Noções introdutórias

A descoberta da sexualidade nas plantas

A sexualidade das plantas foi reconhecida, pela primeira vez, pelo médico Rudolf Camerarius (1665-1721), em 1694, num livro intitulado De Sexu Plantarum Epistola, onde provou que os estames e os pistilos das flores são essenciais na reprodução por semente. A aceitação definitiva no meio científico de que as plantas são seres sexuados demorou mais um século, até às experiências de hibridação de um outro cientista de língua alemã, o botânico Karl Friedrich von Gaertner (1772-1850) (Vogel, 1996). O processo da reprodução sexual só foi devidamente compreendido após a descoberta da meiose pelo zoólogo belga Édouard van Beneden (1846 -1910), em 1883, e da duplicação do número de cromossomas no esporófito (por oposição ao gametófito) pelo botânico francês Léon Guignard (1852-1928), em 1885 (Qiu et al., 2012).

Meiose e fecundação

A reprodução sexuada implica invariavelmente o encontro e a fusão de duas células altamente especializadas –— os gâmetas ♂ e ♀ –—, os quais podem ser provenientes de um mesmo indivíduo (nas espécies monoicas,monoicas e hermafroditas) ou de dois indivíduos distintos, um produtor de gâmetas ♂ e outro de gâmetas ♀, (nas espécies dioicas.dioicas). AEm oposição, a reprodução assexuada ocorre sem fecundação e envolve a produção de sementes apomíticas ou a separação de partes vegetativas de um único indivíduo (e.g., fragmentos de raízes, estolhos, caules e folhas) (v. «Reprodução assexuada»).

Na reprodução sexuada alternam obrigatoriamente dois eventos celulares fundamentais,fundamentais: consoantea osmeiose grupose taxonómicosa maisfecundação. Consoante o grupo taxonómico em análise, no âmbito do ciclo de vida do organismo, estes dois eventos podem estar muito ou menospouco afastados no tempo:tempo.

a (i) meiose e a (ii) fecundação.

A meiose é um processo celular fundamental durante o qual uma célula parental diploide (com 2n cromossomas) origina, geralmente, quatro células haploides (com n cromossomas), através de duas divisões celulares sequenciais: (i) reducional e (ii) equacional. DuranteÉ durante a primeira divisão celular –— a divisão reducional –— dá-que se umadá a redução efetiva para metade do número de cromossomas.cromossomas homólogos. Nas plantas terrestres, após a divisão equacional,equacional, as células resultantes diferenciam-se,se de imediato,imediato em esporos. Por serem obrigatoriamente originários de meiose,um processo meiótico, estes esporos botânicos são tecnicamente conhecidos por meiósporos.

A fecundação é umo processo celular simétrico e complementar da meiose: envolve a fusão de duas células sexuais haploides (gâmetas ♂ e ♀), restabelecendo a diploidia comatravés ada formação de um zigoto diploide (2n). Nas ‘plantas de esporulação livre’ (e.g., fetos e musgos) e na maioria das gimnospérmicas,gimnospérmicas — i.e., nos grupos evolutivamente mais antigos de plantas terrestres,terrestres —, a meiose e a fecundação estão muito afastadas no tempo;tempo. nasNas plantas com flor,flor (angiospérmicas), o intervalo temporal entre a meiose e a fecundação étornou-se relativamentemuito curto. Contudo, a fecundação é particularmente complexa nas plantas com flor é um processo de uma enorme complexidade estrutural porque envolve, como veremos,veremos adiante, dois gâmetas ♂, doisduas gâmetascélulas-alvo ♀ e dois eventos distintos de cariogamia (fusão dode genoma).núcleos funcionais), num fenómeno exclusivo designado por dupla fecundação.

AsTodas as plantas terrestres partilham um ciclo de vida haplodiplonte,haplodiplonte, adquiridouma estratégia reprodutiva adquirida quando os seus ancestrais algais invadiram a terra firma no final do período Câmbrico/início do Ordovícico. Nos seres haplodiplontes alternam obrigatoriamente duas gerações distintasmulticelulares distintas, designadas por gametófito e esporófito (v. «Ciclos de vida das ‘plantas de esporulação livre’»).:

• O gametófito é a fase haploide (n)n) e produz gâmetas (n)n) por mitose;
o
• O esporófito é a fase diploide (2n)2n) e origina esporos haploides (n)n) poratravés da meiose (Figura 316-C)C).

Etapas da reprodução sexual

A biologia da reprodução sexual nas plantas terrestres comporta cinco grandes processos:processos sequenciais:

1. Esporogénese;Esporogénese: formação dos esporos por meiose;
2. Gametogénese;Gametogénese: diferenciação dos gâmetas por mitose no interior do gametófito;
3.  Movimento dos gâmetas ♂;: transporte físico das células sexuais masculinas até ao recetáculo feminino;
4. Fecundação;Fecundação: fusão dos gâmetas e formação do zigoto;
5. Embriogénese.
   Embriogénese: desenvolvimento do embrião diploide a partir do zigoto.

OsNos grupos basais, os esporos são produzidos emno interior de esporângios e os gâmetas emno interior de gametângios.multicelulares. NasContudo, nas espermatófitas (plantas com semente,semente), alémocorreu dosuma esporângiosprofunda modificação e dosredução evolutiva da fase gametofítica. Os gametângios estaremestão profundamentereduzidos modificados,(nas ocorremgimnospérmicas) ou completamente ausentes (nas angiospérmicas). Em seu lugar, a reprodução destas plantas avançadas é dominada por três estruturas únicas:inovadoras e exclusivas:

• O pólen (o microgametófito masculino, móvel e miniaturizado);
• O primórdio seminal (que abriga o megagametófito feminino retido na planta-mãe);
• A semente (i) pólen, o (ii)produto primórdioda seminalfecundação).

Consequentemente, processos estruturais e ecológicos como a (iii) semente. Consequentemente, entre outros, os processos (i) indução efloral, iniciaçãoa daspolinização estruturasbiótica reprodutivasou específicasabiótica, do grupo, (ii) polinização, (iii)a germinação e o crescimento do tubo polínico e (vi)a diferenciação dos tecidos da semente são exclusivos deste grupo avançado de plantas terrestres. EAdicionalmente, só as angiospérmicas diferenciam flores e frutos.

Este capítulo éserá integralmente dedicado à reprodução sexual nas angiospérmicas. O estudo da sexualidade das ‘plantas de esporulação livre’ e das gimnospérmicas ficaserá adiadoabordado para ono capítulo específico dedicado à diversidade reprodutiva (v. «Ciclos floralde e reprodutivo das angiospérmicas»vida»).

O porquê da sexualidade

A reprodução sexual é uma característica ancestral comum a quase todos os eucariotas –— uma plesiomorfiaplesiomorfia, na terminologia cladística (Lane, 2015). A codificação da informação genética, a maquinaria bioquímica subjacente e as estruturas envolvidas na sexualidade são de uma complexidade extrema,extrema e inerentemente «caras» em termos de consumo de matéria e energia.energia celular. Nas espécies alogâmicas –(de fecundação cruzada obrigatória) — que constituem a maior parte das plantas com flor –—, para que o encontro dos sexos tenha sucesso,sucesso ecológico, têm de coincidir no tempo e no espaço condições ambientais perfeitamente adequadas parapara: a diferenciação das estruturas sexuais, a libertação dedo pólen (ântese), a maturação dos primórdios seminais e a presença de agentes polinizadores.polinizadores ativos (no caso da zoofilia). E, antes de tudo o mais, é essencial que os gâmetas sejam viáveis. Seguem-se etapas igualmente exigentessuscetíveis a acidentes como a fecundação e a diferenciação e maturação da semente e do fruto. Quando algo corre mal, os indivíduos produzem menos sementes ou falham a reprodução.

ASendo a sexualidade um processo falível e que consome vastos recursosrecursos, e envolve tremendos riscos,constata-se, ainda assimassim, que 99% das espécies de plantas e dosde animais reproduzem-se reproduzem sexuadamente em algum momento do seu ciclo de vida –— este é o chamado paradoxo do sexo é um paradoxo (Hartfield & Keightley, 2012). A evoluçãoevolução, manutenção e a generalização da reprodução sexual nos eucariotas é,constituem, por conseguinte, uma das questões de investigação fundamental mais debatidas da biologia evolutiva contemporânea.

A justificaçãoprincipal explicação evolutiva da sexualidade tem como ponto de partida a constatação de que a vida coloniza um mundo ambientalmente heterogéneo e em permanente mudança. Consequentemente, a capacidade de mudar,mudar (a nível genético) e de evoluir,evoluir é um pressuposto absoluto para a sobrevivência a longo prazo de qualquer linhagem de organismos. Sem variação genética, não há adaptação nem evolução –— a variação genética é a «matéria-prima» dado evolução.processo evolutivo. De acordo com a hipótese da variação e seleção (variation and selection hypotheseshypothesis), a sexualidade evoluiu (possivelmente uma única vez) a partir de organismos ancestrais assexuais, persistiu e disseminou-se universalmente porque incrementa drasticamente a variação genética através da recombinação e, por essa via, aumenta as taxas evolutivas e o sucesso evolutivoadaptativo dos organismos portadores (Kondrashov, 1993). A capacidade de evoluir é uma característica extraordinariamente vantajosa –— portanto, a sexualidade é adaptativa.uma Comoestratégia adaptativa de sucesso. A mecânica de como a sexualidade aumenta a variação genética ée umaas questãosuas aimplicações abordarpráticas será abordada no volume II.II desta obra.

OPor argumentooutro dalado, variaçãoem genéticateoria é,e porém,à insuficiente para explicar a opção pela sexualidade nas plantas porque a combinaçãoescala de elevadostempo níveis de poliploidia commacroevolutiva, a reprodução assexualexclusivamente – um mecanismo inexistente nos animais – basta para o efeitoassexuada (Hörandl, 2024). A explicação da prevalência da sexualidade nas plantas reside, também, nos mecanismos de reparação do DNA associados à meiose que não cabe aqui descrever. No longo prazo, a reprodução assexuada,clonal), além de deprimir a aquisição de variação,nova variação adaptativa (comparando com a reprodução sexual), desemboca numa decadência genética devido à acumulação irreversível e progressiva de mutações deletérias –(prejudiciais) nos genomas — um fenómeno letal conhecido porna genética populacional como a catástrofe mutacional (ou müllerianaroquete –de Muller, Muller's ratchet). Teoricamente, esta acumulação ocorre com maior rapidez e intensidade em espécies diploides, com populações pequenas populações,e conduzindoisoladas — e conduz as linhagens estritamente assexuadas à extinção ao fim de poucas gerações ou milénios.

Aparentemente, nas plantas, o argumento isolado da variação genética clássica e do roquete de Muller é insuficiente para explicar a manutenção predominante da sexualidade. A maioria das linhagensplantas assexuadasassexuais (apomíticas) possui atributos biológicos que lhes permitem "escapar" temporariamente a esta catástrofe mutacional. Por um lado, apresentam elevados níveis de poliploidia (múltiplas cópias do genoma), o que "mascara" o efeito letal das mutações deletérias acumuladas; por outro lado, exibem frequentemente uma reprodução assexual facultativa (esporádica), retendo uma taxa ínfima de reprodução sexual. A investigação mostrou que a combinação de poliploidia com raros eventos de sexualidade é, em teoria, suficiente para gerar variação, "limpar" as mutações deletérias e estancar o roquete de Muller (Hojsgaard & Hörandl, 2015).

Se as plantas dispõem de uma via alternativa — a combinação da poliploidia com o sexo esporádico — para se adaptarem a um mundo em permanente mudança, por que razão a meiose (e a sexualidade) é uma característica (quase) constante do seu ciclo de vida? A explicação contemporânea reside, essencialmente, nos mecanismos de reparação do DNA. O emparelhamento obrigatório de cromossomas homólogos durante a profase da meiose permite reparar quebras e danos severos no genoma (cujo detalhe molecular não cabe aqui descrever) — um processo rejuvenescedor que a mitose clonal simplesmente não consegue replicar com a mesma eficácia (Hörandl, 2024).