2. A espécie

Conceito de espécie

O termo «espécie» deriva da palavra latina species, que significa tipo. A espécie é, simultaneamente, um dos mais importantes e um dos mais obscuros e controversos conceitos em biologia. Embora de uso generalizado, não existe um conceito universal: estão publicados pelo menos 26 conceitos distintos (Wilkins, 2008). Alguns autores questionam, inclusivamente, se é possível, ou sequer necessário, definir espécie (Pigliucci, 2003), sobretudo entre as plantas (Levin, 1979). De facto, os taxonomistas continuam a descrever taxa e os filogenistas a deslindar as suas relações evolutivas sem grandes preocupações teóricas em torno de duas perguntas fundamentais da biologia: O que é uma espécie? As espécies existem ou são um artefacto da razão?

O conceito biológico de espécie (CBE) de Ernst Mayr é, desde a década de 1940, uma das pedras angulares da biologia moderna. Proposto originalmente por George Buffon (1707-1788) (Gayon, 1996), foi reformulado e fixado por Mayr do seguinte modo: «Species are groups of actually or potentially interbreeding natural populations, which are reproductively isolated from other such groups» — em português: «As espécies são grupos de populações naturais com indivíduos interférteis, que se cruzam entre si ou são suscetíveis de o fazer, reprodutivamente isolados de outras espécies» (Mayr, 1942, cit. em de Queiroz, 2005). O isolamento reprodutivo é o ponto-chave do CBE. Os indivíduos de uma espécie produzem descendentes férteis; é irrelevante se são parte de uma população isolada numa ilha ou atrás de uma cordilheira. A troca de informação genética (fluxo genético) entre as populações coespecíficas e o isolamento reprodutivo interespecífico são as duas forças de coesão fundamentais que mantêm a integridade genética, morfológica e funcional das espécies. Os membros de uma espécie circunscrita de acordo com o CBE partilham um pool (reservatório) genético comum.

O CBE, mais ou menos reformulado, está consolidado em muitos ramos da biologia de organismos, mas não em todos. Não se aplica (em seres assexuais procariotas) ou é de difícil aplicação (e.g., em eucariotas como fungos e protozoários) em microbiologia, cuja noção de espécie ultrapassa os objetivos deste livro. Adiante veremos que o CBE também não pode ser universalizado a todas as plantas. Curiosamente, o conceito de Mayr tem muitos detratores onde seria expectável que tivesse mais sucesso: nos macrovertebrados. A comunidade dos taxonomistas de aves adotou há muito o CBE, talvez porque Mayr era ornitólogo. Os taxonomistas de mamíferos, pelo contrário, têm a tendência para categorizar ao nível da espécie ou da subespécie — sem critérios adicionais — populações com características genéticas e/ou morfológicas distintas e consistentes (Garnett & Christidis, 2017). Aparentemente, nos grupos menos diversos, como é o caso dos mamíferos, usam-se conceitos divergentes do CBE para inflacionar o número de taxa. Esta abordagem tem efeitos contraproducentes a jusante da taxonomia, em particular nas políticas de conservação e na distribuição de recursos para investigação.

Rieseberg et al. (2006) demonstraram num universo de 200 géneros de plantas que é possível identificar grupos de indivíduos morfologicamente semelhantes entre si com um significativo isolamento genético. A espécie é real. Por outro lado, a genómica populacional moderna mostra que mesmo as espécies consideradas autogâmicas são consistentes com o CBE, porque, ainda que muito raramente, os indivíduos trocam informação genética entre si. Os trabalhos clássicos de Rieseberg et al. (2006 e 2007a), agora amplamente corroborados por dados genómicos à escala de todo o genoma (Mallet et al., 2016), refutam a ideia arreigada entre os biólogos de que o CBE seria mais apropriado para os animais dada a tendência das plantas para hibridarem ou se reproduzirem assexuadamente.

A generalização do uso do CBE às plantas esbarra, contudo, em algumas dificuldades metodológicas e biológicas críticas (Judd et al., 2015; Mallet, 2005):

É difícil estimar o fluxo génico (e, implicitamente, o isolamento reprodutivo) em populações naturais. Este trabalho depende de amostragens de marcadores genéticos e fenotípicos que são sempre incompletas. Com os parcos recursos financeiros e humanos disponibilizados para a taxonomia, como é possível testar à escala global o isolamento reprodutivo de centenas de milhares de putativas espécies de plantas?
A estimativa do fluxo génico é, por definição, impraticável ou totalmente impossível em fósseis, em populações alopátricas disjuntas (e.g., ilhas) e em linhagens de reprodução estritamente assexuada (Figura 17).
A verificação do cruzamento "potencial" é experimentalmente incomportável em plantas de ciclo de vida muito longo (espécies arbóreas), onde a validação da fertilidade da descendência híbrida demoraria décadas ou séculos.
O isolamento reprodutivo nas plantas é frequentemente incompleto. A hibridação e a introgressão (troca de genes) são comuns, ocorrendo em cerca de 25% das espécies vegetais, muitas vezes sem que as espécies parentais percam a sua identidade morfológica e ecológica (e.g., o género Quercus). O CBE clássico lida mal com estas fronteiras genéticas permeáveis.
A dificuldade em deslindar os complexos de espécies crípticas que se escondem sob a alçada de algumas das "espécies" correntemente aceites pelos taxonomistas morfológicos.

Os exemplos práticos destas dificuldades são imensos. O CBE continua a ser difícil de aplicar nas situações em que o isolamento reprodutivo é imperfeito, uma circunstância frequente em complexos de espécies recentemente diferenciados (e.g., Armeria, Plumbaginaceae) e em plantas com ciclos de vida muito longos (e.g., Quercus, Fagaceae) (Rieseberg & Willis, 2007b; Figura 18). As espécies com áreas de distribuição muito vastas têm também, com frequência, sérios problemas de circunscrição (Harrison, 2014).

Uma vez que o consenso absoluto em torno da aplicação estrita do CBE parece inatingível, nos meios botânicos o isolamento reprodutivo não é entendido como a completa esterilidade ou inviabilidade dos híbridos, mas tão-somente como a presença de diferenças genéticas suficientes para atuarem, num determinado contexto ecológico, como barreiras ao fluxo genético (Schluter, 2014). Em simpatria, mesmo quando as espécies se cruzam com facilidade, a integridade das populações parentais é assegurada pela viabilidade ou fertilidade diminuída da sua descendência. As espécies persistem, assim, íntegras mesmo perante eventos frequentes de hibridação. É o que acontece, por exemplo, com as estevas (Cistus, Cistaceae) (Figura ???).

A maioria dos taxonomistas de plantas — os especialistas na segmentação da biota vegetal em taxa — permanece, porém, indiferente às acesas discussões que animam os teóricos da evolução e da especiação. Nas Floras e na maior parte da bibliografia de sistemática vegetal, adota-se o chamado conceito morfológico de espécie: assume-se que pertencem à mesma morfoespécie (espécie taxonómica) indivíduos que partilham uma morfologia similar e distinta dos indivíduos das demais espécies descritas (de preferência em mais do que um caráter). Por outras palavras, as espécies são clusters(grupos) de indivíduos de morfologia discreta, cujo reconhecimento depende da demonstração de combinações estáveis e consistentes de caracteres. Para tal, os taxonomistas estudam um conjunto alargado de caracteres em espécimes colhidos numa área o mais vasta possível, evitando traços morfológicos que se sabe, a priori, terem baixa heritabilidade (i.e., possuírem um forte controlo ambiental, como a altura, a ramificação ou o tamanho das folhas). A ocorrência pontual de indivíduos de morfologia intermédia — sugestiva de possíveis hibridações nas zonas de sobreposição simpátrica — não exclui o reconhecimento destas espécies (Mallet, 2001).

A definição dos limites da variação morfológica das morfoespécies (i.e., a sua circunscrição) depende, inevitavelmente, da opinião do melhor especialista — um argumento de autoridade mais ou menos corroborado pelos seus pares. Trata-se de uma forma eficiente, e tantas vezes incontornável, de fazer ciência. Constatou-se, porém, que as morfoespécies são frequentemente excelentes substitutos (surrogates) das espécies biológicas (demarcadas pelo CBE), porque as suas circunscrições tendem a coincidir (Dayrat, 2005). A genómica moderna e o advento da taxonomia integrativa vieram confirmar que as espécies reconhecidas e delimitadas por métodos genéticos sobrepõem-se, com notável precisão, aos limites traçados pela morfologia clássica (Duminil & Di Michele, 2009; Padial et al., 2010).

Na realidade, a taxonomia morfológica clássica não é o estudo da diversidade total da vida, mas sim o de uma das suas facetas: a diversidade morfológica, a qual, por sua vez, expressa características adaptativas de índole ecológica (e.g., adaptações da folha a insetos picadores-sugadores ou da flor aos polinizadores). Entende-se, assim, por que razão as morfoespécies têm uma enorme utilidade prática e continuam a ser a unidade fundamental de experimentação em biologia, ecologia e agronomia, embora, no âmbito do CBE, devam ser entendidas como hipóteses a testar com outras metodologias (sobretudo a informação molecular).

Atualmente, na taxonomia existe uma clara tendência para o cruzamento de várias fontes de informação (e.g., morfologia externa e interna, cpDNA, genoma nuclear e filogenética), integrando diferentes conceitos de espécie (Rouhan & Gaudeul, 2021). Na prática, o processo de descoberta e descrição de novas espécies desenrola-se do seguinte modo (de forma muito esquemática e simplificada): recolhe-se o número possível de amostras, incluindo indivíduos de espécies já conhecidas e das populações em estudo, num esforço condicionado pelas disponibilidades técnicas e orçamentais; quantificam-se os caracteres morfológicos e, em paralelo, extrai-se o DNA para sequenciar genes ou segmentos genómicos considerados, a priori, como relevantes. De seguida, utilizando métodos estatísticos também eles escolhidos de forma apriorística, verifica-se por via informática se os agrupamentos morfológicos e os clados genéticos previamente obtidos coincidem. A parafilia e a polifilia nos cladogramas são resolvidas por duas vias práticas: ou se reconhecem mais espécies independentes (se houver uma base morfológica para as sustentar), ou alarga-se a circunscrição das espécies em estudo (integrando várias linhagens sob o mesmo nome). A verificação da intensidade do isolamento reprodutivo e o CBE ficam, na verdade, à margem de todo este processo científico.

A introdução dos métodos moleculares trouxe profundidade (insight) e objetividade à prática taxonómica, mas o produto final é, inevitavelmente, uma simplificação grosseira de uma realidade muito mais complexa, que em grande medida nos escapa. Em última instância, os nomes lineanos continuam a ser aplicados a entidades destrinçáveis pela morfologia (os artigos de revistas de referência, como a PhytoKeys ou a ZooKeys, são disso excelentes exemplos).

A bibliografia sobre o conceito de espécie é vastíssima. O CBE e os conceitos alternativos mais debatidos, embora possam originar delimitações distintas, partilham princípios comuns e sobrepõem-se extensivamente. Não são mutuamente exclusivos, indo apenas mais ou menos longe na demarcação da entidade no processo contínuo que é a especiação (De Queiroz, 2007).

Embora não caiba neste texto uma análise exaustiva, vale a pena transcrever a formulação de compromisso proposta por G. L. Stebbins (1993) para obviar algumas das dificuldades operacionais do CBE de Mayr:

«Espécies são as unidades básicas da sistemática e da evolução. Consistem em sistemas de populações que se assemelham entre si nas suas características morfológicas, ecológicas e genéticas. Estas populações estão sujeitas a várias forças coesivas, principalmente pelo fluxo de genes ou, em alguns casos, por autopolinização parcial; a similaridade interpopulacional é devida a uma ascendência comum e a síndromes adaptativas que permitem respostas paralelas ["Modos de seleção natural"; Quadro 1] dessas populações às influências ambientais. As fronteiras interespecíficas podem ser bem definidas, desenvolvendo-se um isolamento genético e fisiológico completo de outras espécies, ou podem ser local e temporariamente enfraquecidas em consequência de um relaxamento parcial das barreiras interespecíficas.»

Para Stebbins, o isolamento reprodutivo total não é uma condição sine qua non de espécie; a similaridade morfológica, a ascendência comum e a partilha de respostas evolutivas, sim. Esta visão enquadra-se no chamado conceito evolutivo de espécie (evolutionary species concept). Daqui retira-se que, pese embora a ênfase no fluxo génico e no isolamento reprodutivo, outras forças (como a seleção de estabilização, a seleção paralela e as restrições evolutivas) contribuem, indispensavelmente, para a coesão das espécies.

O debate deve sempre ser enquadrado pelo princípio de que a especiação é um processo populacional. A especiação rápida é um evento pouco frequente nas plantas e raríssimo no mundo animal. A amostragem da diversidade biológica num dado momento e espaço vai capturar populações em diversos estádios de especiação: desde populações de «boas espécies» sensu CBE (com barreiras reprodutivas eficientes), até populações de isolamento reprodutivo meramente incipiente. O isolamento absoluto pode simplesmente nunca ser atingido antes de uma espécie sofrer nova cladogénese. Portanto, a biota é um arranjo gradativo de «boas espécies», de espécies incipientes e de populações escassamente divergentes, mais todos os estádios intermédios entre estes tipos (Mallet, 2008). A especiação é um contínuo de divergência. Perante estas dificuldades inerentes, Mallet (2008) tenta operacionalizar o conceito, ao argumentar que as espécies evidenciam descontinuidades morfológicas, ecológicas e genéticas (necessariamente transmissíveis) que se mantêm sem dissolução genética em simpatria, ainda que possam ocorrer indivíduos híbridos. Darwin, com as limitações conceptuais da época, defendia uma posição similar.

Em resumo, importa reter o seguinte:

A biologia da especiação das plantas corrobora três premissas fundamentais:

As espécies não são um mero artefacto da razão; são entidades reais.
O CBE de E. Mayr é aplicável tanto no reino animal como nas plantas.
As espécies definidas com base em descontinuidades morfológicas pelos taxonomistas clássicos estão, com grande probabilidade, isoladas reprodutivamente (ou quase), i.e., aproximam-se de boas espécies sensu Mayr.

Nas plantas, a aplicação estrita do CBE é desafiada por várias realidades:

O isolamento reprodutivo absoluto é, na natureza, operacionalmente difícil de provar.
Muitas plantas reproduzem-se de forma estritamente assexuada.
As plantas hibridam com elevada frequência (cerca de 25% das espécies estão envolvidas nestes fenómenos). São, inclusivamente, comuns os enxames híbridos (hybrid swarms — populações geneticamente variáveis resultantes do cruzamento de duas ou mais espécies), sem que ocorra necessariamente a dissolução genética das espécies parentais.
A especiação é um processo tipicamente lento e contínuo. Consequentemente, as maiores dificuldades taxonómicas residem nos primeiros estádios da divergência, onde a demarcação de uma fronteira objetiva é inerentemente impossível.

Na prática, quando uma nova espécie é descrita, o seu isolamento reprodutivo raramente é testado. Por outro lado, não existem regras biológicas universais que ditem a "quantidade" exata de diferenças morfológicas ou moleculares necessária para se reconhecer formalmente uma espécie (Harrison, 2014). O conceito de espécie será sempre difícil de generalizar, independentemente da formulação teórica ou da aproximação metodológica utilizada (sejam os marcadores morfológicos clássicos, a análise do DNA cloroplástico ou a teoria da coalescência multiespecífica). Ainda assim, a espécie é a única categoria taxonómica objetiva, no sentido em que é real: a sua existência é ancorada na biologia e independente da consciência humana (o mesmo não se pode afirmar estritamente do género, da família ou das restantes categorias supraespecíficas).

Apesar da importância central da genómica na biologia moderna, a morfoespécie continuará a ser usada como o substituto prático da espécie biológica, e a interpretação consubstanciada dos taxonomistas clássicos terá sempre um papel estrutural na sua circunscrição. O facto de não haver critérios absolutos de demarcação não diminui a utilidade do conceito, nem anula a realidade da espécie. As espécies existem de facto ... assumindo muitas formas, frequentemente imperfeitas (sensu Mayr). A taxonomia, enquanto ciência que ordena a teia da vida, não sai diminuída por isso; oferece-nos, sim, a melhor aproximação possível a uma realidade natural em constante evolução.

Espécies crípticas

As espécies-irmãs ou crípticas (sibling species, cryptic species) são espécies, simpátricas ou não, de morfologia idêntica ou quase idêntica, por vezes com a mesma ecologia, mas isoladas por barreiras reprodutivas mais ou menos eficientes. A integração de métodos morfológicos e moleculares na delimitação de espécies — um tema não abordado neste texto (v. e.g., Sites & Marshall, 2003; e vol. III) — conduziu a um aumento exponencial do número de espécies crípticas descritas nos mais diversos grupos taxonómicos (e.g., plantas, aves e mamíferos). A flora da Califórnia conta com cerca de 300 espécies de gramíneas; Stebbins & Dremann (1998) assinalam pelo menos 100 espécies crípticas por descrever nesse grupo. Na Península Ibérica, foram encontradas espécies crípticas, por exemplo, no vulgaríssimo panasco (Dactylis glomerata, Poaceae) (Figura 20).

Os conjuntos de espécies crípticas são conhecidos no meio botânico por complexos de espécies (species complex), um conceito fluido que abarca grupos de espécies morfologicamente similares isoladas reprodutivamente, grupos de especiação incompleta (i.e., de isolamento reprodutivo imperfeito), ou grupos ainda mal estudados com caracteres diagnósticos por discriminar. Com um sentido similar, é frequentemente utilizado o conceito informal de agregado de espécies, com a abreviatura aggr. (ou agg.).

Geralmente, os taxonomistas botânicos clássicos não atribuem uma designação formal às espécies crípticas, i.e., tratam os complexos de espécies sob um único binome (nome específico), de modo a evitar uma proliferação descontrolada de nomes que acabaria por esvaziar a sua utilidade prática. A mesma abordagem conservadora é seguida com as linhagens de plantas apomíticas fortuitas de distribuição muito restrita (Figura 17) ou com os ecofenos (v.s.) e os ecótipos (v.i.), por exemplo. Outros autores propõem, em alternativa, que as espécies crípticas sejam tratadas como categorias infraespecíficas (Maxwell et al., 2021). No entanto, estas aproximações não são universais.

Nas espécies crípticas, as diferenças genéticas expressam-se frequentemente em caracteres fisiológicos e/ou bioquímicos — nem por isso menos relevantes do que os morfológicos. Portanto, as abordagens puramente utilitaristas ao uso dos nomes específicos carecem de justificação biológica. Além disso, a não atribuição de um nome científico às espécies crípticas tem uma grave consequência no mundo real: diminui os esforços de conservação, pois é administrativamente quase impoegorias ssível proteger espécies sem nome.

Categorias infra e supraespecíficas

Ecótipos

Os ecótipos são variantes genéticas infraespecíficas adaptadas a condições ecológicas particulares, que não se encontram isoladas reprodutivamente de outras populações da mesma espécie (v. «Diferenciação ecotípica. Especiação ecológica»). Os ecótipos refletem adaptações de caráter local. A diferenciação fenotípica dos ecótipos é tremendamente diversa e espacialmente multidimensional, podendo envolver uma expressão morfológica, anatómica, reprodutiva, fisiológica ou até bioquímica, nem sempre evidente (frequentemente escrutinada através da moderna genómica de paisagem; Lowry, 2012). Admite-se que os ecótipos representam, geralmente, as etapas iniciais do contínuo de especiação — a verdadeira «porta de entrada» para a divergência de novas linhagens (Seehausen et al., 2014).

O mesmo ecótipo pode, ou não, evoluir repetidamente e de forma independente a partir de mais do que uma população (James et al., 2021) (v. «Evolução convergente e paralela»). O melhoramento genético por seleção massal (mass selection) de plantas pratenses, por exemplo, baseia-se exatamente na identificação, colheita e triagem (screening) de indivíduos de diferentes ecótipos.

Categorias infraespecíficas: subespécie, variedade e forma

A subespécie, a variedade e a forma são as categorias taxonómicas infraespecíficas mais utilizadas. Ao contrário da espécie, as categorias subespecíficas não possuem uma definição clara e universal, sendo frequentemente usadas de forma subjetiva e arbitrária. Para abreviar a discussão, importa referir que muitos biólogos, sob a influência do CBE, defendem que as subespécies são espécies nascentes, nem sempre bem caracterizadas morfologicamente, e que na sua demarcação devem entrar argumentos de ordem geográfica (uma vez que a especiação alopátrica é o modo de especiação dominante nas plantas). Assim sendo, as subespécies seriam maioritariamente alopátricas e as variedades, em contrapartida, simpátricas (Spooner et al., 2002).

Esta interpretação não é consensual. Outros autores, mais pragmáticos, tomam a subespécie como uma categoria de uso meramente conveniente e não monofilética, que denota populações diagnosticáveis (com uma combinação característica, i.e., recorrente de caracteres), cujo reconhecimento serve, sobretudo, para evitar uma inflação do número de espécies em linhagens de isolamento reprodutivo não confirmado (Fitzpatrick, 2010).

A forma aplica-se, indiferentemente, a variações exuberantes intrapopulacionais (e.g., Cistus ladanifer f. maculatus; Figura 19) ou a isolados geográficos de morfologia inconsistente. A variedade e a forma estão a cair em desuso na Europa e na América do Norte, embora continuem a ser habituais nas Floras tropicais. Na realidade, o conceito de variedade utilizado nas Floras tropicais aproxima-se bastante do conceito de subespécie adotado nas Floras mais modernas das regiões não tropicais do hemisfério Norte.

Categorias supraespecíficas: género e família

As categorias supraespecíficas (e.g., género e família) são, provavelmente, indefiníveis do ponto de vista biológico estrito. Já foram tentadas, sem sucesso, medidas de distância genética para as objetivar. A circunscrição de categorias fundamentais, como o género ou a família, repousa (e repousará em grande medida) na tradição e na opinião do melhor especialista, i.e., num argumento de autoridade, sob a premissa contemporânea de que correspondam a clados monofiléticos comprovados por filogenias moleculares (como é o caso do sistema APG IV para as famílias de angiospérmicas; Chase et al., 2016). A discussão detalhada sobre a demarcação das famílias será retomada no volume III.

Especiação

Definição e frequência da especiação

A evolução pode ser decomposta em dois processos fundamentais: a anagénese e a cladogénese. A anagénese (ou evolução filética; anagenesis) consiste na evolução de uma espécie como um todo, sem que ocorra ramificação da linhagem. Em contrapartida, na evolução por cladogénese (cladogenesis), ocorre a formação de novas espécies a partir de uma espécie ancestral; neste contexto, cladogénese é sinónimo de especiação (Figura 21) (Futuyma, 2005).

Antes do advento do CBE, a especiação era entendida meramente como a acumulação de diferenças morfológicas entre populações, suficientes para permitir a sua classificação como espécies distintas pelos taxonomistas. Depois de Mayr, a especiação passou a ser definida como uma etapa do processo evolutivo durante a qual se desenvolvem mecanismos de isolamento reprodutivo entre populações originalmente coespecíficas.

Uma espécie "especia" quando concretiza o seu isolamento reprodutivo face à espécie (ou espécies) parental. Sendo a biota um arranjo discreto de espécies em que os indivíduos intermédios são raros ou ausentes (e não um contínuo absoluto de variações), o processo de especiação assume uma importância transcendente na biologia, pois é o motor primário da criação da diversidade da vida na Terra.

Além de real, a diferenciação de espécies — pelo menos nas plantas com flor — é um evento frequente que se pode desenrolar com assinalável rapidez à escala de tempo geológica, sobretudo em períodos de grande instabilidade ambiental. Estão descritos eventos contemporâneos de especiação, e é certo que muitos dos endemismos europeus e norte-americanos (sobretudo em regiões temperadas) resultam de especiação muito recente, datando do Plistocénico ou mesmo do Holocénico (Tribsch, 2004). Como refere Levin (1993a), «a especiação das plantas [com flor] é a regra, e não a exceção».

Compreender a especiação implica um percurso intelectual longo e acidentado, carregado de armadilhas conceptuais, nuances terminológicas, conceitos parcialmente sobrepostos, tradições científicas divergentes e uma bibliografia praticamente inesgotável. Nas secções seguintes, traçam-se algumas linhas orientadoras destinadas a estruturar o estudo e a facilitar a navegação e o aprofundamento futuro neste tema central da biologia evolutiva

Modos de seleção natural

A seleção natural não atua da mesma forma, nem com a mesma direção, em todas as populações. Umas vezes promove a conservação de estruturas e funções; noutras, impulsiona a divergência do fenótipo. Nas populações submetidas a seleção de estabilização ou normalizadora (stabilizing selection), são favorecidos os indivíduos com fenótipos intermédios (Figura 22), cujas características tendem a estabilizar e a persistir no tempo. Além da seleção de estabilização, definem-se outros dois modos fundamentais de seleção atuantes à escala da população: a direcional e a disruptiva (Endler, 1986).

A seleção direcional (directional selection) favorece um dos extremos do espetro de variação fenotípica no seio de uma população. A frequência de um estado de caráter qualitativo positivamente selecionado aumenta, paulatinamente, geração após geração, podendo conduzir à eliminação total do estado de caráter que outrora era dominante na população original. A evolução da cor das asas da borboleta noturna Biston betularia é um exemplo clássico de seleção direcional de caracteres qualitativos (Figura 23). Quando aplicada a caracteres quantitativos, assiste-se a uma deslocação do fenótipo médio em direção ao extremo positivamente selecionado (Figura 22).

Pode dar-se o caso de duas populações da mesma espécie, sujeitas à mesma pressão direcional (sob a ação do mesmo ambiente seletivo) e mesmo na ausência de fluxo génico, tenderem a convergir para frequências alélicas similares. Diz-se então que evoluem em paralelo (evolução paralela; parallel evolution; Arendt & Reznick, 2008; Holsinger, 2014), mediadas por pressões seletivas idênticas. Uma metanálise confirmou níveis surpreendentemente elevados de evolução paralela entre populações coespecíficas, que evoluem livremente em condições ambientais (ambientes seletivos) similares, manifestada por uma fortíssima similaridade genética e fenotípica (Conte et al., 2012).

Por outro lado, a seleção diz-se divergente (divergent selection) — e, implicitamente, gera evolução divergente — quando, em populações distintas da mesma espécie, são selecionados fenótipos diferentes em resposta a ambientes locais distintos (Figura 24). Em Portugal continental, bem como nos Açores e na Madeira, ocorrem vários exemplos de populações fenotipicamente divergentes em espécies que possuem tanto populações de interior como populações de dunas ou de arribas litorais expostas ao mar (e.g., Anagallis monelli, Primulaceae).

A seleção disruptiva (disruptive selection) é uma forma particular de seleção divergente que ocorre quando, no seio de uma única população, a seleção favorece ambos os extremos da distribuição de um fenótipo em detrimento dos fenótipos intermédios (Rundle & Nosil, 2005). A colonização de solos ultrabásicos (serpentínicos), nutricionalmente desequilibrados e ricos em metais pesados, por indivíduos provenientes de populações vizinhas de solos «normais» é um exemplo clássico na botânica (Kruckeberg, 2002).

As seleções divergente, direcional e disruptiva opõem-se, pela sua natureza impulsionadora de mudança, à seleção de estabilização. Qualquer que seja o seu modo, a seleção diz-se ecológica (ecological selection) quando os constrangimentos decorrem da interação direta dos indivíduos com o seu ambiente (biótico ou abiótico).

A dinâmica da variação genética

A intensa seleção a que são sujeitos os indivíduos recém-chegados a um novo habitat — ou as plantas selecionadas pelos agrónomos para criar cultivares de alta produtividade sob forte fertilização azotada — origina perdas dramáticas de variação genética. Quanto mais intensa é a seleção direcional, maior é a dissipação da variação genética intrapopulacional. Mais concretamente, à escala da população, a seleção direcional promove: i) a fixação de mutações e alelos adaptativos raros em detrimento dos alelos frequentes na população original; ii) o desenvolvimento de novos caracteres; e, por fim, iii) a divergência fenotípica interpopulacional.

Em contrapartida, a seleção de estabilização atua no sentido de preservar as características adaptativas acumuladas em torno do ótimo adaptativo (Holsinger, 2014). A seleção de estabilização fixa fenótipos e tende a esbater as diferenças fenotípicas extremas. Este modo de seleção é uma justificação estrutural (embora não a única) para a conservação do nicho ecológico (niche conservatism) e da morfologia de muitas linhagens de seres vivos ao longo de milhões de anos.

Nos processos evolutivos reais, as forças de mudança coexistem com as forças de estabilização do fenótipo. As forças de estabilização morfofuncional são particularmente evidentes na arquitetura da flor, uma vez que variações extremas na morfologia floral reduzem drasticamente a eficiência da polinização animal (Stebbins, 1970). Assim, a seleção de estabilização pode estar a reter a forma da flor, enquanto o corpo vegetativo diverge livremente sob seleção direcional (Wagner & Altenberg, 1996). Nas ilhas, é frequente observarem-se plantas endémicas com uma fisionomia radicalmente distinta da dos seus ancestrais continentais (frequentemente passando de ervas a pequenos arbustos ou árvores — um fenómeno conhecido como lenhificação insular; insular woodiness), mantendo, porém, uma elevada similaridade na estrutura floral (Figura 25). O facto de a seleção de estabilização ser marcadamente conservadora na flor ajuda a explicar por que os caracteres florais são tão fulcrais na sistemática e na taxonomia das angiospérmicas.

Considere-se agora uma constelação de populações de uma mesma espécie sujeita a forte seleção divergente após uma alteração climática catastrófica ou à formação de vastas escoadas basálticas sobre um substrato ácido. Nestas condições, embora a seleção direcional reduza a variação no interior de cada população, ela aumenta drasticamente a variação genética global à escala da espécie (no somatório das populações). Fica claro, portanto, que a seleção divergente está na base da esmagadora maioria dos eventos de especiação (Lowry & Hopkins, 2014). O próprio isolamento reprodutivo é, na maioria das vezes, apenas um subproduto genético (um efeito colateral pleiotrópico) da divergência adaptativa ocorrida em alopatria (Futuyma, 2005b).

Sob condições ambientais duradouramente estáveis, a seleção de estabilização recupera a primazia em detrimento das forças direcionais ou disruptivas. A evolução e a especiação abrandam, diferenciando-se o que se designa por comunidades evolutivamente estáveis (evolutionarily stable communities) — comunidades saturadas de espécies, com nichos ocupados e pouco permeáveis à invasão e diferenciação de novas entidades (Geritz et al., 1998; Kremer & Klausmeier, 2017).

Por conseguinte, durante os longos períodos de estase evolutiva (abordados no tópico «Gradualismo filético vs. equilíbrio pontuado»), a ação conservadora da seleção de estabilização sobrepõe-se à divergência, retardando a evolução tanto por anagénese como por cladogénese. Em contraste, a seleção direcional ganha relevância máxima nos períodos pós-catástrofe. Finda a ação da seleção divergente — quer tenha culminado em eventos maciços de especiação (radiações adaptativas) ou não —, as populações rendem-se de novo à seleção de estabilização, os fenótipos fixam-se e a taxa de especiação deprime. A seleção natural, portanto, nem sempre é um agente de mudança morfológica visível; muitas vezes atua como um travão à mudança.

Os períodos de estase evolutiva constituem, paradoxalmente, fases de acumulação de variação genética críptica (escondida; cryptic genetic variation), essencial para que as populações possam enfrentar a futura desestabilização do habitat, a consequente desorganização dos nichos ecológicos e a evolução direcional que inevitavelmente se lhes segue. Esta aparente contradição exige clarificação.

Como referido anteriormente, a seleção direcional «escolhe» positivamente os alelos adaptativos e expurga os restantes, erodindo a diversidade genética. Este efeito é severamente agravado pelo facto de os períodos de convulsão evolutiva reduzirem frequentemente a dimensão das populações (bottlenecks populacionais). Estes estrangulamentos demográficos aceleram os efeitos da seleção (através da exposição de alelos recessivos resultantes do aumento da homozigotia) e sujeitam as populações a pesadas perdas adicionais por deriva genética (Kirkpatrick & Jarne, 2000).

A acumulação silenciosa de diversidade durante a estase evolutiva só é possível porque a seleção de estabilização atua unicamente sobre o fenótipo visível, sendo «cega» à variação genética subjacente que não altera a média populacional. Deste modo, através da mutação contínua e do fluxo génico (migração), novos alelos entram ininterruptamente na população. Dada a grande dimensão demográfica típica das populações estabilizadas, estes novos alelos escapam à deriva genética e ficam abrigados pela heterozigotia, estado em que os alelos recessivos permanecem fenotipicamente invisíveis à seleção natural.

Consequentemente, as populações conseguem acumular vastas reservas de variação genética críptica. É exatamente este imenso reservatório silencioso que servirá de matéria-prima biológica basilar quando uma alteração drástica no ambiente impuser novas pressões de seleção direcional (Paaby & Rockman, 2014).

Categoria	Mecanismo	Descrição
ANTERIORES À POLINIZAÇÃO	Isolamento espacial	Localização desfasada no espaço, ainda que a espécie parental e a espécie emergente possam viver em habitats distintos relativamente próximos.
	Isolamento temporal(isolamento fenológico)	Os períodos de floração da espécie parental e da espécie emergente estão desfasados no tempo.
	Isolamento floral	Dois tipos: • Isolamento mecânico: diferenças morfológicas no aparelho reprodutor suficientes para impedir a partilha de polinizadores animais. • Isolamento etológico: baseia-se na capacidade de os polinizadores diferenciarem sinais florais de diferentes espécies (e.g., marcas no perianto) e na tendência para concentrarem a sua atividade numa única fonte de alimento, mesmo que outras fontes (espécies) adequadas estejam disponíveis (v. volume I).
POSTERIORES À POLINIZAÇÃO	Isolamento pré-zigótico(tipos mais frequentes)	• Autopolinização: a transferência de pólen entre flores ou no interior de uma flor de um mesmo indivíduo, por efeito de mecanismos vários (e.g., cleistogamia), impede a dissolução da espécie emergente na espécie parental. • Incompatibilidade gamética: inclui-se neste mecanismo o não reconhecimento do pólen da espécie parental pelos estigmas e estiletes das plantas da espécie emergente. • Inviabilidade dos migrantes: os indivíduos migrantes entre populações não conseguem reproduzir-se (produzir pólen e primórdios férteis) porque não estão adaptados a habitats não nativos.
	Isolamento pós-zigótico(tipos mais frequentes)	• Esterilidade dos híbridos: os híbridos são incapazes de produzir gâmetas funcionais. • Inviabilidade dos híbridos: os híbridos entre a espécie emergente e a espécie parental não atingem a idade reprodutiva, morrendo geralmente sob a forma de zigoto ou num estádio embrionário precoce. • Barreiras extrínsecas: neste caso, a desvantagem dos híbridos deve-se ao facto de terem uma ecologia intermédia, o que os torna pouco competitivos face aos indivíduos das populações parentais.