Juvenilidade. Indução e diferenciação florais

Nas angiospérmicas, todos os fenómenos relacionados com a reprodução sexual – e.g., a produção de esporos e gâmetas, e a fecundação – decorrem no interior de uma estrutura especializada: a flor. Não há sexo sem flores. A produção de flores, e implicitamente a reprodução sexual, envolve duas importantes transições desenvolvimentais, controladas por redes complexas de genes de regulação:

• Transição da fase juvenil para a fase adulta – aquisição da capacidade de florir à escala do ramo, do sistema de ramos ou da planta como um todo;
• Iniciação floral – passagem de uma condição vegetativa para uma condição reprodutiva à escala do meristema em caules adultos.

Transição da fase juvenil para a fase adulta

A convergência de condições ambientais adequadas nem sempre se traduz na produção de flores, nem convém. Para que a reprodução sexual tenha sucesso, a planta precisa de desenvolver uma superfície fotossintética suficiente para suportar os custos energéticos da sexualidade, e uma arquitetura adequada para atrair polinizadores e dispersar eficientemente os frutos e as sementes maduros. Por outro lado, a floração tem de decorrer numa época favorável do ano, sob condições meteorológicas propícias ao crescimento vegetal e à ação dos vetores de polinização. A juvenilidade e os mecanismos envolvidos na iniciação e diferenciação floral têm aqui um importante papel, assim como a dormência dos gomos, discutida no ponto «Quiescência e dormência dos gomos».

Antes de se reproduzirem sexuadamente, as plantas precisam de adquirir a capacidade de responder positivamente aos estímulos ambientais indutores da iniciação de flores. As plantas competentes para produzir flores dizem-se adultas, e as plantas incapazes de o fazer, juvenis. Recordo que o ciclo de vida das plantas foi dividido em duas fases – fases vegetativa e reprodutiva (ou generativa) (v. «Tipos de meristemas. Crescimentos primário e secundário») – em função da capacidade de produzir flores. Com o mesmo sentido, utilizam-se, respetivamente, as designações período juvenil ou fase juvenil (juvenile phase) e período ou fase adulta (adult ou mature phase).

Ao contrário do que acontece nos animais, a transição da fase juvenil para a fase adulta pode não ocorrer de forma generalizada em todo o corpo da planta. Nas espécies lenhosas, o tronco e a parte basal da canópia geralmente são juvenis, e os ramos distais, mais jovens em idade, adultos. As plantas ou ramos demonstram, frequentemente, alterações morfológicas e fisiológicas exuberantes quando transitam de fase. A mais importante de todas, claro, é diferenciação de flores. A mudança da forma do limbo das folhas do eucalipto é um exemplo clássico (Figura 139 C). No ponto «Heterofilia» estão elencados outros exemplos análogos. As folhas juvenis tendem a ser mais pequenas, estreitas e com células de maior dimensão. Em algumas espécies são espinhosas (e.g. azinheira; Figura III.1.1). As estacas juvenis enraízam com mais facilidade do que as provenientes de secções adultas da canópia. Os gomos dos ramos adultos abrolham mais cedo na primavera do que os juvenis. A retenção de folhas secas (marcescência) pelas espécies caducifólias durante a estação desfavorável é outro sinal comum de juvenilidade.

 

Figura III.1.1. Transição da fase juvenil para a fase adulta. Folhas de azinheira juvenis (à esquerda) e adultas (à direita). Folhas com origem na mesma árvore: as juvenis extraídas de ramos epicórmicos e as adultas da parte mais alta da canópia. [Fotografias do autor.]

Em algumas monocotiledóneas, o embrião das sementes maduras contém já tecidos adultos. A semente de milho-graúdo é uma miniatura da planta adulta, com folhas e aglomerados de células que darão origem às inflorescências ♂ (bandeira) e ♀ (maçaroca imatura) (Beyl & Sharma, 2015). A grande maioria das plantas atravessa, no entanto, um período juvenil mais ou menos prolongado – precisam de atingir um determinado estádio de desenvolvimento mínimo para espoletar a transição entre as fases juvenil e adulta (Hanke et al., 2007). Atingido este patamar, as plantas ficam sensíveis a sinais exógenos indutores da floração e, então, capazes de ativar as redes génicas envolvidas na diferenciação das flores. A quebra da juvenilidade é essencialmente determinada por fatores endógenos de fisiologia ainda mal conhecida.

A extensão da fase juvenil é muito variável. As plantas anuais e bienais não têm juvenilidade ou experimentam um pequeno período juvenil. A juvenilidade nas plantas lenhosas propagadas por semente pode ser muito prolongada. As oliveiras obtidas por semente demoram 12-15 anos a florir (Bellini, 1993). Nos citrinos, este período reduz-se a 2-5 anos. As videiras de semente transitam para a fase adulta logo no primeiro ano, a partir do 6º-8º nó (Carmona et al., 2008). Para a mesma espécie, quanto mais vigoroso o genótipo e ereta a ramificação, mais tardia a entrada em floração. Atingido o estado adulto, a maior parte das plantas perenes repetem ciclos florais anuais (iniciam flores) até à senescência.

Em agricultura, praticam-se várias técnicas para «curto-circuitar» o período juvenil. Nas plantas lenhosas obtidas por semente, e para um mesmo genótipo, o aparecimento das primeiras flores pode ser antecipado, estimulando o crescimento vegetativo porque é preciso atingir um número de nós mínimo para que a diferenciação floral seja possível (Zimmerman, 1972). A enxertia com garfos e borbulhas provenientes de ramos adultos é outra forma de antecipar a entrada em frutificação. Os porta-enxertos ananicantes utilizados na multiplicação assexual de espécies frutícolas amplificam este efeito.

Indução, iniciação e diferenciação florais

Clarificação de conceitos

A conversão dos meristemas vegetativos em meristemas reprodutivos nos ramos adultos envolve três etapas: (i) indução floral, (ii) iniciação floral e (iii) diferenciação floral (Figuras III.1.1. e III.1.2).

Com a indução floral (flower induction), o meristema, por enquanto vegetativo, experiencia alterações da expressão génica e volve competente para transitar para uma condição reprodutiva sem necessitar de estímulos ambientais adicionais. A indução floral é um fenómeno fisiológico reversível, sem uma tradução morfológica a nível meristemático e, por isso, difícil de detetar experimentalmente. No morangueiro nem por isso, porque a indução floral coincide com um aumento brusco da emissão de novas folhas, que pode ser monitorizado macroscopicamente (Durner, 2013).

Durante a iniciação floral (flower initiation), verifica-se uma conversão histológica, irreversível, dos meristemas vegetativos em meristemas reprodutivos, detetável por observação microscópica. O alargamento e planeamento do meristema na forma de domo (dome shape) é o primeiro sinal da iniciação floral. A partir do momento em que as estruturas reprodutivas (e.g. sépalas) são morfologicamente visíveis (ao microscópio), fala-se em diferenciação floral (flower differentiation). 

Figura III.1.1. Iniciação e diferenciação florais em macieira. A e B) Ápex do meristema alargado (em forma de domo) ladeado por dois primórdios foliares, com uma bráctea a assinalar a iniciação do meristema da inflorescência.  C) Continuação da iniciação de brácteas. D) Diferenciação da flor terminal que se encontra num estádio de desenvolvimento mais avançado do que as flores laterais. Legenda: Ap – ápex, Be – bractéola, Br – bráctea, KF – flor terminal (flor-rei), LF – flor lateral, LP – primórdio foliar, Pe – pétala, r – órgão removido para facilitar a observação, Se – sépala, St – estame. [Extraído de Dadpour et al. (2008).]

Figura III.1.2. Diferenciação floral em Prunus cerasus (Rosaceae). Regra de Hofmeister. A) Iniciação das flores na axila de brácteas.  B) Diferenciação dos órgãos florais em 4 flores. C) Diferenciação de uma flor de acordo com regra de Hofmeister, com as pétalas a diferenciarem-se entre as sépalas. D) Androceu formado por dentro do perianto. E) Imagem oblíqua da amostra retratada na figura anterior, que mostra os estames organizados em dois verticilos. F) Diferenciação do gineceu no centro do primórdio floral. Legenda: Br – bráctea, FP – primórdio floral, Pe – pétala, Pi – pistilo, r – órgão removido, Se – sépala, St – estame, TL – folha de transição. [Extraído de Dadpour et al. (2008).]

 

Regra de Hoffmeister

Os meristemas reprodutivos começam por diferenciar a inflorescência; designam-se nessa fase por meristemas da inflorescência. Em seguida, acomodam-se meristemas florais na axila das folhas diferenciadas na inflorescência, i.e., das brácteas, por perda evolutiva nem sempre presentes. A diferenciação das peças florais (sépalas, pétalas, estames e carpelos) começa pelo cálice e acaba no gineceu e segue, geralmente, a regra de Hofmeister (Ronse De Craene, 2010): os novos primórdios, de qualquer uma das peças dos órgãos da flor (cálice, corola, androceu e gineceu), formam-se nos espaços mais amplos disponíveis entre os primórdios mais próximos já diferenciados (Figura III.1.2). Por conseguinte, a primeira sépala costuma emergir no espaço mais distante da bráctea que axila a flor e, nas flores cíclicas, as pétalas alternam com as sépalas e os estames alternam com as pétalas.

 

 

 

Estímulos exógenos da floração

O tomateiro, o feijoeiro-comum, muitas gramíneas anuais (e.g. Poa annua), o cacaueiro e a videira, por exemplo, atingem um determinado grau de desenvolvimento, mensurável pelo número de nós ou folhas, e diferenciam flores. O tomateiro é uma planta perene e, partindo do princípio de que sobrevive ao frio e às doenças, frutifica, depois, vários anos. Algumas cultivares de cacaueiro produzem flores continuamente em clima equatorial (Niemenak et al., 2010), em menor número quando uma grande massa de frutos compete pelos fotoassimilados (Valle et al., 1990). Embora a videira-europeia não precise de estímulos externos para diferenciar flores, nas regiões extratropicais, a dormência imposta pelo frio e pelo fotoperíodo acerta as datas de floração com a primavera. A videira-europeia não perde a folha e não tem uma estação de repouso nos trópicos – com recurso a podas e regas criteriosas, a floração e a frutificação são concentradas em duas ou três épocas do ano, em função da procura e dos riscos de doenças fúngicas.

Admite-se que, na maior parte das plantas, qualquer que seja a sua proveniência e fisionomia, a diferenciação de flores tem uma forte regulação exógena, i.e., depende de estímulos ambientais. Esta regulação tem por função garantir que a floração ocorre num período favorável à reprodução sexual, i.e., com disponibilidade de polinizadores, e condições ambientais adequadas para o desenvolvimento e sobrevivência da flor e da semente (e.g. ausência de geadas e disponibilidade de água).

O comprimento do dia (fotoperíodo) é o estímulo indutor da floração mais frequente nas plantas anuais e bienais extratropicais (Bergonzi & Albani, 2011). O frio, em diferentes graus, coadjuvado ou não pelo fotoperíodo, tem o mesmo efeito em muitas plantas perenes. Além do comprimento do dia e do stresse ambiental causado pelo frio, são também relevantes na diferenciação de flores em certas plantas perenes a secura edáfica, a exposição direta à luz, o stresse causado pela perda de partes vegetativas (e.g. poda) e o estatuto nutricional do solo. Na floração das plantas lenhosas estão, frequentemente, envolvidas tantas variáveis que, em condições de campo, nem sempre se consegue segregar os fatores indutivos exógenos dominantes. Não é fácil deslindar as causas da escassa floração num pomar, por exemplo, num amendoal no Alentejo. Sobretudo nas lenhosas tropicais, é difícil perceber se a competência para florir é independente dos fatores que regulam o abrolhamento das gemas e a emissão de caules e, por isso, a bibliografia é frequentemente omissa a este respeito.

A reação fisiológica das plantas ao comprimento relativo do dia e da noite chama-se fotoperiodismo. O tabaco, a quinoa, o arroz e o algodoeiro florescem com dias curtos. As plantas anuais e bienais extratropicais que se estabelecem no outono, atravessam o inverno e florescem na primavera são, frequentemente, plantas de dias longos; e.g. trigo-mole, cebola, beterraba, ervilheira, espinafre, alface ou a Arabidopsis thaliana (Brassicaceae), a planta modelo da biologia molecular de plantas. Tanto as plantas de dias curtos como as de dias longos podem ser obrigatórias (= qualitativas; requerem um fotoperíodo indutivo para florirem) ou facultativas (= quantitativas; a entrada em floração é acelerada sob um fotoperíodo adequado). Nas espécies facultativas, a sensibilidade ao estímulo do comprimento do dia geralmente aumenta com a idade. O tomateiro, o pimento, a beringela, o feijoeiro-comum e o pepino são plantas indiferentes ao comprimento do dia (plantas neutrais), sendo, por isso, cultivadas todo o ano, em estufa ou ao ar livre.

O fotoperíodo, e não apenas a autoecologia, controlou de perto a expansão de muitas plantas cultivadas. As cultivares sul-americanas (exceto Chile) de quinoa não produzem sementes ou são pouco produtivas nas regiões extratropicais porque o estímulo para florir – dias curtos, com menos de 12h – chega demasiado tarde e as sementes não amadurecem antes dos frios outonais (Figura 269). O mesmo acontece com as cultivares de origem tropical de soja e de feijão-congo. Para ultrapassar esta limitação, foram selecionadas cultivares indiferentes ao fotoperíodo nestas espécies.

A vernalização pode ser definida como a aquisição ou a aceleração da capacidade de florir através da exposição ao frio. A vernalização pode ser obrigatória (e.g. beterraba, cebola, cerejeira e oliveira) ou facultativa (e.g. muitas cultivares de cereais de outono-inverno e macieira). As necessidades de vernalização evitam que as plantas floresçam num outono excecionalmente quente – na perspetiva das plantas, a meteorologia é mais instável e envolve mais riscos no outono e na primavera. As plantas bienais precisam de atravessar um período frio para produzirem flor no segundo ano; e.g. cebola e beterraba. Os sistemas de medição do frio e de regulação da vernalização e da quebra da dormência dos gomos (v. «Quiescência e dormência dos gomos»), embora tenham evoluído de forma independente mais de uma vez, têm similaridades assinaláveis na genética e na mecânica fisiológica (Amasino, 2004).

As gramíneas tropicais florescem, geralmente, com dias curtos. Muitas gramíneas extratropicais, para iniciarem as flores, necessitam de frio invernal, de dias longos, ou de uma combinação sequencial de ambos os fatores. O centeio necessita de cerca de 6 semanas de frio (Friend, 1965). As cultivares de trigo-mole são classificadas em dois tipos: trigos de outono-inverno e trigos de primavera. As primeiras precisam de frio para florirem ou para florirem adequadamente – de menos de 2 semanas a mais de 1 mês a 0-5 °C (temperatura à superfície do solo) ou temperaturas um tanto superiores nas cultivares pouco exigentes em frio (Crofts, 1989). Consoante as cultivares, as plantas não vernalizadas de trigo-mole de outono-inverno têm um atraso na floração e florescem de forma irregular, ou precisam de dois anos para concluir o ciclo reprodutivo. Os trigos de primavera produzem normalmente sem vernalização. Em ambos os grupos de cultivares, os dias longos têm um efeito favorável na floração. No mediterrânico, a transição do meristema vegetativo para meristema da inflorescência nos cereais de inverno acontece no final do inverno-início da primavera, razão pela qual as coberturas com adubos nitrogenados devem ser realizadas no final de fevereiro/início de março.

Vejamos outros exemplos de estímulos exógenos da floração em dicotiledóneas. Muitas árvores temperadas também precisam de ser vernalizadas. A cerejeira não floresce nos trópicos. Na mangueira, a iniciação floral é impulsionada pelo frio moderado e pela escassez de água no solo, duas características climáticas da estação seca das regiões tropicais monçónicas onde evoluiu. O cafeeiro forma flores com dias curtos; nos trópicos, o fotoperíodo é permanentemente indutivo; a diferenciação floral intensifica-se com a chegada da estação seca, quando a temperatura desce e se verifica um stresse moderado de água no solo (Majerowicz & Sõndahl, 2005). Podas violentas e a desfoliação promovem a iniciação de flores na goiabeira e na anona-cherimola (Soler & Cuevas, 2008). A exposição à luz dos gomos dormentes favorece a formação de cachos na videira-europeia e na generalidade das árvores de fruto temperadas, uma adaptação que evita a produção de flores e frutos em regiões profundas da canópia, distantes dos centros de produção ativa de fotoassimilados (folhas expostas à luz), e menos acessíveis aos animais agentes polinizadores ou dispersores. A poda moderada nestas plantas tem, por esta via, um efeito favorável na diferenciação de flores. O aumento moderado da concentração de azoto biodisponível no solo, sobretudo de azoto amoniacal, tem, em algumas espécies, um efeito positivo na iniciação floral.

Alguns pirófitos (plantas adaptadas ao fogo) evidenciam uma floração estimulada pelo fogo (fire-stimulated flowering). A justificação evolutiva deste incremento do investimento reprodutivo reside no efeito frequentemente positivo do fogo na disponibilidade de recursos (e.g. luz e nutrientes), na dispersão pelo vento das sementes e na disponibilidade polinizadores (Agbeshie et al., 2022; Lamont et al., 2019). Várias espécies da flora portuguesa reagem positivamente ao fogo com mais flores, como as bulbosas Urginea maritima (Asparagaceae) e muitos Narcissus (Amaryllidaceae).

Na maioria das árvores de fruto extratropicais, a diferenciação de flores tem início em maio-junho (no ano anterior à floração), prolongando-se durante o repouso vegetativo; a indução é anterior um a dois meses. A esporogénese e a maturação dos gâmetas ocorre desde um pouco antes do abrolhamento até à ântese. A diferenciação das inflorescências e das flores não é simultânea. Na videira, a indução floral dá-se em março e as inflorescências diferenciam-se em maio; a maior parte das flores forma-se somente no ano seguinte, na altura do abrolhamento (março) (Magalhães, 2008). A diferenciação de flores não é simultânea em todos os gomos florais ou mistos. Por exemplo, na macieira, os gomos mistos em posição apical diferenciam flores 4-6 semanas antes dos gomos mistos axilares (Nyeki & Soltés, 1996). Estas datas referem-se ao hemisfério Norte; no hemisfério Sul há uma diferença de seis meses.

Nas regiões com variações sazonais da temperatura e/ou da precipitação bem marcadas, as plantas tendem a ter épocas de floração e, implicitamente, de iniciação e diferenciação de flores definidas, que variam de espécie para espécie. A ausência de sinais ambientais explica a irregularidade dos períodos de crescimento vegetativo, da queda da folha ou da floração nas florestas equatoriais. Este desencontro pode ocorrer entre plantas da mesma espécie ou entre partes da copa. A periodicidade destes fenómenos pode, inclusivamente, ser superior ou inferior a um ano. Mas mesmo nas regiões equatoriais ocorrem espécies com ciclos anuais precisos de floração e frutificação – como referi no ponto v. «Repouso e crescimento vegetativos nos trópicos»: em tantas espécies lenhosas tropicais, indígenas ou não de ótimo equatorial, a intensidade da radiação controla o crescimento vegetativo e, nem que seja por aí, regula e concentra as datas de floração e os fenómenos que a precedem.