Polinização (I parte)

Conceitos de biologia floral e de polinização

A hipótese de que as flores promovem ativamente a dispersão do pólen por intermédio de vetores externos – e.g. animais ou vento – e que só assim podem ser compreendidas foi originalmente formulada pelo botânico de língua alemã Christian Konrad Sprengel (1750-1816), em 1793. Até então, as flores eram maioritariamente vistas como uma criação divina destinada ao deleite estético da humanidade (Vogel, 1996). Sprengel é o fundador de uma nova disciplina botânica, a biologia floral (floral biology). Os trabalhos de Darwin (1862, 1876) integraram esta disciplina no quadro mais vasto da biologia evolutiva das plantas. A biologia floral engloba duas grandes áreas de estudo: (i) os sistemas de reprodução e (ii) a biologia da polinização. Tendo a secção anterior abordado os sistemas de reprodução, seguem-se alguns tópicos-chave de biologia da polinização.

A polinização consiste na transferência de grãos de pólen da antera para o estigma recetivo, nas angiospérmicas, ou do saco polínico para a abertura micropilar, nas gimnospérmicas. Nos espermatófitos, não há reprodução sexual sem polinização. Refira-se, a título de exceção, que a formação de embriões estritamente assexuados — embriões gametofíticos ou adventícios — pode, por vezes, necessitar do estímulo da germinação do pólen no estigma, um fenómeno conhecido por pseudogamia (v. «Reprodução assexuada»).

A polinização deficiente ou falhada é uma das principais causas de insucesso reprodutivo nas plantas com flor. O papel determinante deste processo na evolução da estrutura da flor e na biologia reprodutiva dos espermatófitos dita que, em última instância, a flor seja interpretada como uma complexa adaptação à polinização

Autopolinização

Recorde-se que se reconhecem dois tipos genéticos fundamentais de sistemas de cruzamento: a autopolinização e a polinização cruzada. Em condições naturais ocorrem quatro modos de autopolinização distintos (Lloyd & Schoen, 1992): (i) cleistogamia; (ii) autogamia facilitada; (iii) autogamia autónoma; e (iv) geitonogamia.

Cleistogamia

Nas angiospérmicas com flores hermafroditas, a deiscência do pólen pelas anteras pode ocorrer antes (nas flores cleistogâmicas) ou depois da abertura das flores ao exterior (nas flores casmogâmicas). Em termos macroevolutivos, a cleistogamia evoluiu de forma independente pelo menos 93 vezes ao longo da história das angiospérmicas (Joly & Schoen, 2021). Foram identificadas pelo menos 693 espécies com flores cleistogâmicas, distribuídas por 50 famílias botânicas (Culley & Klooster, 2007).

As flores cleistogâmicas têm uma morfologia especializada e autogamia obrigatória (ou quase). Geralmente, são pequenas e pouco coloridas, desprovidas de odor e de néctar, com anteras coniventes aos estigmas e permanecem hermeticamente fechadas durante a polinização. A cleistogamia é comum e subtil nas gramíneas: nas espécies casmogâmicas, as lodículas intumescem e separam as glumelas na ântese, facilitando a extrusão (saída) das anteras e a polinização cruzada; nas espécies cleistogâmicas, a morfologia reduzida das lodículas inviabiliza essa função motora.

Na cleistogamia obrigatória, todas as flores produzidas pelo indivíduo são cleistogâmicas; na cleistogamia facultativa (ou dimórfica), os indivíduos produzem e combinam flores casmogâmicas e cleistogâmicas (Culley & Klooster, 2007). Culturas como o trigo-mole, o trevo-subterrâneo e o amendoim são plantas cleistogâmicas obrigatórias. A cleistogamia obrigatória característica do trevo-subterrâneo implica que as suas populações naturais sejam constituídas por misturas de linhagens puras e, no caso das pastagens semeadas, garante que as características genéticas das cultivares comerciais se mantêm, incólumes, ano após ano (Katznelson, 1974). Exatamente pela mesma razão, a probabilidade de ocorrerem trocas genéticas indesejáveis (por hibridação) entre as populações indígenas e as cultivares melhoradas é, nesta espécie, diminuta.

Do ponto de vista ecológico, a cleistogamia aumenta drasticamente a probabilidade de sucesso reprodutivo em condições ambientais adversas (e.g., frio e baixa luminosidade) ou diante da escassez de vetores polínicos. Complementarmente, a produção contínua de flores cleistogâmicas consome incomparavelmente menos fotoassimilados do que a de flores casmogâmicas porque evita o pesado custo metabólico associado à sobreprodução de pólen e à construção de grandes estruturas de atração de polinizadores (e.g., corolas, nectários). Embora, na maioria das plantas, o pólen represente uma pequena fração da biomassa do sistema reprodutivo, é mais rico em nutrientes (e.g., N e P) do que o perianto ou as sementes (Ashman, 1994).

Nas regiões geográficas marcadas por uma estação fria, as plantas herbáceas de floração muito precoce estão expostas a condições meteorológicas severamente imprevisíveis no final do inverno (e.g. frio ou eventos de chuva intensa e prolongada) que limitam o voo e a disponibilidade de polinizadores, ameaçando o sucesso reprodutivo. As violetas silvestres (Viola spp., Violaceae) são das primeiras plantas a florir na região Holártica. Várias espécies deste género resolveram a imprevisibilidade primaveril da polinização por meio de cleistogamia dimórfica, produzindo flores casmogâmicas e cleistogâmicas em fases distintas do ciclo fenológico (Culley & Klooster, 2007). As primeiras flores a surgirem são vistosas, grandes e disponíveis para polinização por insetos; um pouco mais tarde, escondidas junto à base da planta, surgem numerosas flores anãs e cleistogâmicas (Figura 274-B; Figura III.1.8-B) (Beattie, 1972). Para as violetas, as flores cleistogâmicas representam um investimento reprodutivo de menor qualidade genética (via endogamia), mas de garantida segurança. A vulgaríssima beldroega (Portulaca oleracea, Portulacaceae) constitui um caso excecional, com linhagens focadas na produção de flores cleistogâmicas e outras de flores casmogâmicas (Figura 274-A; Figura III.1.8-A). Em condições de campo, a frequência de indivíduos cleistogâmicos aumenta acentuadamente nas populações expostas a baixas temperaturas — uma observação empírica coerente com a hipótese da segurança reprodutiva (v. «Vantagens e desvantagens da polinização cruzada») (Furukawa et al., 2019).

Curiosamente, a nível macroevolutivo, existe uma correlação positiva documentada entre a cleistogamia e a zigomorfia floral. A transição evolutiva da simetria radial (actinomorfia) para a simetria bilateral (zigomorfia) reduz drasticamente o universo de insetos polinizadores capazes de operar na flor e, frequentemente, bloqueia os sistemas de autogamia facilitada e autónoma, o que agrava acentuadamente os riscos de falha catastrófica da polinização num ano mau. A evolução paralela da cleistogamia contorna precisamente estrangulamento biológico, oferecendo uma "apólice de segurança" reprodutiva (Joly & Schoen, 2021).

Autogamia facilitada

Em muitas plantas na ântese, o movimento frenético e atabalhoado dos polinizadores no interior da corola acaba por facilitar ou provocar a transferência acidental do pólen da antera para o estigma no interior da flor. A extensão e o impacto desta autogamia facilitada dependem da ausência de mecanismos genéticos de autoincompatibilidade, da sobreposição temporal e espacial de estigmas recetivos e anteras maduras, e da proximidade física entre as anteras e os estigmas. Constatou-se ainda que a incidência da autogamia facilitada é significativamente superior nas flores visitadas por comunidades muito diversificadas (e pouco eficientes) de polinizadores generalistas do que nas que mantêm relações mutualistas com polinizadores especializados (Fenster et al., 2004).

Autogamia autónoma

Entende-se por autogamia autónoma a autopolinização espontânea mediada unicamente pela gravidade, vento fraco ou contacto físico direto decorrente da proximidade espacial entre as anteras deiscentes e os estigmas recetivos da flor. Difere da autogamia facilitada por não envolver vetores bióticos. Quando este fenómeno ocorre precocemente, pouco antes da ântese — por exemplo, se persistem condições climáticas desfavoráveis à abertura mecânica da flor (e.g., dias sucessivos de tempo frio e nublado) —, a autogamia autónoma mimetiza ecologicamente a cleistogamia. Contudo, as verdadeiras flores cleistogâmicas distinguem-se ontogenicamente por possuírem adaptações morfológicas profundas e irreversíveis.

A autogamia no final do ciclo floral (autogamia autónoma retardada; delayed autonomous autogamy) atua como um mecanismo de salvaguarda que incrementa o sucesso reprodutivo quando, por qualquer razão ecológica, a esperada polinização cruzada falha. Em algumas plantas, ocorrem mesmo movimentos ativos de partes da flor no final da ântese para forçar, in extremis, esta autopolinização (Figura 293). A queda natural das corolas simpétalas com estames epipétalos proporciona um contacto físico final entre as anteras e os estigmas em algumas espécies (Hagerup, citado em Lloyd & Schoen, 1992). A explicação evolutiva para a abundância generalizada de estames inseridos nas pétalas (epipetalia) na natureza poderá residir, em grande parte, na facilitação deste "último recurso". Morfologicamente, a autogamia autónoma é consideravelmente menos frequente em flores zigomórficas do que nas simples flores actinomórficas (Joly & Schoen, 2021).

Geitonogamia

A geitonogamia é, muito provavelmente, o modo de autopolinização com maior frequência absoluta na natureza (Lloyd & Schoen, 1992). Trata-se de um fenómeno paradoxal porque reúne, em simultâneo, todas as propriedades ecológicas da polinização cruzada (e.g., requer a intervenção imprescindível de polinizadores animais vetores e está exposta aos mesmos condicionalismos meteorológicos da alogamia) e todas as consequências genéticas perversas da autogamia estrita (Lloyd & Schoen, 1992). A ântese simultânea, total ou parcial, de dezenas ou centenas de flores no mesmo indivíduo é o grande pressuposto causal da geitonogamia. É importante notar que a separação espacial de estigmas e estames em cada flor individual (hercogamia; v.i.) é impotente para impedir que um polinizador transporte o pólen da flor A para o estigma da flor B da mesma planta.

A probabilidade de geitonogamia é muitíssimo superior nas plantas isoladas de outras congéneres em flor na paisagem, ou nas plantas que investem em inflorescências ou flores grandes, atrativas e ricas em néctar. A justificação comportamental para este facto é ditada pela “economia” animal: quando a distância física entre as plantas da mesma espécie é muito grande, os custos energéticos das deslocações disparam; em resposta, os insetos polinizadores tendem a permanecer muito mais tempo a forragear as flores à sua disposição no mesmo indivíduo florido (Waser, 1986). Adicionalmente, as inflorescências/flores excecionalmente grandes e vistosas focam a atenção dos polinizadores porque estas características visuais são, frequentemente, interpretadas como indicadores fiáveis da dimensão e da qualidade das recompensas (Delph, 1996). A preferência por flores grandes (diferenciando-se na paisagem como "alvos") poderá também estar relacionada com a fraca resolução ótica dos olhos compostos dos insetos à distância (Chittka & Raine, 2006). Está também corroborado na literatura etológica que (i) o tempo total de permanência de um polinizador a explorar uma única flor (ou planta) é diretamente proporcional à quantidade de recompensa oferecida em néctar, e (ii) que, quanto maior a recompensa, menor será a distância de voo percorrida em seguida e, por conseguinte, menor a probabilidade de o inseto mudar rapidamente de indivíduo e promover a polinização cruzada (Kadmon & Shmida, 1992; Ohashi & Yahara, 1999).

Para as plantas, é vantajoso atrair polinizadores, mas quanto maior for a atratividade das flores ou das inflorescências, maiores serão os riscos de geitonogamia (nas espécies autocompatíveis) e, também, de oclusão (física) do estigma (stigma clogging) por grandes massas de pólen inútil (nas espécies autoincompatíveis) (de Jong et al., 1993; Robertson & MacNair, 1995). Este trade-off evolutivo é uma das principais forças seletivas por trás da rápida evolução dos sofisticados sistemas genéticos de autoincompatibilidade e dos múltiplos mecanismos morfológicos de promoção da alogamia, adiante descritos. A geitonogamia (bem como a componente de autopolinização observada nos sistemas de cruzamento mistos) será, em muitos casos, não uma adaptação, mas sim um custo inevitável, não adaptativo, que as plantas têm tacitamente de suportar, uma espécie de "taxa", para conseguirem atrair os animais polinizadores de que dependem (Barrett, 2014). Em suma, a geitonogamia induzida pelo comportamento animal teve um enorme e transversal impacto na evolução da morfologia e da fisiologia da flor.

Nas plantas autocompatíveis, a geitonogamia seria ainda mais comum e prejudicial se os polinizadores não partilhassem o hábito instintivo de visitar apenas uma pequena fração das flores abertas de cada inflorescência e de cada planta, movendo-se depois para outra inflorescência, muitas vezes voando finalmente para um outro indivíduo um pouco mais distante (Kadmon & Shmida, 1992; Pyke, 1978; Travis & Kohn, 2023). Em condições naturais, a geitonogamia excessiva nas plantas autocompatíveis é mitigada por mais três mecanismos biológicos intrínsecos ao vetor polinizador: (i) o arrastamento mecânico do pólen no corpo (e.g., suspenso nos pelos), (ii) alguns aspetos do comportamento forrageador dos insetos polinizadores (e.g., a constância floral e os rígidos padrões de movimento direcional ao longo das inflorescências), e (iii) as enormes necessidades diárias em volume de néctar e pólen dos polinizadores. O arrastamento do pólen (pollen carryover) e o comportamento forrageador (foraging behaviour) dos polinizadores (sobretudo das abelhas[1]) ajudam a explicar por que tantas espécies que não possuem mecanismos estruturais de promoção da alogamia investem, ainda assim, em flores hiperatrativas, reúnem muitas flores em inflorescências densas e/ou produzem enormes quantidades de néctar (Robertson, 1992). Adia-se para o ponto «Arrastamento do pólen. Comportamento forrageador das abelhas e de outros himenópteros polinizadores» uma explicação mais detalhada desta mecânica evolutiva. Por fim, referir que os animais polinizadores são incansáveis a realizar o serviço de polinização cruzada em grande escala porque, em termos metabólicos, o voo é uma atividade tremendamente cara.

Quando os mecanismos de defesa falham e a geitonogamia acontece — traduzida na deposição de uma mistura de pólen próprio e autogâmico no estigma —, muitas plantas recorrem a uma última linha de defesa genética pós-polinização: a autoincompatibilidade críptica (ou CSI; cryptic self-incompatibility). Ao contrário da autoincompatibilidade absoluta (na qual o pólen autogâmico é totalmente bloqueado; v. «Sistemas de autoincompatibilidade»), nas espécies com CSI o pólen autogâmico é viável e capaz de germinar e fecundar os primórdios seminais se chegar sozinho ao estigma (viabilizando a reprodução na ausência de parceiros sexuais). Contudo, em situações de polinização mista, os tubos polínicos provenientes do pólen alogâmico apresentam uma taxa de crescimento significativamente superior à dos tubos polínicos autogâmicos (o mesmo acontecendo com a taxa de germinação estigmática do pólen). Através desta competição gametofítica, o pólen alogâmico tem maior probabilidade de vencer a «corrida» até aos primórdios seminais, permitindo à planta tolerar elevadas taxas de deposição de pólen geitonogâmico sem pagar os custos reprodutivos ditados pela depressão endogâmica (Cruzan & Barrett, 1993).

Transpondo a teoria para a realidade agronómica: por razões óbvias (v. argumentos dos parágrafos anteriores), os riscos genéticos da geitonogamia são maiores nas plantas entomófilas de grande dimensão (e.g., nas árvores). Foi cabalmente demonstrado, em amendoal, que as trocas de pólen mediadas pelas abelhas ocorrem, na sua esmagadora maioria, entre flores da mesma árvore individual ou, no máximo, entre árvores imediatamente adjacentes na mesma linha, implicitamente, pertencentes à mesma cultivar (Jackson, 1996). Por conseguinte, na instalação de pomares comerciais de fruteiras autoincompatíveis, é decisivo o planeamento da proporção entre as cultivares base (cultivares funcionalmente femininas dirigidas à produção comercial de fruto) e as cultivares polinizadoras (dadoras de pólen compatível), bem como a sua intersecção e disposição espacial no terreno (esquema de plantação). A proporção de árvores polinizadoras e a sua proximidade à cultivar base têm de ser significativamente maiores nos pomares de fruteiras entomófilas do que nas plantações de espécies arbóreas autoincompatíveis polinizadas pelo vento, como é o caso da nogueira-europeia.

O elevado risco de geitonogamia nas árvores ajuda, também, a explicar a alta frequência e o sucesso das espécies dióicas e monoicas com fisionomia arbórea (em relação às plantas de menor porte) em muitas regiões do globo e justifica a importância da anemofilia neste tipo funcional de plantas (Friedman & Barrett, 2009; Renner & Ricklefs, 1995).

Mecanismos de promoção da autopolinização

De acordo com o exposto, a autopolinização é facilitada pela hermafroditia, cleistogamia, actinomorfia da corola, ausência de estruturas que isolem fisicamente os estigmas das anteras, proximidade entre as anteras e o pistilo, deiscência introrsa das anteras, maturação simultânea dos órgãos sexuais ♀ e ♂ e ausência de mecanismos genéticos de autoincompatibilidade. Na falta de mecanismos de promoção da alogamia, flores e inflorescências atrativas incrementam ainda mais a incidência da autopolinização.

[1] O termo abelha é utilizado para referir o clado Anthophila da superfamília Apoideae, um vasto grupo de himenópteros com mais de 20.000 espécies (cerca de 680 em Portugal).

Polinização cruzada

Em condições naturais, os estigmas das flores não especializadas são polvilhados com uma mistura heterogénea de grãos de pólen de diferentes proveniências, na qual geralmente prepondera o pólen coespecífico. Cativar os polinizadores com uma profusão de flores e gordas recompensas garante o abastecimento de pólen, mas incrementa a probabilidade de autopolinização. Consequentemente, a seleção natural trabalhou, em muitos grupos de plantas, mecanismos morfológicos e genéticos de promoção da polinização cruzada.

A promoção da alogamia nas angiospérmicas envolve, em diferentes combinações, diversos mecanismos que atuam em sentido oposto aos que favorecem a autopolinização. São classificáveis do seguinte modo: (i) expressão sexual; (ii) mecanismos espaciais (hercogamia); (iii) mecanismos temporais; (iv) sistemas de autoincompatibilidade; (v) sistemas de polinização; e (vi) mecanismos de seleção de polinizadores. A expressão sexual foi estudada anteriormente; os sistemas de polinização e os mecanismos de seleção de polinizadores são abordados um pouco mais à frente (v. «Vetores e sistemas de polinização» e «Seleção de polinizadores ao nível da flor»). Segue-se uma breve análise dos três mecanismos restantes.

Mecanismos espaciais e temporais de promoção da alogamia

A hercogamia consiste na separação espacial entre estigmas e estames na mesma flor. Vários mecanismos promovem esta separação, por exemplo: (i) a presença de estruturas anatómicas especiais (e.g., o hipanto nas rosáceas e o rostelo na flor das orquídeas [Orchidaceae]); (ii) estames e pistilos de diferentes tamanhos; ou (iii) anteras deiscentes voltadas para o exterior (anteras extrorsas) (e.g., nos lírios, Lilium, Liliaceae) (Figura 275-A; Figura III.1.9-A).

Os mecanismos temporais de promoção da alogamia atuam separando, agora no tempo, a deiscência das anteras dos estigmas recetivos. Na bibliografia botânica, reconhecem-se dois tipos principais: (i) a alteração ontogénica de sexo e (ii) a dicogamia. A alteração ontogénica de sexo consiste na produção de flores unissexuais de sexo distinto ao longo do ciclo fenológico do indivíduo; e.g., a iniciação do ciclo fenológico com flores ♂, mais tarde substituídas por flores ♀ ou hermafroditas, como acontece em muitas cucurbitáceas. O termo dicogamia refere-se ao desfasamento temporal da maturação dos órgãos sexuais ♀ e ♂ na mesma flor hermafrodita.

Na natureza ocorrem dois tipos fundamentais de dicogamia:

• Protandria: a deiscência do pólen anterior à maturação dos estigmas; e.g., Asteraceae, Digitalis e a maioria das Lamiaceae.
• Protoginia: estigmas recetivos antes da libertação do pólen; e.g., abacateiro e Plantago (Plantaginaceae) (Figura 275-B; Figura III.1.9-B).

A protandria é muito mais frequente do que a protoginia porque é ecologicamente mais eficiente a promover a polinização cruzada (v. «Arrastamento do pólen. Comportamento forrageador das abelhas e de outros himenópteros polinizadores»; Harder et al., 2000). As espécies protândricas tendem a ser polinizadas por abelhas e moscas, enquanto as protogínicas são predominantemente polinizadas pelo vento ou por coleópteros (Sargent & Otto, 2004).

Nas labiadas evoluíram vários sistemas elaborados de dicogamia com uma componente mecânica (Figura 276; Figura III.1.10). Nas Salvia (Lamiaceae) — um género melitófilo dicogâmico —, os estames formam um mecanismo de alavanca apoiado num fulcro. A pressão exercida pelas abelhas polinizadoras na base dos estames das flores jovens movimenta a alavanca e força as anteras a descerem, roçando e depositando pólen no dorso do visitante. Nas flores mais velhas, os estames vazios deixam de reagir à pressão e o estilete encurva-se, naturalmente, para baixo; os insetos que aterram no lábio inferior em busca de néctar impelem o movimento do estilete, cujo estigma roçará o dorso, recolhendo pólen (Classen-Bockhoff et al., 2004). As flores das Salvia são protândricas: as flores mais jovens são funcionalmente ♂ e as mais velhas funcionalmente ♀.

O abacateiro (Persea americana) possui um sistema particularmente engenhoso de dicogamia (Figura 279). Cada flor abre duas vezes ao longo de dois dias: na primeira abertura, é funcionalmente ♀; no dia seguinte, reabre na fase ♂. Existem dois tipos de cultivares: nas cultivares do Tipo A, as flores abrem de manhã na fase ♀, fecham de tarde e voltam a abrir na tarde do dia seguinte, na fase ♂; as cultivares do Tipo B abrem de tarde na fase ♀, fecham ao anoitecer e reabrem na manhã do dia seguinte na fase ♂ (Davenport, 1986). O abacateiro é autocompatível, mas o desfasamento temporal entre os estádios ♀ e ♂ dificulta a autopolinização. Ainda assim, as condições ambientais do Sul da Península Ibérica propiciam uma breve sobreposição das fases ♂ e ♀ num reduzido número de flores, possibilitando a produção de fruto sem a intervenção de pólen cruzado (Martínez et al., 1999). De qualquer modo, nos pomares comerciais, é de todo conveniente  consociar cultivares do Tipo A e do Tipo B (Davenport, 1986).

A dispersão da floração ao longo do tempo (assincronia da ântese) ao nível do indivíduo ou da população parece atuar como um importante mecanismo temporal adicional de promoção da alogamia. O escalonamento temporal da floração também promove a polinização a longa distância, aumentando a probabilidade de cruzamentos entre indivíduos geneticamente distintos e distantes, com consequentes ganhos de fitness (Kitamoto et al., 2006).

Sistemas de autoincompatibilidade

A hercogamia e a dicogamia são estruturalmente eficientes a prevenir a autogamia autónoma dentro da mesma flor, mas são ineficazes a evitar a transferência de pólen entre flores da mesma planta (geitonogamia). A polinização cruzada absoluta e garantida só é conseguida através da dioicia ou com a presença de sistemas de autoincompatibilidade genética estritos.

As plantas hermafroditas autoincompatíveis são também frequentemente designadas na agronomia por autoestéreis. Em contraponto, as plantas que praticam regularmente a autogamia ou a geitonogamia são, forçosamente, autocompatíveis (ou autoférteis).

Os pistilos das plantas dotadas de sistemas de autoincompatibilidade (SI; plant self-incompatibility systems) têm a capacidade de selecionar o pólen capturado pelo estigma. Concretamente, as plantas autoincompatíveis não produzem sementes, quer a partir do próprio pólen (autogamia), quer a partir do pólen de indivíduos portadores de alelos de incompatibilidade geneticamente idênticos. Os mecanismos de autoincompatibilidade atuam através do reconhecimento bioquímico e da subsequente neutralização do pólen incompatível pela planta recetora (que, nesta interação, assume a função ♀) — e compreendem o bloqueio da germinação do pólen na superfície do estigma, a inibição do crescimento do tubo polínico ao longo do estilete, a prevenção física da fertilização dos óvulos ou a interrupção prematura do desenvolvimento do embrião.

Os SI promovem ativamente a polinização cruzada com genótipos distantes, uma vez que a partilha de alelos de incompatibilidade idênticos é estatisticamente mais provável entre indivíduos intimamente aparentados do que entre indivíduos não aparentados na população (Cartwright, 2009).

Os sistemas de autoincompatibilidade repartem-se por dois grandes tipos evolutivamente independentes e distintos (Kao & Tsukamoto, 2004):

• Sistemas de autoincompatibilidade heteromórfica: aliam um mecanismo genético e fisiológico a um evidente mecanismo morfológico estrutural de prevenção da autopolinização.
• Sistemas de autoincompatibilidade homomórfica: o mecanismo fisiológico e genético de autoincompatibilidade é críptico, não tendo qualquer expressão morfológica visível na flor.

A heterostilia é, de longe, o mecanismo morfológico com mais frequência associado à autoincompatibilidade heteromórfica — quase todas as plantas heterostílicas são estritamente autoincompatíveis. Nas populações das espécies heterostílicas, coabitam naturalmente dois (distilia) ou três (tristilia) tipos morfológicos distintos de flor (morfos). A tristilia é substancialmente mais rara e não será aqui discutida em detalhe. A distilia ocorre, por exemplo, nas primaveras (Primula, Primulaceae), em muitas boragináceas (e.g., Lithodora e Pulmonaria), no linho e no trigo-sarraceno. A tristilia observa-se na salgueirinha (Lythrum salicaria, Lythraceae) e em várias espécies de Oxalis (Oxalidaceae) (Figura 278) (Charlesworth, 1979).

Nas plantas distílicas, coexistem indivíduos com flores de estames longos e pistilo curto, e indivíduos com flores de estames curtos e pistilo longo (Figura 277). Esta mecânica assegura que o pólen é colocado em diferentes partes do corpo do inseto polinizador, reduzindo as trocas de pólen entre plantas do mesmo morfo. De qualquer modo, as polinizações compatíveis verificam-se apenas entre indivíduos com anteras e estigmas com o mesmo comprimento.

Ao contrário dos sistemas homomórficos — de controlo gametofítico ou esporofítico (v.i.) —, as plantas heterostílicas operam exclusivamente sob um sistema de incompatibilidade esporofítico. Embora a autoincompatibilidade heteromórfica e a autoincompatibilidade homomórfica esporofítica partilhem semelhanças fisiológicas, a genómica moderna mostrou que as suas bases genéticas e arquiteturas moleculares são distintas e evoluíram de forma independente.

Nas angiospérmicas, são muito frequentes dois sistemas de autoincompatibilidade homomórfica, ambos regulados por um único locus (o locus S) altamente polimórfico (alelos S1, S2, S3, etc.) (Quadro 44, Figura 280).

Na autoincompatibilidade gametofítica (GSI), a rejeição do pólen é tardia, ocorrendo predominantemente ao nível do estilete (após a germinação do pólen no estigma). O destino do grão de pólen depende apenas da sua genética. Para haver produção de sementes viáveis, é estritamente necessário que o alelo S expresso pelo tubo polínico em crescimento não coincida com nenhum dos alelos S presentes nos tecidos diploides do pistilo recetor. Este tipo de incompatibilidade é o mais comum entre as angiospérmicas, sendo muito frequente nas famílias Fabaceae, Fagaceae, Papaveraceae, Poaceae, Rosaceae e Solanaceae (Zhuang et al., 2024).

Na autoincompatibilidade esporofítica (SSI), a produção de sementes é precocemente barrada no estigma. Ao contrário da GSI, o comportamento do pólen neste sistema é ditado pelo genótipo diploide da planta que lhe deu origem (o esporófito dador). Embora o gametófito ♂ (pólen) seja haploide, neste intrincado sistema, os produtos proteicos de ambos os alelos (caso a planta dadora seja heterozigótica) do dador de pólen estão depositados na esporoderme. Consequentemente, a polinização é bloqueada se qualquer um dos dois alelos do esporófito dador de pólen for geneticamente idêntico a um dos alelos presentes no pistilo recetor. A autoincompatibilidade esporofítica é evolutivamente mais recente e particularmente frequente nas Asteraceae, Betulaceae, Brassicaceae e Convolvulaceae (Murase et al., 2024).

QUADRO III.1.2. Sistemas de autoincompatibilidade homomórfica

Tipo	Exemplos
Autoincompatibilidade gametofítica	Planta dadora de pólen S1S2 x planta recetora de pólen S1S2 → pólen S1 ou S2 → todos os tubos polínicos bloqueados → sem semente. Planta dadora S1S2 x planta recetora S1S3 → pólen S1 ou S2 → S1 bloqueado, S2 formação de tubo polínico → descendência S2S1 e S2S3. Planta dadora S1S2 x planta recetora S3S4 → pólen S1 ou S2 → todos os tubos polínicos potencialmente viáveis → descendência S1S3, S1S4, S2S3 e S2S4.
Autoincompatibilidade esporofítica	Planta dadora de pólen S1S2 x planta recetora de pólen S1S2 → pólen S1 ou S2, mas com expressão simultânea dos dois alelos → tubos polínicos bloqueados → sem semente. Planta dadora S1S2 x planta recetora S1S3 → pólen S1 ou S2, mas com expressão simultânea dos dois alelos → tubos polínicos bloqueados → sem semente. Planta dadora S1S2 x planta recetora S3S4 → pólen S1 ou S2, mas com expressão simultânea dos dois alelos S → todos os tubos polínicos potencialmente viáveis → descendência S1S3, S1S4, S2S3 e S2S4.

Muitas espécies possuem uma autoincompatibilidade estrita (total), conforme foi até agora explicitado. Contudo, nas plantas com autoincompatibilidade parcial (partial self-incompatibility), a quantidade e a qualidade da semente produzida são apenas deprimidas (e não totalmente bloqueadas) quando polinizadas com pólen geneticamente próximo;i.e., estas espécies demonstram uma notável variação quantitativa na eficácia do sistema de autoincompatibilidade. Nestas plantas, a expressão variável dos genes de autoincompatibilidade deve-se à natureza fraca de certos alelos S, à presença de genes modificadores secundários ou a uma sensibilidade fisiológica intrínseca a determinadas condições exteriores (e.g., picos de temperatura) ou internas (e.g., idade avançada das flores ou presença concorrencial de frutos em desenvolvimento) (Levin, 1996). Por exemplo, estima-se que cerca de 10% das espécies de compostas (Asteraceae) sejam apenas parcialmente autoincompatíveis (Ferrer & Good-Avila, 2007).

O processo celular de seleção e bloqueio dos tubos polínicos incompatíveis é realizado ativamente por um tecido esporofítico (2n) da planta maternal, constituído pelas células especializadas do estigma e do estilete — tecidos que estão totalmente ausentes nas gimnospérmicas. Por conseguinte, os sistemas de autoincompatibilidade são exclusivos das angiospérmicas. Foi sugerido que, para além da óbvia proteção física dos delicados primórdios seminais contra a herbivoria ou dessecação, a evolução de carpelos fechados é uma consequência das vantagens seletivas atribuídas pelos sistemas de autoincompatibilidade, enquanto mecanismo de promoção da polinização cruzada (Zavada & Taylor 1986). Foi também sugerido que a dicogamia e os sistemas de autoincompatibilidade foram um pré-requisito funcional indispensável para a evolução inicial de estróbilos bissexuais, dos quais a flor hermafrodita é o melhor exemplo (Bateman et al., 2011), e que, por sua vez, estes sistemas de autoincompatibilidade podem ter contribuído decisivamente para a radiação adaptativa e a dominância das angiospérmicas no início do período Cretácico (Zavada & Taylor, 1986).

Sabe-se que mais de metade das espécies conhecidas de angiospérmicas possuem algum tipo funcional de autoincompatibilidade (Hiscock & Kües, 1999). Os sistemas de autoincompatibilidade são particularmente frequentes em populações com distribuições contínuas no espaço (muitos parceiros sexuais disponíveis) e com dispersão local de sementes; o inverso ocorre nas espécies colonizadoras, caracterizadas pela capacidade de dispersão a longa distância e por populações naturalmente esparsas. A dispersão local de pólen e de sementes facilita a endogamia porque o universo de potenciais dadores de pólen contém, provavelmente, uma alta densidade de indivíduos estreitamente aparentados (Cartwright, 2009).

O processo de domesticação das plantas cultivadas pelo Homem envolveu, por vezes, a seleção deliberada ou acidental de mutações que desativaram a autoincompatibilidade natural dos progenitores selvagens (Meyer et al., 2012). Apesar desse relaxamento em muitas culturas anuais, os sistemas de autoincompatibilidade mantêm, ainda assim, uma importância prática e económica enorme na agricultura moderna, sobretudo na arboricultura. Os pomares comerciais concentram o mesmo clone (e, implicitamente, o mesmo genótipo S) em vastíssimas áreas por imperativos de rentabilidade económica (e.g., redução dos custos de colheita, de processamento industrial e de aplicação calendarizada de fitofármacos). Para garantir a produtividade e a qualidade dos frutos é necessário consociar cultivares polinizadoras, compatíveis. Este é o motivo pelo qual as nespereiras e as amendoeiras cultivadas isoladamente não frutificam, ou dão pouco fruto, porque não têm plantas geneticamente compatíveis à distância de voo útil dos insetos polinizadores.

A compreensão dos intrincados mecanismos moleculares que regem a autoincompatibilidade tem registado avanços notáveis, abrindo caminho a uma verdadeira revolução biotecnológica na agronomia. Embora o longo processo de domesticação natural tenha selecionado positivamente mutações que suprimiram a autoincompatibilidade em muitas culturas anuais, a moderna engenharia genética permite agora replicar esse processo evolutivo de forma cirúrgica e acelerada. Através da tecnologia de edição genómica CRISPR-Cas9 é agora possível inativar seletivamente os genes da autoincompatibilidade em espécies cultivadas tradicionalmente autoestéreis (Peer et al., 2025). Por exemplo, já existem linhas experimentais autocompatíveis de batateira (Solanum tuberosum) e de fruteiras da família Rosaceae que poderão, num futuro próximo, prescindir de cultivares polinizadoras nos pomares comerciais (Encina et al., 2023).

Xenia e metaxenia

Foi demonstrado que a polinização cruzada pode aumentar a produção e a qualidade de frutos e sementes em plantas autocompatíveis, sejam elas cultivadas ou não domesticadas. O efeito da origem (genótipo) do pólen nas características físicas e químicas dos frutos e das sementes divide-se, classicamente, em dois tipos: xenia e metaxenia (Denney & Martin, 1990).

A xenia refere-se ao efeito direto e visível do pólen nas propriedades do embrião e do endosperma, i.e., nas partes anatómicas do diásporo que são resultantes da singamia (fecundação). A xenia está, portanto, intimamente relacionada com o fenómeno da depressão endogâmica e do vigor híbrido (heterose). O exemplo pedagógico mais clássico de xenia observa-se no milho (Zea mays, Poaceae): quando os estigmas (as "barbas" da espiga) recebem uma mistura de pólen proveniente de variedades distintas, a espiga resultante exibe grãos (cariopses) com endospermas de cores, formas ou composição totalmente diferentes, lado a lado.

A metaxenia compreende os efeitos do genótipo do pólen no fruto propriamente dito ou nas partes da semente de origem estritamente maternal (tegumento e perisperma). Fisiologicamente, admite-se que a metaxenia seja mediada pela síntese de fito-hormonas (e.g., auxinas e giberelinas) pelo embrião/endosperma híbrido em desenvolvimento; estas hormonas difundem-se para os tecidos maternos circundantes do ovário, alterando a sua força de atração de nutrientes (sink strength) e a sua via de desenvolvimento (Guo et al, 2022).

O fenómeno da metaxenia foi descrito originalmente na tamareira (Phoenix dactylifera, Arecaceae), onde se verificou que o pólen utilizado dita o tamanho final da tâmara e o seu tempo exato de maturação anatómica. Desde então, foi provado que a qualidade e a origem do pólen afetam a cor dos citrinos, das castanhas, das uvas, maçãs, dióspiros e peras; o teor em açúcares e o diâmetro de maçãs e pêssegos; bem como as datas da maturação do algodoeiro e do pistácio (Denney, 1992).

Vetores e sistemas de polinização

Depois de maduros, os grãos de pólen disseminam-se em tétradas, aglomerados em grande número (e.g., as polínias das orquídeas) ou isoladamente (a condição mais frequente). Nas flores autogâmicas, o pólen acede ao estigma por ação da gravidade (condição mais frequente), por contacto físico direto das anteras com os estigmas, ou é transportado no interior da flor pelo vento ou por vetores animais (autogamia facilitada).

A polinização cruzada depende da ação de vetores polínicos (ou agentes polínicos). O conceito de sistema de polinização (ou mecanismo/modo de polinização; pollination system) expressa a estratégia de polinização evolutivamente adquirida pela planta. Os sistemas de polinização são tradicionalmente classificados em função do vetor polínico envolvido (Quadro 45; Figuras 281 e 282).

QUADRO III.1.3. Sistemas de polinização
Tipo	Descrição
TIPOS MAIORES
Polinização anemófila	Polinização pelo vento.
Polinização hidrófila	Água como vetor de polinização.
Polinização biótica	Polinização por seres vivos.
TIPOS DE POLINIZAÇÃO BIÓTICA (= ZOÓFILA)
Polinização entomófila	Polinização por insetos.
Polinização ornitófila	Polinização por aves.
Polinização quiropterófila	Polinização por morcegos.
Polinização malacófila	Polinização por caracóis.

Polinização biótica

A polinização abiótica desenrola-se de forma passiva pela ação da água ou do vento. Das muitas angiospérmicas aquáticas (suspensas na superfície ou no interior da massa de água, enraizadas ou não) e semiterrestres (de ambientes húmidos, não suspensas na água), só uma pequena fração tem a água como vetor de polinização. A hidrofilia é invulgar na natureza e mais frequente entre as monocotiledóneas aquáticas (Figura 282). Na epi-hidrofilia, o pólen (e.g., Callitriche e Potamogeton) ou as próprias flores ♂ destacadas da planta-mãe (Vallisneria) flutuam na superfície da água até, eventualmente, contactarem os estigmas das flores ♀. A hipo-hidrofilia é o tipo mais raro de hidrofilia (e.g., Zannichellia e Zostera) — o pólen, tão denso ou mais denso do que a água, é disperso no interior da massa de água ao encontro das flores ♀ e dos respetivos estigmas que permanecem submersos (Cox, 2003).

A polinização anemófila é de longe mais comum do que a hidrofilia (Figura 281-J,K,L). A anemofilia é secundária nas angiospérmicas, i.e., desenvolveu-se em linhagens primitivamente entomófilas, pelo menos 42 vezes (Stephens et al., 2023). Pelo contrário, trata-se de um caráter ancestral (plesiomorfia) nas gimnospérmicas. Embora a zoofilia seja mais frequente em número absoluto de espécies, a anemofilia ganha uma relevância colossal se se tomar em consideração que as comunidades pratenses dominadas por gramíneas cobrem cerca de 40% da superfície terrestre emersa e as culturas agrícolas da mesma família (Poaceae) ocupam cerca de 69% da área cultivada global (Bardgett et al., 2021). Famílias ecológica e economicamente tão significativas como as poáceas, as ciperáceas, as juncáceas, as salicáceas ou as fagáceas são total ou maioritariamente anemófilas.

A maioria das plantas polinizadas pelo vento evoluiu de ancestrais entomófilos em resposta à escassez crónica de polinizadores ou a alterações profundas do habitat (Culley et al., 2002). A falta de polinizadores, quando não é evolutivamente compensada pela transição para a anemofilia, pode redundar na obrigatoriedade da autopolinização e, consequentemente, num beco sem saída evolutivo (Goodwillie et al., 2005). A migração evolutiva para a polinização anemófila é óbvia em alguns grupos de plantas de famílias predominantemente entomófilas; e.g., os freixos (Fraxinus) nas Oleaceae ou Sanguisorba nas Rosaceae. Curiosamente, alguns raros clados anemófilos retornaram, total ou parcialmente, à entomofilia; e.g., os ancestrais de Buxus (Buxaceae) e Castanea (Fagaceae) — dois géneros atualmente ambofílicos (polinizados quer pelo vento, quer por insetos) — eram estritamente anemófilos.

A polinização anemófila, sobretudo quando combinada de forma sinérgica com a monoicia, a dioicia ou com sistemas de autoincompatibilidade, tem um poderoso efeito na contenção da geitonogamia (Friedman & Barrett, 2009; Lloyd & Schoen, 1992; Renner & Ricklefs, 1995). No entanto, o sistema apresenta limitações: a seleção vigorosa de gâmetas (competição de tubos polínicos) é frequentemente menos eficaz nas plantas anemófilas do que na zoofilia, dada a chegada mais intermitente e menos concentrada do pólen ao estigma (v. «Competição do pólen. Seleção de gâmetas»; Mulcahy & Mulcahy, 1987). Adicionalmente, as plantas anemófilas continuam sujeitas a sérias contingências climáticas, como achuva intensa (que "lava" o pólen do ar), a total ausência de vento durante a ântese ou ventos excessivamente tempestuosos.

A polinização anemófila é mais eficiente e abundante em comunidades com elevada densidade de plantas da mesma espécie, situadas em territórios ventosos e pouco chuvosos durante a ântese — como as pastagens, as estepes ou asflorestas temperadas e boreais. Habitats estruturalmente complexos, com plantas dispersas (baixa densidade populacional) e ambientes muito húmidos, como as florestas tropicais, são desfavoráveis à anemofilia porque envolvem perdas maciças de pólen intercetado pela folhagem (Culley et al., 2002). Em contraste, a anemofilia está sobrerrepresentada nas árvores porque deprime drasticamente a geitonogamia natural que fatalmente ocorreria nas árvores entomófilas de grande dimensão (onde os insetos forrageiam demoradamente a mesma copa) sem sistemas de autocompatibilidade (J. Friedman & Barrett, 2009).

Morfologicamente, o perianto (pétalas e sépalas) das flores anemófilas é nulo ou muito simplificado — o que reduz o investimento em recursos metabólicos. Adicionalmente, verifica-se que as plantas polinizadas pelo vento reduziram evolutivamente a dimensão de ramos, folhas e outras estruturas vegetativas na vizinhança imediata das superfícies recetivas. Estas estruturas poderiam atuar como obstáculos aerodinâmicos, intercetando inutilmente o pólen e reduzindo o número final de grãos que atingem os estigmas. É por este motivo que a ântese ocorre frequentemente antes do abrolhamento das folhas (nas espécies caducifólias) e as inflorescências se concentram na extremidade de ramos pendentes e flexíveis (amentilhos).

A polinização a longa distância, entre indivíduos não aparentados, é estatisticamente mais provável na anemofilia do que na zoofilia, e a «viagem» do pólen é totalmente independente das contingências da presença e da ecologia comportamental de um polinizador animal (e.g., a sensibilidade dos insetos ao frio ou à velocidade do vento). Na polinização biótica, o pólen é colocado com precisão diretamente no estigma pelo vetor animal; na polinização anemófila, não há forma ativa de dirigir o movimento do pólen a longa e média distâncias. Contudo, a polinização anemófila não é tão estocástica (aleatória) como aparenta ser. A curta distância, experiências em túneis de vento indicam que muitas estruturas reprodutivas femininas têm um comportamento aerodinâmico altamente canalizado e, em alguns casos, parecem desviar preferencialmente as correntes de ar em direção aos micrópilos ou aos estigmas (Niklas, 1985; Friedman & Barrett, 2009).

Ainda assim, a aerodinâmica dos órgãos reprodutivos e adaptações morfológicas como os estigmas longos e plumosos não evitam um desperdício imenso de pólen, uma vez que os estigmas exploram apenas uma parte ínfima do volume tridimensional de ar atravessado pela nuvem polínica. Devido ao pólen em suspensão na própria copa, os riscos de autopolinização por gravidade ou vento fraco são reais, razão pela qual a incidência da dioicia e da dicogamia perfeitas é tão elevada nas plantas anemófilas (Lloyd & Schoen, 1992).

Consequentemente, estas plantas não têm outra alternativa biológica senão redirecionar os seus recursos e produzir massas imensas de pólen, um investimento massivo que, por vezes, compromete a alocação de energia para o desenvolvimento de primórdios seminais e sementes. Como sintetizou brilhantemente Darwin (1876): «Com a ajuda dos sentidos e dos instintos dos insetos, o pólen seria transportado com incomparável maior segurança do que através do vento».

Polinização biótica

Entre 64% e 68% das famílias e cerca de 88% dos géneros e 90% das espécies de angiospérmicas são polinizados por animais (polinização biótica, polinização zoófila; biotic pollination) (Tong et al., 2023). Cerca de dois terços das angiospérmicas, inclusivamente, não produzem sequer semente sem a intervenção de polinizadores animais (Rodger et al., 2021). A proporção de espécies zoófilas aumenta de cerca de 78% nas regiões de clima temperado para 94% nos trópicos (Ollerton et al., 2011). A razão do declínio da polinização abiótica (sobretudo pelo vento) nas regiões tropicais não está totalmente compreendida, mas poderá estar intrinsecamente relacionada com a ineficiência da anemofilia em ambientes florestais densos e com a espantosa diversidade biológica dos ecossistemas lenhosos tropicais. Nas regiões tropicais, são também mais frequentes as plantas com tipos altamente especializados de polinização; e.g., plantas polinizadas por um único tipo funcional de polinizador, como as aves ou os esfingídeos (borboletas da família Sphingidae) (Ollerton et al., 2011).

A identidade dos vetores polínicos animais é determinada com base em três critérios fundamentais: (i) visitação regular das flores (frequência da visitação); (ii) transporte de cargas polínicas significativas (avaliadas pelo número ou pela massa de grãos de pólen suspensos no corpo do vetor); e (iii) evidências experimentais (e.g., ensaios de exclusão de polinizadores). Os dados experimentais são os mais fiáveis e, infelizmente, os mais caros de obter e os menos frequentes na bibliografia. A literatura é, no entanto, unânime: os insetos são o grupo animal com interações mais diversas e complexas com as plantas com flor (v. «Polinização entomófila»). A polinização entomófila tem importantes vantagensevolutivas: os insetos estão disponíveis praticamente em todos os habitats de angiospérmicas e são fáceis de atrair em grande número com um reduzido investimento em estruturas de atração (e.g., pétalas) e em recompensas (e.g., néctar) (McCallum et al., 2013).

A polinização das plantas aquáticas constitui uma evidência indireta das vantagens intrínsecas da entomofilia. A esmagadora maioria das plantas dulçaquícolas obrigatórias (hidrófitos) retiveram a polinização entomófila ancestral: durante o período reprodutivo, elevam as flores acima da superfície da água, expondo-as aos insetos polinizadores (e.g., Nymphaea, Nuphar, Pontederia, Ranunculus, Menyanthes) (Philbrick & Les, 1996).

A polinização por morcegos e, sobretudo, por aves tem uma enorme expressão nos trópicos. Nas Américas e em África, evoluíram de forma independente dois grupos de aves nectarívoras (que se alimentam de néctar) polinizadoras:respetivamente, as famílias Trochilidae e Nectariniidae, popularmente conhecidas por beija-flores (Figura 281-A). Asimilaridade morfológica das aves destas duas famílias é um conhecido exemplo de convergência evolutiva. A polinização por aves e morcegos é energeticamente muito dispendiosa para as plantas, por estar associada a flores robustas, de longa duração e com abundantes recompensas (as aves e os morcegos consomem grandes quantidades de energia para se manterem quentes, pois são endotérmicos). Em contrapartida, estes vetores transportam grandes massas de pólen a longa distância (promovendo fortemente a polinização cruzada) e podem ser mais fiáveis em ambientes desfavoráveis ao voo de insetos polinizadores (e.g., no sub-bosque de florestas tropicais e em altas montanhas) (Fleming et al., 2009). Estão ainda descritos casos raros de polinização por moluscos, répteis e até por mamíferos não voadores.

A polinização biótica envolve, geralmente, uma relação mutualista, i.e., uma interação biológica com vantagens recíprocas: o vetor animal recebe uma recompensa alimentar em troca do serviço de polinização (v. «Interações ecológicas com plantas»). O aumento da quantidade e/ou da qualidade das recompensas pode resultar em visitas mais prolongadas dos polinizadores e/ou numa probabilidade acrescida de visitação de outras flores da mesma espécie num futuro próximo — com óbvios ganhos de eficácia e eficiência na polinização cruzada. Em resumo, mais e melhores recompensas traduzem-se, eventualmente, num acréscimo de fitness da planta polinizada, o critério supremo sobre o qual trabalha a evolução por adaptação (Ohashi & Yahara, 1999).

Reconhecem-se dois tipos fundamentais de recompensa alimentar:

• Néctar: essencialmente uma fonte de energia rápida para os polinizadores; a concentração de açúcares no néctar está intimamente correlacionada com o tipo de polinizador.
• Pólen: fornece lípidos e proteínas essenciais; cerca de 8–10% das angiospérmicas oferecem pólen como única recompensa (Buchmann, 1983).

Referem-se ainda três tipos menos frequentes de recompensa. O consumo direto de peças da flor está associado a relações mutualistas ancestrais (e.g., a polinização cantarófila de muitas magnoliídeas por escaravelhos), sendo os estames os tecidos mais consumidos. Algumas espécies recompensam os seus polinizadores fornecendo habitat e tecidos nutritivospara o desenvolvimento das larvas (nursery pollination), fenómeno descrito adiante a respeito da polinização nas figueiras (Ficus). Cerca de 600 espécies de orquídeas neotropicais produzem substâncias voláteis irresistíveis para os machos de um grupo peculiar de himenópteros: as abelhas da tribo Euglossinae (Apidae). Estas fragrâncias perfumadas são ativamente recolhidas e acumuladas num órgão especial nas patas posteriores dos machos, para depois serem utilizadas em paradas nupciais (Figura 283) (Ramírez et al., 2011).

Embora seja consensual que o alimento é a principal recompensa, não é a única. A flor pode oferecer um microclima termicamente favorável para os polinizadores (e.g., temperatura ou humidade relativa mais elevadas no interior da corola), protegendo-os da congelação ou da dessecação. Por exemplo, López-Uribe et al. (2025) demonstraram que as flores de duas espécies de aboboreiras (Cucurbita) manipuladas artificialmente de modo a reduzir a humidade no seu interior foram significativamente menos visitadas; e que, quanto mais seco for o ar ambiente, maior é a presença de polinizadores abrigados nestas flores.

Para cativar a atenção dos polinizadores, não basta oferecer recompensas; é preciso publicitar a sua existência. As plantas zoófilas servem-se de sinais olfativos, visuais ou táteis. Os insetos possuem um sentido do olfato apuradíssimo, do qualdependem para localizar parceiros sexuais, descobrir alimentos, encontrar locais para oviposição e escapar a predadores (e.g., detetando sinais de alarme). Na flor, os sinais olfativos captam a atenção dos insetos a longa distância. Relativamente à visão, embora o olho composto dos artrópodes tenha menor resolução do que o dos vertebrados, os insetos distinguem perfeitamente e memorizam cores, tamanhos e formas (Chittka & Raine, 2006). No ato da polinização entomófila, a visão atua a curta distância, complementando o olfato. Os sinais táteis, por seu turno, atuam apenas quandoo inseto já se encontra pousado na flor. Em resumo, as plantas servem-se de uma sinalização floral multimodal (multimodal floral signaling) que envolve odores para atrair ao longe, a visão para guiar ao perto e o tato para posicionar e orientar o inseto após o contacto.

As aves respondem sobretudo a sinais visuais, uma vez que o seu sentido do olfato é  limitado. Consequentemente, as plantas ornitófilas são geralmente espampanantes e sem cheiro (Figuras 288 e 281-B). Os morcegos polinizadores integram o sentido do olfato com a ecolocalização (Gonzalez-Terrazas et al., 2016). O odor atrai os morcegos a longa distância. Os sinais de sonar fornecem informação detalhada sobre a localização e a posição das flores – as plantas quiropterófilas refletem intensamente ultrassons emitidos pelos morcegos (Von Helversen & Von Helversen, 2003).

Os sinais olfativos são emanados a partir de osmóforos, normalmente sediados no perianto (e.g., na coroa dos narcisos, Narcissus). São constituídos por misturas voláteis de composição química variável consoante o polinizador-alvo; e.g., odores doces e florais para atrair abelhas, ou odores fétidos semelhantes a proteínas em decomposição (odor a carne podre) para atrair moscas. A putrescina e a cadaverina são duas moléculas comummente emanadas quer por flores polinizadas por dípteros, quer por cadáveres (Urru et al., 2011). Foi proposto que as fragrâncias florais terão evoluído antes dos sinais visuais, derivando de compostos químicos com a função original de deter a herbivoria por insetos, possivelmente nas gimnospérmicas ancestrais (Pellmyr & Thien, 2006).

Os sinais visuais envolvem a cor, o tamanho e a forma geométrica de peças da flor. Expressam-se, por exemplo, no perianto (e.g., pétalas coloridas das Liliaceae, padrões e pelos em Iris e guias ultravioletas em Caltha [Ranunculaceae]; Figura 284), nos estames (e.g., estames vistosos das Myrtaceae e Mimosoideae) ou na inflorescência como um todo (e.g.,inflorescências comosas da Lavandula [Lamiaceae] e as grandes brácteas de Mussaenda [Rubiaceae]; Figuras 146 e 156). Naturalmente, os sinais visuais coloridos são irrelevantes nas plantas polinizadas por espécies notívagas (morcegos e borboletas noturnas).

A cor percecionada pelos animais é o somatório dos comprimentos de onda refletidos pela flor. Comparando com a visão humana, muitas aves estendem o seu espetro do visível até ao ultravioleta (UV). As abelhas, por sua vez, não veem o vermelho, mas são muito sensíveis ao UV. As borboletas diurnas habitam um mundo de cor mais similar ao dos humanos (Barth, 1991). As flores zoófilas tendem a refletir a luz solar nos comprimentos de onda mais facilmente discrimináveis pelos seus agentes polinizadores preferenciais: por isso, as flores ornitófilas são geralmente vermelhas ou laranjas; as flores melitófilas são frequentemente violetas, azuis ou amarelas; e as flores polinizadas por borboletas apresentam coresmuito variadas (Shrestha et al., 2013; Barth, 1991; Quadro 48). Isto não significa que as abelhas nunca visitem flores vermelhas. A papoila-das-searas (Papaver rhoeas, Papaveraceae), que pontua de vermelho os campos mediterrânicos, possui uma forte refletância UV. As flores que refletem estritamente no vermelho — sem cor UV e, portanto, percecionadas como pretas ou cinzentas pela abelha — podem ainda assim atraí-las pelo forte odor ou pelo contraste da sua forma no meio da folhagem. Além disso, evidências sugerem que o espetro visual das abelhas se estende o suficiente nos grandes comprimentos de onda para lhes conferir alguma sensibilidade residual ao vermelho (Chittka & Waser, 1997).

A cor ultravioleta é ubíqua no mundo vegetal e altamente atrativa para as abelhas (Figura 284-B; Cronin & Bok, 2016). Ter a capacidade de ver o UV confere uma importante vantagem ecológica ao inseto: por exemplo, aumenta o contraste visual das superfícies em relação à densa folhagem verde dos ambientes florestais (Tedore & Nilsson, 2019). É provável que tenha sido esta a pressão seletiva original que explica a evolução da visão UV nos insetos vegetarianos ancestrais, uma capacidade sensorial que só posteriormente foi «manipulada» e cooptada pelas angiospérmicas para atrair polinizadores.

As guias nectaríferas (nectar guides) são sinais periânticos visuais e/ou táteis muito frequentes em plantas cuja morfologia dificulta o acesso direto ao néctar. Geralmente, assumem a forma de linhas, veios ou pontos (no espetro visível humano ou apenas em UV), ou ainda linhas de pelos e papilas, formando um padrão convergente que irradia em direção à fauce (garganta) da flor. Por vezes, reduzem-se a uma densa mancha escura no centro (as chamadas guias UV; Figura 284-B). Estas guias funcionam como os sinais de uma pista de aterragem de aviação, neste caso assinalando a proximidade da recompensa e encaminhando os indivíduos polinizadores e/ou a sua probóscide na direção exata do nectário (Figura 284-C) (Leonard & Papaj, 2011).

As flores zoófilas necessitam de posicionar estrategicamente os estames e o estigma e, preferencialmente, forçar o movimento dos polinizadores, garantindo um contacto íntimo e preciso com o corpo do animal. Por exemplo, os densos pelos que revestem o lábio inferior de muitas corolas bilabiadas atuam não só como guias, mas também como um obstáculo que empurra o dorso do inseto polinizador contra os estames alojados no teto (lábio superior) da flor (Westerkamp & Claßen-Bockhoff, 2007). As flores simpétalas zigomórficas são particularmente eficientes a controlar o movimento dos polinizadores. A elevada fiabilidade do encontro mútuo e, em seguida, do contacto inseto-antera permite que as espécies zoófilas produzam proporcionalmente muito menos pólen do que as espécies anemófilas, libertando-o muitas vezes aglomerado por substâncias viscosas (e.g., pollenkitt). A eficiência na deposição massiva de pólen (no estigma) por via biótica explica também por que motivo a maior parte das espécies zoófilas evoluiu ovários com múltiplos primórdios seminais, ao contrário das anemófilas, que frequentemente possuem apenas um (Pacini & Hesse, 2005).

A manutenção de uma elaborada — e metabolicamente dispendiosa — sinalização floral (pétalas gigantes, pigmentos, odores) pressupõe que: (i) os polinizadores possuem um sistema nervoso capaz de a ler, interpretar e memorizar; e que (ii) estes sinais estão fidedignamente correlacionados com a presença de recompensas (Knauer & Schiestl, 2015). A capacidade de os polinizadores distinguirem e aprenderem corretamente as flores pela simetria, tamanho, cor ou odor é adaptativa: os indivíduos ou as colónias (no caso de insetos eussociais) mais ágeis a quantificar e memorizar as flores mais proveitosas obtêm mais recursos vitais para a sua própria reprodução (Raine & Chittka, 2008). Dado que os vertebrados gastam desproporcionadamente muito mais energia por evento de polinização do que os insetos polinizadores, os sinais visuais/odoríficos e a arquitetura das recompensas tendem a ser cognitivamente mais exigentes e complexos nas plantas polinizadas por aves e morcegos do que nas plantas entomófilas (Fleming et al., 2009).

 

Apesar de as abelhas (família Apidae e linhagens afins da superfamília Apoidea) serem, globalmente, os mais importantes polinizadores das angiospérmicas, nem sempre são eficientes. Por exemplo, quando uma abelha solitária muito pequena (e.g., Andrena subgén. Micrandrena, Andrenidae) visita flores grandes (e.g., as estevas, Cistus spp., Cistaceae), raramente consegue tocar nos estigmas, comportando-se na prática como um mero fitófago ladrão de pólen. Do mesmo modo, admite-se que a maioria dos coleópteros que visitam as flores é mais destrutiva do que benéfica, porque mastigam grandes massas de pólen, consomem vorazmente as peças florais e, por possuírem um exosqueleto e élitros lisos, transportam pouco pólen (Barth, 1991). Na perspetiva da planta, os polinizadores não são todos iguais e nem todas as visitas são desejáveis (Quadro 46).

QUADRO 46. Qualidade e desempenho de um polinizador

A qualidade de um polinizador (pollinator quality) e conceitos afins são intensamente debatidos na bibliografia botânica. Sem entrar em grandes detalhes conceptuais e terminológicos, um bom polinizador tem de ser simultaneamente eficaz e eficiente a realizar o serviço de polinização. É eficaz (effective) se, em cada visita, deposita no estigma grãos de pólen viáveis e coespecíficos em grande número (uma métrica empiricamente quantificada na literatura como Single Visit Deposition ou SVD). É eficiente (efficient) se deposita nos estigmas uma proporção elevada dos grãos de pólen que recolhe das anteras. Ao contrário do conceito de eficácia, o conceito de eficiência pondera os custos metabólicos do pólen que é desviado pelo animal para outras funções que não a polinização (e.g., provisão de alimento para larvas e insetos adultos) (Ne'eman et al., 2010). Para ser amplamente eficaz, um polinizador tem de ser competente a contactar os estames e os pistilos (de preferência de flores de indivíduos distintos), demonstrar uma elevada constância floral e, de preferência, possuir alguma especificidade nas suas preferências alimentares. Em contraste, um polinizador de fraca qualidade (pouco eficiente), por exemplo, colhe grandes massas de pólen, mas tem hábitos de limpeza apurados e transporta o pólen empacotado em locais inacessíveis aos estigmas (e.g., nas corbículas das patas traseiras); ou tem uma superfície corporal desfavorável à aderência dos grãos de pólen (e.g., insetos glabros); ou exibe uma fisionomia que o impede de contactar adequadamente com as anteras e os estigmas. É do interesse evolutivo das plantas maximizar as visitas por bons polinizadores (aumentando a frequência da sua visitação, i.e., o número de visitas por flor e por unidade de tempo) e, de algum modo, rejeitar estruturalmente os maus polinizadores. Em suma, o desempenho global de um polinizador (pollinator performance) é efetivamente o produto da sua qualidade pela sua frequência de visitação. Um polinizador de visitação frequente (mesmo que de qualidade mediana) fecunda um elevado número de primórdios seminais à escala da planta ou da população. No entanto, um polinizador com um desempenho excecional na transferência individual de pólen consegue maximizar o sucesso reprodutivo da planta mesmo com uma frequência de visitação muito baixa (Ne'eman et al., 2010).

O pólen de uma planta generalista que atraia uma vasta e indiferenciada gama de insetos corre um enorme risco de não chegar ao destino certo. Esta probabilidade de falha é tanto maior quanto maior for a diversidade e menor a qualidade dos visitantes, ficando também a flor exposta a ladrões de néctar e antófagos (fitófagos de flores). Assim, reduzir evolutivamente o universo de visitantes a um clube restrito de "bons polinizadores" (Quadro 46) confere óbvias e enormes vantagens seletivas à planta.

Os polinizadores apresentam características anatómicas, neuro-sensoriais e ecológicas díspares: as aves são pesadas, os morcegos operam de noite, as abelhas têm língua curta ou longa e veem o UV, as borboletas pousam ou pairam (mais informação nos Quadros 48 e 49). Ao longo de milhões de anos, a estrutura das flores evoluiu em função das características dos polinizadores animais, adquirindo arquiteturas, cores, odores e recompensas específicas para selecionar os vetores mais eficientes, excluir os fitófagos e garantir a fidelidade do vetor. Esta especialização biológica explica a notável evolução de traços morfológicos convergentes em famílias de plantas muito distintas (v. «Síndromes de polinização»). Porém, a especialização tem, como veremos, riscos e limites (v. «Coevolução polinizador animal-planta polinizada»).

Apesar das extraordinárias adaptações dos polinizadores para transferir pólen entre flores, é errado afirmar que uma abelha ou um beija-flor «evoluíram com o propósito de polinizar flores». Na realidade, a seleção natural otimizou a estrutura e o comportamento dos animais polinizadores para a extração, recolha e consumo máximos de energia (néctar) e proteína (pólen) em seu próprio proveito. O «serviço de polinização» que prestam é um subproduto evolutivo — uma consequência inevitável imposta pelas restrições morfológicas que as flores desenvolveram para os manipular, também elas, em seu próprio proveito. A coevolução entre polinizadores e plantas assenta, assim, num profundo e inultrapassável conflito de interesses (Bronstein, 2001; Willmer, 2011) (v. «Conflito polinizadores-plantas polinizadas. Ladrões de pólen e néctar»).

Ainda assim, estes milhões de anos de coevolução antagonista e mutualista traduziram-se numa dependência ecológica absolutamente irredutível: as angiospérmicas zoófilas dependem dos polinizadores animais para a sua reprodução sexual e para gerar variação genética perante um mundo em mutação; e, em contrapartida, uma fração imensa da biodiversidade animal global colapsaria rapidamente sem o combustível doce e o pólen nutritivo fornecido pelo maravilhoso engenho das flores.

Polinização entomófila

Em progresso