Polinização
Conceitos de biologia floral e de polinização
A hipótese de que as flores promovem ativamente a dispersão do pólen por intermédio de vetores externos – e.g. animais ou vento – e que só assim podem ser compreendidas foi originalmente formulada pelo botânico de língua alemã Christian Konrad Sprengel (1750-1816), em 1793. Até então, as flores eram vistas maioritariamente como uma criação divina destinada ao deleite estético da humanidade (Vogel, 1996). Sprengel é o fundador de uma nova disciplina botânica, a biologia floral. Os trabalhos de (Darwin, 1862, 1876) integraram esta disciplina no quadro mais vasto da biologia evolutiva das plantas. A biologia floral engloba duas grandes áreas de estudo: (i) os sistemas de reprodução e (ii) a biologia da polinização. Tendo a secção anterior abordado os sistemas de reprodução, seguem-se alguns tópicos-chave de biologia da polinização.
A polinização consiste na transferência de grãos de pólen da antera para o estigma recetivo, nas angiospérmicas, ou do saco polínico para a abertura micropilar, nas gimnospérmicas. Nos espermatófitos, não há reprodução sexual sem polinização. Refira-se, a título de exceção, que a formação de embriões estritamente assexuados — embriões gametofíticos ou adventícios — pode, por vezes, necessitar do estímulo da germinação do pólen no estigma (um fenómeno conhecido por pseudogamia; v. «Reprodução assexuada»).
A polinização deficiente ou falhada é uma das principais causas de insucesso reprodutivo nas plantas com flor. O papel determinante deste processo na evolução da estrutura da flor e na biologia reprodutiva dos espermatófitos dita que, em última instância, a flor seja interpretada como uma complexa adaptação à polinização
Modos de autopolinização
Recorde-se que se reconhecem dois tipos genéticos fundamentais de sistemas de cruzamento: a autopolinização e a polinização cruzada. Em condições naturais ocorrem quatro modos de autopolinização distintos (Lloyd & Schoen, 1992): (i) cleistogamia; (ii) autogamia facilitada; (iii) autogamia autónoma; e (iv) geitonogamia.
Cleistogamia
Nas angiospérmicas com flores hermafroditas, a deiscência do pólen pelas anteras pode ocorrer antes (nas flores cleistogâmicas) ou depois da abertura das flores ao exterior (nas flores casmogâmicas). Em termos macroevolutivos, a cleistogamia evoluiu de forma independente pelo menos 93 vezes ao longo da história das angiospérmicas (Joly & Schoen, 2021). Foram identificadas pelo menos 693 espécies com flores cleistogâmicas, distribuídas por 50 famílias botânicas (Culley & Klooster, 2007).
As flores cleistogâmicas têm uma morfologia especializada e autogamia obrigatória (ou quase). Geralmente, são pequenas e pouco coloridas, desprovidas de odor e de néctar, com anteras coniventes aos estigmas e permanecem hermeticamente fechadas durante a polinização. A cleistogamia é comum e subtil nas gramíneas: nas espécies casmogâmicas, as lodículas intumescem e separam as glumelas na ântese, facilitando a extrusão (saída) das anteras e a polinização cruzada; nas espécies cleistogâmicas, a morfologia reduzida das lodículas inviabiliza essa função motora.
Na cleistogamia obrigatória, todas as flores produzidas pelo indivíduo são cleistogâmicas; na cleistogamia facultativa (ou dimórfica), os indivíduos produzem e combinam flores casmogâmicas e cleistogâmicas (Culley & Klooster, 2007). Culturas como o trigo-mole, o trevo-subterrâneo e o amendoim são plantas cleistogâmicas obrigatórias. A cleistogamia obrigatória, característica do trevo-subterrâneo, implica que as suas populações naturais são constituídas por várias linhagens puras e garante que as características genéticas das cultivares comerciais se mantêm ano após ano após a sementeira (Katznelson, 1974). Exatamente pela mesma razão, a probabilidade de ocorrerem trocas genéticas indesejáveis (por hibridação) entre as populações indígenas e as cultivares melhoradas é, nesta espécie, diminuta.
Do ponto de vista ecológico, a cleistogamia aumenta drasticamente a probabilidade de sucesso reprodutivo da polinização em condições ambientais adversas (e.g., geadas e baixa luminosidade) ou diante da escassez de vetores polínicos. Complementarmente, a produção contínua de flores cleistogâmicas consome incomparavelmente menos fotoassimilados do que a de flores casmogâmicas porque o pesado custo metabólico associado à sobreprodução de pólen e à construção de grandes estruturas de atração de polinizadores (e.g., corolas, nectários) é suprimido. Embora na maioria das plantas o pólen represente uma pequena fração da biomassa do sistema reprodutivo, é mais rico em nutrientes (e.g., N e P) do que o perianto ou as sementes (Ashman, 1994).
Nas regiões geográficas marcadas por uma estação fria, as plantas herbáceas de floração muito precoce estão expostas a condições meteorológicas altamente imprevisíveis no final do inverno (e.g. frio ou eventos de chuva intensa e prolongada) que limitam o voo e a disponibilidade dos insetos polinizadores, ameaçando o sucesso reprodutivo. As violetas silvestres (Viola spp., Violaceae) são das primeiras plantas a florir na região Holártica. Várias espécies deste género resolveram a imprevisibilidade primaveril da polinização por meio de cleistogamia dimórfica, produzindo flores casmogâmicas e cleistogâmicas em fases distintas do ciclo fenológico (Culley & Klooster, 2007). As primeiras flores a surgirem são vistosas, grandes e disponíveis para polinização por insetos; um pouco mais tarde, escondidas junto à base da planta, surgem numerosas flores anãs e cleistogâmicas (Figura 274-B; Figura III.1.8-B) (Beattie, 1972). Para as violetas, as flores cleistogâmicas representam um investimento reprodutivo de menor qualidade genética (endogamia), mas de altíssima segurança. A vulgaríssima beldroega (Portulaca oleracea, Portulacaceae) constitui um caso excecional, com linhagens focadas na produção de flores cleistogâmicas e outras de flores casmogâmicas (Figura 274-A; Figura III.1.8-A). Em condições de campo, a frequência de indivíduos cleistogâmicos aumenta acentuadamente nas subpopulações expostas a baixas temperaturas — uma observação empírica coerente com a hipótese da segurança reprodutiva (v. «Vantagens e desvantagens da polinização cruzada») (Furukawa et al., 2019).
Curiosamente, a nível macroevolutivo, existe uma correlação positiva documentada entre a cleistogamia e a zigomorfia floral. A transição evolutiva da actinomorfia (radial) para a zigomorfia (bilateral) reduz drasticamente o universo de insetos polinizadores capazes de operar na flor e, frequentemente, bloqueia os sistemas de autogamia facilitada e autónoma, o que agrava acentuadamente os riscos de falha catastrófica na polinização num ano mau. A evolução paralela da cleistogamia contorna precisamente este efeito de estrangulamento biológico, oferecendo uma apólice de segurança reprodutiva (Joly & Schoen, 2021).
Autogamia facilitada
Em muitas plantas na ântese, o movimento frenético e atabalhoado dos polinizadores no interior da corola acaba por facilitar ou provocar a transferência acidental do pólen da antera para o estigma da própria flor. A extensão e o impacto desta autogamia facilitada dependem da ausência de mecanismos genéticos de autoincompatibilidade na planta, da sobreposição temporal e espacial de estigmas recetivos e anteras maduras, e da proximidade física entre as anteras e os estigmas. Constatou-se ainda que a incidência da autogamia facilitada é significativamente superior nas flores visitadas por comunidades muito diversificadas (e pouco eficientes) de polinizadores generalistas do que nas que mantêm relações mutualistas com polinizadores altamente especializados (Fenster et al., 2004).
Autogamia autónoma
Entende-se por autogamia autónoma a autopolinização espontânea causada unicamente pela gravidade, vento fraco ou contacto físico direto decorrente da proximidade espacial entre as anteras deiscentes e os estigmas recetivos da flor. Difere da autogamia facilitada por não envolver qualquer vetor biótico (insetos). Quando este fenómeno ocorre precocemente, logo antes da ântese — por exemplo, se persistem condições climáticas desfavoráveis à abertura mecânica da flor (e.g., dias sucessivos de tempo frio e nublado) —, a autogamia autónoma mimetiza ecologicamente a cleistogamia. Contudo, as verdadeiras flores cleistogâmicas distinguem-se ontogenicamente por possuírem adaptações morfológicas profundas e irreversíveis.
A autogamia autónoma retardada atua como um mecanismo de salvaguarda que incrementa o sucesso reprodutivo quando, por qualquer razão ecológica, a esperada polinização cruzada falha. Em algumas plantas, ocorrem mesmo movimentos ativos de partes da flor no final da ântese para forçar, in extremis, esta autopolinização (Figura 293). A queda natural das corolas simpétalas com estames epipétalos proporciona um contacto físico final entre as anteras e os estigmas em algumas espécies (Hagerup, citado em Lloyd & Schoen, 1992). A explicação evolutiva para a abundância generalizada da epipetalia (estames inseridos nas pétalas) na natureza poderá residir, em grande parte, precisamente na facilitação deste fenómeno de "último recurso". Morfologicamente, a autogamia autónoma é consideravelmente menos frequente em flores zigomórficas do que nas simples flores actinomórficas (Joly & Schoen, 2021).
Geitonogamia
A geitonogamia é, muito provavelmente, o modo de autopolinização com maior frequência absoluta na natureza (Lloyd & Schoen, 1992). Trata-se de um fenómeno paradoxal porque reúne, em simultâneo, todas as propriedades ecológicas da polinização cruzada (e.g., requer a intervenção imprescindível de polinizadores animais vetores e está exposta aos mesmos condicionalismos meteorológicos da alogamia) e todas as consequências genéticas perversas da autogamia estrita (Lloyd & Schoen, 1992). A ântese simultânea, total ou parcial, de dezenas ou centenas de flores no mesmo indivíduo é o grande pressuposto causal da geitonogamia. É importante notar que a separação espacial de estigmas e estames em cada flor individual (hercogamia; v.i.) é impotente para impedir que um polinizador transporte o pólen da flor A para o estigma da flor B da mesma planta.
A probabilidade de geitonogamia é muitíssimo superior nas plantas isoladas de outras congéneres em flor na paisagem, ou nas plantas que investem em inflorescências ou flores grandes, atrativas e ricas em néctar. A justificação comportamental para este facto é ditada pela “economia” animal: quando a distância física entre as plantas da mesma espécie é muito grande, os custos energéticos das deslocações disparam; em resposta, os insetos polinizadores tendem a permanecer muito mais tempo a forragear as flores à sua disposição no mesmo indivíduo florido (Waser, 1986). Adicionalmente, as inflorescências/flores excecionalmente grandes e vistosas focam a atenção dos polinizadores porque estas características visuais são, frequentemente, interpretadas como indicadores fiáveis da dimensão e da qualidade das recompensas (Delph, 1996). A preferência por flores grandes (diferenciando-se na paisagem como "alvos") poderá também estar intrinsecamente relacionada com a fraca resolução ótica dos olhos compostos dos insetos à distância (Chittka & Raine, 2006). Está também provado na literatura etológica que (i) o tempo total de permanência de um polinizador a explorar uma única flor (ou planta) é diretamente proporcional à quantidade de recompensa oferecida em néctar, e (ii) que, quanto maior a recompensa, menor será a distância de voo percorrida de seguida e, logo, menor a probabilidade de o inseto mudar rapidamente de indivíduo e promover a polinização cruzada (Kadmon & Shmida, 1992; Ohashi & Yahara, 1999).
Para as plantas, é vantajoso atrair polinizadores, mas quanto maior for a atratividade das flores ou das grandes inflorescências, maiores serão os riscos de geitonogamia (nas espécies autocompatíveis) e de oclusão (física) do estigma (stigma clogging) por grandes massas de pólen inútil (nas espécies autoincompatíveis) (de Jong et al., 1993; Robertson & MacNair, 1995). Este trade-off evolutivo é uma das principais forças seletivas por trás da rápida evolução dos sofisticados sistemas genéticos de autoincompatibilidade e dos múltiplos mecanismos morfológicos de promoção da alogamia, adiante descritos. A geitonogamia (bem como a componente de autopolinização observada nos sistemas de cruzamento mistos) será, em muitos casos, não uma adaptação, mas sim um custo inevitável, não adaptativo, que as plantas têm tacitamente de suportar, como uma espécie de "portagem", para conseguirem atrair os animais polinizadores de que dependem (Barrett, 2014). Em suma, a geitonogamia induzida pelo comportamento animal teve um enorme e transversal impacto na evolução da morfologia e da fisiologia da flor.
Nas plantas autocompatíveis, a geitonogamia seria ainda mais comum e prejudicial se os polinizadores não partilhassem o hábito instintivo de visitar apenas uma pequena fração das flores abertas de cada inflorescência e de cada planta, movendo-se depois para outra inflorescência, muitas vezes voando finalmente para um outro indivíduo distante (Kadmon & Shmida, 1992; Pyke, 1978; Travis & Kohn, 2023). Em condições naturais, a geitonogamia excessiva nas plantas autocompatíveis é mitigada por mais três mecanismos biológicos intrínsecos ao próprio vetor polinizador: (i) o arrastamento mecânico do pólen no corpo (e.g., suspenso nos pelos), (ii) alguns aspetos do comportamento forrageador dos insetos polinizadores (e.g., a constância floral e os rígidos padrões de movimento direcional ao longo das inflorescências), e (iii) as enormes necessidades diárias em volume de néctar e pólen dos polinizadores. O arrastamento do pólen e o comportamento forrageador (foraging behaviour) dos polinizadores (sobretudo das abelhas[1]) ajudam a explicar por que tantas espécies que não possuem mecanismos estruturais de promoção da alogamia investem na mesma em flores hiperatrativas, reúnem muitas flores em inflorescências densas e/ou produzem enormes quantidades de néctar (Robertson, 1992). Adia-se para o ponto «Arrastamento do pólen. Comportamento forrageador das abelhas e de outros himenópteros polinizadores» uma explicação muito mais detalhada desta mecânica evolutiva. Os animais polinizadores são, no fundo, forçados a serem incansáveis a realizar o serviço de polinização cruzada em grande escala porque o voo permanente é uma atividade metabolicamente caríssima de sustentar.
Quando os mecanismos de defesa falham e a geitonogamia acontece — traduzida na deposição de uma mistura de pólen próprio e autogâmico no estigma —, muitas plantas recorrem a uma última linha de defesa genética pós-polinização: a autoincompatibilidade críptica (ou CSI, cryptic self-incompatibility). Ao contrário da autoincompatibilidade absoluta (na qual o pólen próprio é totalmente bloqueado; v. «» [inserir secção]), nas espécies com CSI o pólen autogâmico é viável e capaz de germinar e fecundar os primórdios seminais se chegar sozinho ao estigma (garantindo a reprodução na ausência de parceiros sexuais). Contudo, em situações de polinização mista, os tubos polínicos provenientes do pólen alogâmico apresentam uma taxa de crescimento significativamente superior à dos tubos polínicos autogâmicos (o mesmo acontecendo com a germinação estigmática do pólen). Através desta competição gametofítica, o pólen alogâmico tem maior probabilidade de vencer a «corrida» até aos primórdios seminais, permitindo à planta tolerar elevadas taxas de deposição de pólen geitonogâmico sem pagar os custos reprodutivos ditados pela depressão endogâmica (Cruzan & Barrett, 1993).
Transpondo a teoria para a realidade agronómica: teoricamente, os riscos genéticos da geitonogamia são maiores nas plantas entomófilas de grande dimensão (e.g., nas árvores). Foi cabalmente demonstrado, em amendoal, que as trocas de pólen mediadas pelas abelhas ocorrem, na sua esmagadora maioria, entre flores da mesma árvore individual ou, no máximo, entre árvores imediatamente adjacentes na mesma linha (pertencentes à mesma cultivar) (Jackson, 1996). Consequentemente, na instalação e gestão de pomares comerciais de fruteiras autoincompatíveis, é decisivo o planeamento da proporção entre as cultivares base (as cultivares femininas dirigidas à produção comercial de fruto) e as cultivares polinizadoras (os dadores de pólen compatível), bem como a sua intersecção e disposição espacial no terreno (esquema de plantação). A proporção de árvores polinizadoras e a sua proximidade à cultivar base têm de ser significativamente maiores nos pomares de fruteiras entomófilas do que nas plantações de espécies arbóreas autoincompatíveis polinizadas pelo vento, como é o caso da nogueira-europeia.
O elevado risco de geitonogamia nas árvores ajuda, também, a explicar a alta frequência e sucesso das espécies dioicas e monoicas com fisionomia arbórea (em relação às plantas de menor porte) em muitas regiões do globo, e justifica a importância da anemofilia neste tipo funcional de plantas (J. Friedman & Barrett, 2009; Renner & Ricklefs, 1995).
Mecanismos de promoção da autopolinização
De acordo com o exposto, a autopolinização é facilitada pela hermafroditia, actinomorfia da corola, cleistogamia, ausência de estruturas que isolem fisicamente os estigmas das anteras, proximidade entre as anteras e o pistilo, deiscência introrsa das anteras (viradas para o eixo central), maturação simultânea dos órgãos sexuais ♀ e ♂ e ausência de mecanismos genéticos de autoincompatibilidade no estigma. Na falta de mecanismos de promoção da alogamia, flores e inflorescências atrativas incrementam ainda mais a incidência da autopolinização.
[1] O termo abelha é utilizado para referir o clado Anthophila da superfamília Apoideae, um vasto grupo de himenópteros com mais de 20.000 espécies (cerca de 680 em Portugal).
Polinização cruzada
|
QUADRO III.1.2. Sistemas de autoincompatibilidade homomórfica |
|
|
Tipo |
Exemplos |
|
Autoincompatibilidade gametofítica |
|
|
Autoincompatibilidade esporofítica |
|
Em progresso
Vetores e sistemas de polinização
|
QUADRO III.1.3. Sistemas de polinização |
|
|
Tipo |
Descrição |
|
TIPOS MAIORES |
|
|
Polinização anemófila |
Polinização pelo vento. |
|
Polinização hidrófila |
Água como vetor de polinização. |
|
Polinização biótica |
Polinização por seres vivos. |
|
TIPOS DE POLINIZAÇÃO BIÓTICA (= ZOÓFILA) |
|
|
Polinização entomófila |
Polinização por insetos. |
|
Polinização ornitófila |
Polinização por aves. |
|
Polinização quiropterófila |
Polinização por morcegos. |
|
Polinização malacófila |
Polinização por caracóis. |
Em progresso
Polinização entomófila
Em progresso
Coevolução polinizador animal-planta polinizada
Em progresso
Conflito polinizadores-plantas polinizadas. Ladrões de pólen e néctar
Em progresso
Polinização por engano
Em progresso
Síndromes de polinização
Em progresso
O homem como vetor de polinização
Em progresso
Viabilidade polínica. Período efetivo de polinização
Em progresso
A flor depois de polinizada
Em progresso