2. Ciclo de vida das gimnospérmicas
Gimnospérmicas autuais
As gimnospérmicas atuais (acrogimnospérmicas) dividem-se em cinco grandes grupos (subclasses): Cycadidae, Ginkgoidae, Cupressidae, Pinidae e Gnetidae (Figura 322). Correntemente, são aceites cerca de 1045 espécies de gimnospérmicas, repartidas por 84 géneros e 12 famílias (Christenhusz et al., 2011; Roskov et al., 2019). As 'coníferas'(Pinidae + Cupressidae) incluem a maior parte dos géneros (70) e das espécies (615). Os restantes três grupos de «não coníferas» compreendem: 317 espécies de cicadófitos (em 10 géneros repartidos por 3 famílias); um único ginkgófitovivo (Ginkgo biloba); e 112 gnetófitos em três famílias monogenéricas (Ephedraceae, Welwitschiaceae e Gnetaceae).
Órgãos de suporte, estruturas reprodutivas e estróbilos
Nas gimnospérmicas, os fenómenos anatómicos e fisiológicos relacionados com a reprodução sexuada decorrem em estruturas reprodutivas unissexuais. Em contraste, as angiospérmicas possuem um órgão especializado na reprodução sexual que é originalmente hermafrodita: a flor. Nas gimnospérmicas monoicas (a condição mais frequente), cada indivíduo possui, em diferentes pontos da sua copa, estruturas reprodutivas ♂ e ♀; e.g., os pinheiros (Pinus, Pinaceae) e os abetos (Abies, Pinaceae). Nas espécies dioicas, numa mesma população coexistem indivíduos exclusivamente ♂ e indivíduos ♀; e.g., o ginkgo e o teixo (Taxus baccata, Taxaceae) (Figura 335-A).
Apesar de os Pinus — o género mais diverso de gimnospérmicas — serem monoicos, no cômputo geral do grupo a dioicia é dominante. Nas espécies monoicas, como estratégia evolutiva para reduzir os riscos de autopolinização, as estruturas reprodutivas femininas estão geralmente inseridas nos ramos fisicamente por cima (e a cotas mais altas) das estruturas masculinas (Niu et al., 2016).
Nas gimnospérmicas atuais, os órgãos de suporte surgem, salvo raras exceções, fortemente agregados. As estruturas reprodutivas unissexuais resultantes desta agregação arquitetónica designam-se genericamente por estróbilo (ou cone) (Figuras 323 e 324). Existem duas exceções clássicas: não são considerados estróbilos as estruturas reprodutivas ♀ das Taxaceae nem as do Ginkgo (Figuras 335-A e 326).
Como será detalhado no volume II, nas plantas com semente o saco embrionário (gametófito ♀) resulta da germinação de um megásporo confinado pelas próprias paredes do esporo (endomegasporia). Por seu turno, o gametófito ♀ germinadofica retido de forma permanente (endoprotalia) no interior do megasporângio (nucelo). Adicionalmente, este primórdio é externamente envolvido por um ou dois tegumentos de origem caulinar. Esta acumulação de camadas de proteção sobre os primórdios seminais é uma forte tendência evolutiva partilhada pelas plantas e pelos animais (Grant, 1950).
Nas angiospérmicas ocorre ainda uma camada extrema de proteção do gametófito e do gâmeta ♀: o carpelo. A solução encontrada na linhagem das gimnospérmicas teve de ser distinta, uma vez que o seu primórdio seminal (mais concretamente, o micrópilo) tem de estar fisicamente exposto ao exterior durante a polinização para captar o pólen. Assim, em grupos avançados como as araucariáceas, as 'coníferas' e as zamiáceas, o primórdio seminal está inserido (e parcialmente fundido) numa escama ou numa bráctea protetora, no âmbito de um estróbilo lenhoso. Esse mesmo estróbilo, logo após a polinização é aproveitado para proteger os primórdios fecundados e, mais tarde, já maduro, auxilia a dispersão da semente.
O termo latino strobilus refere-se originalmente a estruturas reprodutivas em forma de cone, constituídas por um eixo caulinar central onde se inserem escamas ou brácteas que se tornam lenhosas na maturação. Com este sentido estrito, o termo é aplicado tanto às gimnospérmicas como a alguns fetos (e.g., Equisetum). Contudo, na bibliografia botânica atual, constata-se a tendência de aplicar o termo estróbilo num sentido lato a todas as estruturas reprodutivas que aglomeram órgãos de suporte de microsporângios e/ou de primórdios seminais. Sob este prisma concetual, também a flor das angiospérmicas pode ser definida evolutivamente como um estróbilo altamente modificado e, regra geral, bissexual.
Nas plantas com semente, o pólen forma-se e matura no interior de sacos polínicos. Nas gimnospérmicas, estes sacos polínicos dispõem-se em grupos de 2 a 12 na face abaxial (inferior) de microsporofilos foliares muito especializados —as escamas polínicas (Figuras 323 e 329-A). Estes órgãos de suporte estão, por sua vez, e em número variável, sempre organizados em estróbilos ♂. Os estróbilos ♂ da esmagadora maioria das acrogimnospérmicas são anatomicamente simples (com eixos não ramificados) (Schulz et al., 2014).
Os primórdios seminais das gimnospérmicas atuais contactam diretamente com o exterior — não estão encerrados num pistilo como ocorre nas angiospérmicas. Consoante o grupo taxonómico, os primórdios seminais das gimnospérmicas apresentam-se espacialmente arrumados de quatro formas:
- Solitários, envolvidos banalmente por uma estrutura carnuda de origem foliar
,(arilo), como nas Taxaceae (com algumas exceções) (Figura 335-A); - Aos pares (raramente solitários ou em grupos de três), na extremidade de um curto ramo fértil bifurcado, como no Ginkgo (Figura 326);
- Na margem de megasporofilos pouco modificados, aglomerados em estróbilos ♀ frouxos/laxos, como no género Cycas (Cycadaceae) (Figuras 325-A e B);
- Em estróbilos ♀ compactos/congestos, geralmente lenhosos e de estrutura anatómica muito variável (vd. «Interpretação evolutiva do estróbilo feminino»; Figuras 325-C, D, 327-B, D e 329-C, D).
Na maior parte das espécies atuais — excetuando o género Cycas, o Ginkgo e a maioria das Taxaceae —, logo após a polinização, os primórdios fecundados são rapidamente envolvidos pelo crescimento de estruturas adjacentes provenientes do estróbilo ♀, as quais os isolam do exterior e os protegem de agentes bióticos e abióticos durante o longo desenvolvimento do embrião (Figura 327).
A disseminação das gimnospérmicas faz-se sob a forma de semente isolada ou sob a forma de estróbilo inteiro com assementes inclusas (vd. «Frutificações e sementes»). No primeiro caso, o estróbilo já maduro e lenhoso tem de abrir mecanicamente as suas escamas ao exterior para libertar as sementes contidas no seu interior.
Interpretação evolutiva do estróbilo feminino
A interpretação evolutiva do estróbilo ♀ nos cinco grandes grupos de acrogimnospérmicas é complexa e controversa. Embora não se tenha ainda atingido uma interpretação de absoluto consenso, é hoje claro que os estróbilos, e as suas respetivas componentes anatómicas, nem sempre são estruturas homólogas entre os diferentes grupos.
Nas Cycadaceae (Cycadidae), a família de acrogimnospérmicas que retém mais características ancestrais (plesiomorfias), os primórdios seminais estão localizados na margem de megasporofilos que mantêm ainda uma nítida morfologia foliar. Estes megasporofilos, por sua vez, agrupam-se no topo dos caules, diferenciando um estróbilo ♀ laxo (Figura 325-A, B). Os primórdios seminais estão totalmente a descoberto antes da polinização, uma exposição que, nas plantas atuais, só tem equivalente no Ginkgo. Nas Zamiaceae, a família mais avançada da subclasse Cycadidae, os megasporofilos estão metamorfoseados em escamas lenhosas organizadas em estróbilos muito semelhantes aos cones de algumas pináceas, com os primórdios seminais bem resguardados no seu interior (Figura 325-C). Os estróbilos ♀ dos cicadófitos dizem-se simples porque se circunscrevem a um único eixo com folhas modificadas (megasporofilos) apensas — não são caulesramificados.
O ginkgo (Ginkgo biloba, Ginkgoaceae, Ginkgoidae) segue um modelo anatómico completamente distinto: as estruturas reprodutivas ♀ resumem-se a um ramo fértil bifurcado (ou trifurcado), ostentando apenas 2 ou 3 primórdios seminais na extremidade distal (sendo este número maior em algumas espécies fósseis de ginkgófitos). Supõe-se que este ramo fértil seja o resultado evolutivo da hiper-simplificação de um estróbilo ♀ ancestral.
No eixo central do estróbilo ♀ das pináceas (a única família do clado dos pinófitos) inserem-se dois tipos de componentes: a bráctea tetriz (ou escama tetriz) e a escama ovulífera (Figuras 324 e 335-B, C). Cada bráctea tetriz axila (suporta na sua axila) uma escama ovulífera; por sua vez, na face adaxial (superior) de cada escama ovulífera repousam 2 primórdios seminais (Figura 335-B). O botânico sueco C. R. Florin (1894-1965) propôs que a bráctea tetriz tem origem foliar — é uma verdadeira bráctea —, sendo a escama ovulífera um sistema caulinar modificado (Florin, 1951). Odesenho e a dimensão relativa da bráctea e da escama são atributos morfológicos muito valorizados na taxonomia e segregação dos géneros de pináceas (Figura 335-C). Portanto, o estróbilo ♀ das pináceas é, na realidade, um sistema de caules, i.e., um estróbilo composto muito simplificado, desprovido de megasporofilos foliares (Figura 328-A).
Os cupressófitos são morfologicamente muito mais diversos do que os pinófitos. Comportam cinco famílias atuais: Araucariaceae, Podocarpaceae, Sciadopityaceae, Cupressaceae (que agora inclui as antigas Taxodiaceae) e Taxaceae. Nafamília das cupressáceas (a mais diversa do grupo), as escamas ovulíferas estão reduzidas a uma mera protuberância (invisível nas frutificações maduras) nos géneros mais basais da família (em parte das antigas taxodiáceas, e.g., Sequoia e Cryptomeria). Este resquício evolutivo caulinar desaparece por completo nos grupos mais avançados da família (as Cupressaceae s.str.). Em ambos os casos, os estróbilos ♀ das cupressáceas são constituídos por um eixoprincipal (por vezes muito curto) revestido por brácteas que são homólogas das brácteas tetrizes dos pinófitos — sendo, portanto, de natureza foliar (Figura 330). Estas brácteas classificam-se como férteis ou estéreis consoante suportem, ou não, primórdios seminais. Por sua vez, as brácteas podem tornar-se lenhosas (e.g., Cupressus e Chamaecyparis) ou carnudas (e.g., Juniperus), sendo esta última modificação uma clara adaptação à dispersão das sementes por animais (zoocoria).
Nas Araucariaceae, uma família basal de cupressófitos com grande importância florestal no hemisfério Sul, os estróbilos ♀ exibem apenas brácteas férteis, na superfície das quais se inserem os primórdios seminais (Conway, 2013). Nas antigas taxodiáceas, os primórdios estão localizados na axila ou na base das brácteas: as brácteas são também férteis (Tomlinson & Takaso, 2002). Nas cupressáceas mais evoluídas (e.g., Cupressus), os primórdios seminais inserem-se em várias camadas diretamente no eixo central dos estróbilos: as brácteas são meramente estéreis e protetoras (Figura 329-B). Conclui-se, então, que os estróbilos ♀ são morfologicamente compostos (ramificados) nas antigas taxodiáceas, e secundariamente simples nas Cupressaceae s.str.
Os estróbilos ♀ das pináceas e das cupressáceas mostram, portanto, uma ontogenia e uma morfologia fundamentalmente distintas (Figura 328) e, muito provavelmente, nem sequer partilham uma ancestralidade comum direta. Alguns autores estendem abusivamente o conceito de megasporofilo às brácteas férteis das cupressáceas e de outras famílias de cupressófitos, enquanto outros consideram que não há quaisquer evidências destas estruturas foliares nos estróbilos das gimnospérmicas atuais. O debate evolutivo continua em aberto. Para evitar inconsistências, neste manual, e no âmbito das gimnospérmicas, apenas se aplica o termo megasporofilo aos cicadófitos.
A tendência evolutiva para a simplificação do estróbilo ♀ ocorreu de forma convergente e independente em várias linhagens de 'coníferas'. O estróbilo dos zimbros (Juniperus) possui apenas de 1 a poucos primórdios. As Podocarpaceae, uma família com alguma expressão na África tropical e Australásia, retêm apenas um órgão de suporte de primórdios seminais (homólogo da escama ovulífera das pináceas) denominado epimácio, por baixo do qual se insere um número variável de brácteas estéreis, algumas das quais se tornam carnudas e coloridas na maturação (Conway, 2013; Figura 332). As Taxaceae, uma família muito avançada de cupressófitos, representam o caso mais extremo de simplificação do estróbilo ♀: nos teixos (Taxus), diferenciam-se apenas primórdios seminais solitários, encapsulados basalmente por um arilo carnudo na extremidade de ramos curtos. Embora morfologicamente estas estruturas de Ginkgo e Taxus não se assemelhem a estróbilos, os estudos filogenéticos mostram que os ancestrais de ambas as famílias possuíam estróbilos complexos. Por essa razão , a taxonomia moderna considera que todas as estruturas reprodutivas das gimnospérmicas, quer femininas quer masculinas, são, na sua essência evolutiva, estróbilos.
O grupo mais derivado das acrogimnospérmicas, os gnetófitos, reparte-se por três famílias de plantas dióicas (com raras exceções) de morfologia extremamente díspar. Os gnetófitos possuem estróbilos compostos unissexuais, cuja complexidade morfológica não será aqui discutida ao pormenor (Figura 331). Pontualmente, algumas espécies do género Gnetum (Gnetaceae) produzem estróbilos bissexuais (embora funcionalmente ♂) constituídos por anéis com vários verticilos de microsporofilos, distalmente rematados por verticilos de primórdios seminais estéreis. Nestes casos, a gota de polinização segregada pelos primórdios estéreis evoluiu para uma recompensa açucarada destinada a atrair insetos polinizadores (Figura 331-B; Endress, 1996). A tendência para aproximar fisicamente os esporângios ♀ e ♂, embora sem a criação de verdadeiros estróbilos bissexuais funcionais, repete-se na Welwitschia (Endress, 1996). Os estróbilos ♀ destas plantas, porém, têm sempre e apenas verticilos de primórdios seminais. Nos gnetófitos, tanto as estruturas de suporte dos sacos polínicos como os próprios primórdios seminais têm na sua base brácteas fundidas que formam uma estrutura análoga a um perianto floral (Kubitzki, 1990).
As múltiplas convergências evolutivas morfológicas e ecológicas dos gnetófitos com as angiospérmicas (recorde-se que as flores são um estróbilo bissexual) foram, durante quase um século, uma fonte inesgotável de equívocos filogenéticos.Entretanto, a filogenómica moderna veio demonstrar cabalmente que os gnetófitos, ao contrário do que se supunha, não são os parentes evolutivos mais próximos das angiospérmicas (Ran et al., 2018).