tornou dominante. O desenvolvimento destas barreiras reprodutivas entre a população eutrófila e a população selvagem acelerou ainda mais a diferenciação fenotípica e genética entre ambas.

Este estudo e outros similares — por exemplo, com populações de Agrostis capillaris e de Anthoxanthum odoratum adaptadas aos escombros tóxicos de minas de cobre e zinco (Antonovics & Bradshaw, 1970) — descrevem de forma irrepreensível o processo de diferenciação ecotípica (ecotypic differentiation) de populações simpátricas sujeitas a seleção disruptiva.

Se a diferenciação ecotípica é, como se viu, frequente em simpatria, então é-o muito mais ainda em alopatria. Os trabalhos pioneiros do botânico sueco Göte Turesson (1892-1970) e dos seus continuadores mostraram, logo na primeira metade do século XX, que a diferenciação de ecótipos está generalizada na natureza. É uma resposta comum das populações de plantas a ambientes heterogéneos, podendo expressar-se em gradientes de poucos metros (como no Park Grass Experiment; outro exemplo na Figura 27) ou ao longo de dezenas a milhares de quilómetros (na adaptação a gradientes altitudinais e latitudinais). As plantas «percecionam» e adaptam-se (via seleção natural) à heterogeneidade ambiental local com um detalhe que frequentemente desafia as capacidades analíticas à disposição da biologia e da ecologia.

A diferenciação de ecótipos — quer em alopatria, quer em parapatria ou simpatria (v.i.) — pode, ou não, culminar num efetivo isolamento reprodutivo e na diferenciação de novas espécies (Kruckeberg, 1986). Este é o passo mais crítico e menos compreendido do processo de especiação. Tanto as experiências de transplantação no campo (com pares de populações ou espécies de divergência recente), como diversas experiências realizadas em laboratório, provam que o isolamento reprodutivo e a especiação ecológica podem evoluir como meros subprodutos colaterais da adaptação a diferentes ambientes seletivos, tanto em alopatria como em simpatria (Rice & Hostert, 1993). A seleção divergente de base ecológica desempenha, então, um papel determinante na cladogénese; a diferenciação ecotípica precede frequentemente a especiação; e a especiação ecológica é ubíqua e generalizada na natureza (Kruckeberg, 1986; Mallet, 2008).

Especiação estocástica

A especiação diz-se não ecológica quando a deriva genética — um mecanismo estocástico de mudança evolutiva — suplanta a seleção divergente no controlo do processo de especiação. Na origem da deriva genética podem estar eventos de efeito fundador ou bottlenecks populacionais (v. «Deriva genética»).

Foi proposto que a deriva genética promove diretamente o isolamento reprodutivo e a diferenciação de novas espécies. Existem vários exemplos que sustentam esta hipótese: o efeito fundador é um mecanismo plausível por detrás da diferenciação de endemismos insulares a partir de migrações continentais, como se crê ser o caso dos tentilhões-de-darwin (v. «Teoria da evolução de Darwin»). Adicionalmente, a estrita similaridade do nicho ecológico entre espécies alopátricas evolutivamente próximas não pode ser explicada apenas pela especiação ecológica (Wiens, 2004). Sabe-se que as populações marginais, geograficamente distantes do centro de distribuição da espécie, estão sujeitas a grandes flutuações populacionais (bottleneck) e a processos contínuos de extinção local e recolonização (efeito fundador), evidenciando uma enorme propensão para sofrer especiação.

A evidência empírica, porém, não suporta uma subalternização da especiação ecológica frente à divergência e à especiação estocásticas (Harrison, 2014). Como se demonstrou anteriormente, basta uma pressão seletiva muito ligeira para que ocorra divergência ecológica (i.e., especialização ecológica). Alguns autores chegam mesmo ao ponto de declarar que todos os modelos plausíveis de especiação envolvem necessariamente processos ecológicos (Sobel et al. cit. em Ostevik et al., 2012). A seleção natural atua como o motor determinante da especiação, tal como Darwin havia previsto; a deriva genética e outros fenómenos puramente estocásticos — como a mutação per se — assumem uma importância secundária neste fenómeno à escala macroevolutiva (Schluter, 2009).

Genericamente, aceita-se que a especiação alopátrica induzida pela adaptação a condições ecológicas locais é o modo largamente dominante na evolução dos seres sexuais alogâmicos (Coyne & Orr, 1998; Schemske, 2010).

Calmar, ainda vai a meio. Novos capítulos em breve ...

Categoria	Mecanismo	Descrição
ANTERIORES À POLINIZAÇÃO	Isolamento espacial	Localização desfasada no espaço, ainda que a espécie parental e a espécie emergente possam viver em habitats distintos relativamente próximos.
	Isolamento temporal(isolamento fenológico)	Os períodos de floração da espécie parental e da espécie emergente estão desfasados no tempo.
	Isolamento floral	Dois tipos: • Isolamento mecânico: diferenças morfológicas no aparelho reprodutor suficientes para impedir a partilha de polinizadores animais. • Isolamento etológico: baseia-se na capacidade de os polinizadores diferenciarem sinais florais de diferentes espécies (e.g., marcas no perianto) e na tendência para concentrarem a sua atividade numa única fonte de alimento, mesmo que outras fontes (espécies) adequadas estejam disponíveis (v. volume I).
POSTERIORES À POLINIZAÇÃO	Isolamento pré-zigótico(tipos mais frequentes)	• Autopolinização: a transferência de pólen entre flores ou no interior de uma flor de um mesmo indivíduo, por efeito de mecanismos vários (e.g., cleistogamia), impede a dissolução da espécie emergente na espécie parental. • Incompatibilidade gamética: inclui-se neste mecanismo o não reconhecimento do pólen da espécie parental pelos estigmas e estiletes das plantas da espécie emergente. • Inviabilidade dos migrantes: os indivíduos migrantes entre populações não conseguem reproduzir-se (produzir pólen e primórdios férteis) porque não estão adaptados a habitats não nativos.
	Isolamento pós-zigótico(tipos mais frequentes)	• Esterilidade dos híbridos: os híbridos são incapazes de produzir gâmetas funcionais. • Inviabilidade dos híbridos: os híbridos entre a espécie emergente e a espécie parental não atingem a idade reprodutiva, morrendo geralmente sob a forma de zigoto ou num estádio embrionário precoce. • Barreiras extrínsecas: neste caso, a desvantagem dos híbridos deve-se ao facto de terem uma ecologia intermédia, o que os torna pouco competitivos face aos indivíduos das populações parentais.