Morfologia externa da folha

A folha é riquíssima em caracteres morfológicos. Descrevem-se em seguida alguns dos mais importantes. Uma revisão aprofundada da morfologia da folha pode ser encontrada em (L. Hickey, 1979).

Situação e diferenciação

Quanto à situação (no ecossistema), as folhas podem ser:

• Aéreas – tipo mais frequente, desenvolvidas acima do solo;
• Aquáticas – flutuantes ou submersas na água livre;
• Subterrâneas – ocultas no solo e normalmente do tipo catafilo.

Na folha completa – o modelo estrutural mais diferenciado – reconhecem-se três partes constituintes, a saber (Figura 112-1):

• Bainha (sheath) – parte proximal da folha, frequentemente alargada, que envolve total ou parcialmente o caule;
• Pecíolo (petiole) – eixo estreito, normalmente cilíndrico e flexível, que conecta o limbo à bainha ou diretamente ao caule;
• Limbo (blade) – parte distal da folha, de ordinário laminar e expandida, onde se concentra a função fotossintética da planta.

O conceito de folha completa é um artifício pedagógico: não é um estado de carácter ancestral a partir do qual teriam evoluído as folhas pecioladas ou sésseis. Ontogenicamente, os pecíolos das eudicotiledóneas e das monocotiledóneas desenvolvem-se de formas distintas, não sendo estruturas homólogas. Por este motivo, a constrição estreita localizada entre a bainha e o limbo nos bambus (Poaceae, subfamília Bambusoideae) e noutras monocotiledóneas é mais corretamente designada por pseudopecíolo (Figura 114-A). Na natureza, a grande maioria das folhas apresenta-se incompleta: as folhas pecioladas (possuem pecíolo e limbo, mas carecem de bainha) e as folhas sésseis (o limbo insere-se diretamente no caule, carecendo de pecíolo) são os tipos mais frequentes (Figura 112-2 a 4).

A bainha é uma estrutura generalizada nas monocotiledóneas, mas relativamente rara nas eudicotiledóneas. Nas bananeiras (Musa spp., Musaceae) e na fase vegetativa de muitas gramíneas herbáceas, as bainhas foliares sobrepõem-se de forma compacta, formando um pseudocaule. Esta estrutura eleva as folhas acima do solo enquanto mantém o verdadeiro meristema apical caulinar protegido junto à base (Figura 115). Nas palmeiras (Arecaceae), o cilindro liso formado pelas bainhas fortemente adpressas no topo do estipe designa-se por capitel. Frequentemente, quando as folhas das palmeiras senescem, a base ou parte da bainha fica retida no tronco, desfiando-se, por vezes, numa rede de fibras persistentes.

Para além de poder contribuir para a fotossíntese, a bainha desempenha papéis mecânicos e protetores vitais: resguarda o meristema axilar, protege o meristema apical caulinar e aumenta a resistência mecânica da ligação folha-caule frente à força do vento. Nas gramíneas com crescimento caulinar intercalar, a bainha envolvente é absolutamente essencial para suportar e proteger os frágeis meristemas intercalares e os entrenós recém-formados (ainda tenros) durante a fase de alongamento do colmo (encanamento). Mesmo nas gramíneas adultas, a resistência dos colmos à perturbação mecânica tem uma forte componente estrutural conferida pela bainha.

O pecíolo, por sua vez, projeta o limbo para longe do caule, permitindo-lhe oscilar livremente e reorientar-se. Esta agitação contínua dissipa a energia mecânica do vento e do impacto da chuva (evitando que o limbo rasgue), facilita o deslizamento da água e a secagem da superfície foliar e dificulta o assentamento de esporos de fungos patogénicos ou de insetos herbívoros. Fisiologicamente, o movimento reduz a espessura da camada limite de ar (boundary layer) em torno da folha, o que facilita as trocas gasosas (absorção de CO₂) e promove o arrefecimento térmico. Adicionalmente, o constante oscilar provocado pelo pecíolo cria os chamados sunflecks (manchas transitórias de luz) que penetram nas camadas mais profundas da canópia, enquanto reduz o tempo de exposição contínua das folhas do topo da copa à luz direta, evitando que ultrapassem o ponto de saturação luminosa (light saturation point). Esta dinâmica estrutural garante um uso muito mais eficiente da luz por toda a planta.

A maioria das monocotiledóneas adota uma estratégia estrutural diferente para alcançar fins semelhantes: as suas folhas são frequentemente sésseis, mas possuem limbos alongados e lineares que oscilam e fletem facilmente ao vento, ancorados na base por uma forte bainha envolvente. Curiosamente, quando as monocotiledóneas adquirem evolutivamente limbos largos e expandidos, apresentam quase sempre um pecíolo (mais corretamente, um pseudopecíolo) (e.g., Araceae ou Marantaceae), o que constitui uma evidência clara de qual é a melhor solução anatómica para suportar limbos de grandes dimensões (Figura 114-A,B).

O movimento ativo e reversível das folhas ou folíolos é mediado por pequenos engrossamentos motores, situados na base do pecíolo ou dos peciólulos, denominados pulvinos (Figura 116). Na família Fabaceae (leguminosas), os pulvinos são os responsáveis pela sobreposição dos folíolos dos trevos (Trifolium) sob stress hídrico, pelo rápido fechamento defensivo da sensitiva (Mimosa pudica) ao toque (tigmonastia), e pelos ritmos circadianos da árvore-da-chuva (Samanea saman), que fecha as folhas à noite ou em dias muito nublados (nictinastia) (Figura 116). Estes movimentos násticos têm claro valor adaptativo: em Trifolium , diminuem a carga térmica e a transpiração; na Mimosa, expõem os espinhos e assustam herbívoros; e na Samanea (e noutras árvores tropicais de folha composta), o fecho noturno, ou em dias nublados, pode reduzir significativamente as perdas de água pelo efeito dessecante dos ventos noturnos, ou os estragos causados pelas chuvas e pelos ventos tropicais. Os pulvinos são relevantes na abscisão das folhas sob stress (v. «Periderme e zona de abscisão»). Por fim, os "nós" salientes observados nos colmos das gramíneas da subfamília Pooideae — essenciais para o endireitamento dos caules acamados (tombados) — funcionam através de um mecanismo fisiológico análogo e enquadram-se perfeitamente no conceito de pulvino.

A morfologia do limbo é descrita em pormenor no ponto «Tamanho, forma, recorte e simetria do limbo».

Posição da folha

Quanto à diferenciação morfológica e anatómica entre as suas faces (posição da folha), as folhas são classificadas em dois grandes tipos funcionais: folha dorsiventral e folha isobilateral.

A folha dorsiventral caracteriza-se por uma nítida distinção entre a página superior (face adaxial ou ventral) e a página inferior (face abaxial ou dorsal). Esta assimetria reflete-se na morfologia externa (e.g., cor, saliência das nervuras, tipo e densidade do indumento) e na anatomia interna (tipicamente pela presença de um parênquima em paliçada adaxial e um parênquima lacunoso abaxial, além de diferenças na densidade estomática). A folha dorsiventral é a arquitetura típica e mais comum nas eudicotiledóneas. Mas as exceções são muitas. Por exemplo, as folhas da alface e da ervilheira possuem um mesofilo anatómica e funcionalmente isobilateral, mas continuam a ser classificadas morfologicamente como dorsiventrais dadas as diferenças externas entre as páginas superior e inferior.

Na folha isobilateral (= equifacial) as duas faces mostram morfologias muito semelhantes (ou mesmo idênticas), não havendo distinção clara entre "cima" e "baixo" em termos funcionais. A nível anatómico, revelam uma disposição simétrica dos tecidos: ambas as faces com parênquima em paliçada, envolvendo o parênquima lacunoso no centro. As folhas isobilaterais são muito frequentes nas eudicotiledóneas adaptadas a ambientes áridos e de forte insolação (plantas xeromórficas), nas quais a folha frequentemente assume uma orientação vertical, recebendo luz solar direta em ambas as faces ao longo do dia. Um exemplo clássico desta plasticidade adaptativa ocorre no género Eucalyptus na Austrália: as espécies nativas de regiões húmidas e sombreadas apresentam geralmente folhas adultas dorsiventrais horizontais, enquanto as espécies de territórios áridos desenvolvem folhas adultas verticais, pendentes e isobilaterais, frequentemente com um mesofilo homogéneo (Brooker, 2002) (Figura 139-C). Outros exemplos extremos de isobilateralidade nas eudicotiledóneas incluem as folhas cilíndricas (cêntricas) do género Hakea e de outras Proteaceae, bem como as folhas carnudas e suculentas (algumas delas também cilíndricas) típicas de famílias como as Crassulaceae, Portulacaceae e Aizoaceae (Figura 249). Convida-se o leitor a rever os aspetos ecofisiológicos discutidos no ponto «Caules suculentos».

A maioria das monocotiledóneas apresenta folhas isobilaterais, como é o caso das gramíneas. Contudo, algumas espécies (frequentemente de sub-bosque ou com limbos muito largos e horizontais) desenvolvem um mesofilo heterogéneo (com parênquima em paliçada e lacunoso) e apresentam folhas claramente dorsiventrais, como é o caso das bananeiras (Musaspp.) e de algumas gramíneas umbrófilas.

Os adjetivos dorsiventral e isobilateral referem-se às morfologias interna e externa da folha. A designação "folha unifacial" nasce da ontogenia da folha. Durante o desenvolvimento da folha unifacial, a face adaxial (página superior) dobra-se longitudinalmente sobre si mesma e funde-se, ficando completamente internalizada e obliterada acima da bainha. Como resultado, verifica-se um sobredesenvolvimento da face abaxial (página inferior), que acaba por constituir a totalidade do limbo (Yamaguchi & Tsukaya, 2010). As juncáceas, as iridáceas e muitas orquidáceas têm folhas unifaciais. Um caso particular de folhas unifaciais encontra-se na família Iridaceae (e.g., Iris e Gladiolus), em que o limbo resultante é achatado lateralmente e cresce na vertical, originando as chamadas folhas ensiformes (ou equitantes), que se assemelham a uma espada; as duas superfícies foliares expostas à luz têm, necessariamente, a mesma origem anatómica (Figura 117). As folhas isobilaterais de eudicotiledóneas e das gramíneas não são unifaciais porque a dorsiventralidade é preservada na sua ontogenia, sendo perfeitamente visível na anatomia interna.

Nervação do limbo

As nervuras foliares apresentam-se, a olho nu, como espessamentos lineares, muito delgados, normalmente em alto ou baixo-relevo e de cor mais clara do que o mesofilo envolvente. Cortes histológicos transversais mostram que as nervuras são constituídas por feixes vasculares — tipicamente com o xilema orientado para a página superior (adaxial) e o floema para a página inferior (abaxial) —, frequentemente reforçados por tecidos mecânicos (esclerênquima e/ou colênquima).

As nervuras das folhas desempenham duas funções vitais:

• Transporte de substâncias – importação de água, nutrientes e reguladores de crescimento via xilema, e exportação dos produtos da fotossíntese (açúcares) via floema.
• Estabilização mecânica – suporte estrutural do limbo através do xilema e dos tecidos mecânicos associados aos feixes vasculares (cabendo ainda à cutícula, à epiderme e à pressão de turgescência das células do parênquima um papel complementar fundamental).

A arquitetura da nervação foliar (venação) é um tema especializado e de enorme importância nos estudos filogenéticos das plantas vasculares. Reconhecem-se dois modelos básicos de ramificação (Roth-Nebelsick et al., 2001): (i) nervação aberta (dicotómica) e (ii) fechada (= nervação reticulada ou nervação em rede). Na nervação aberta, as nervuras organizam-se num padrão ramificado divergente (em árvore) e terminam de forma livre e cega no interior do mesofilo foliar ou na sua margem (Figura 119-A). Este tipo de nervação é comum em fetos, característica do ginkgo, e raríssimo e secundário nas angiospérmicas.

Caracteriza a nervação fechada a presença de nervuras anastomosadas, organizadas de forma hierárquica (Figura 119-B). As nervuras dizem-se anastomosadas quando se interligam numa rede contínua na qual as nervuras mais finas circundam pequenos polígonos ou áreas fechadas de mesofilo, denominadas aréolas foliares. A anastomosação facilita a difusão espacial de líquidos na folha, garante vias alternativas para a nutrição de zonas parcialmente danificadas (e.g., por herbivoria) e aumenta a probabilidade de sobrevivência em climas áridos (redundância hidráulica). A sua natureza hierárquica evidencia-se pela presença de uma ou mais nervuras principais (de 1.ª ordem), nas quais se inserem nervuras de 2.ª ordem (secundárias), por sua vez subdivididas sucessivamente. Este modelo evoluiu mais de uma vez a partir de ancestrais de nervação aberta, sendo dominante em fetos, gimnospérmicas e angiospérmicas (Roth-Nebelsick et al., 2001).

Nos fetos com nervação fechada, não se observa uma hierarquia clara do calibre das nervuras. Esta hierarquização atinge o seu expoente máximo nas eudicotiledóneas. Neste grupo, as nervuras mais finas (vénulas) frequentemente têm extremidades livres que acabam «suspensas» no interior das aréolas (Figura 119-B); estas «terminações livres» estão tipicamente ausentes nas monocotiledóneas (Evert et al., 2006).

A densidade de nervuras (vein density) nas angiospérmicas, medida em mm de nervura por mm² de superfície foliar, não tem paralelo entre as plantas vasculares (Zwieniecki et al., 2002). Está provado que as taxas de transpiração e de extração de CO₂ da atmosfera (assimilação) estão positivamente correlacionadas com a densidade de nervuras. Por outro lado, o pequeno diâmetro e a intrincada rede dos feixes vasculares de ordem superior permitem uma distribuição equitativa e rapidíssima da água por todo o limbo (Zwieniecki et al., 2002). Existe uma coordenação rigorosa entre o investimento na rede vascular e a densidade de estomas na epiderme: a planta não investe na capacidade de transporte de água (nervuras) se não dispõe de uma capacidade equivalente de escoamento (estomas), e vice-versa (Brodribb et al., 2007).

Uma vez que a folha das angiospérmicas é altamente eficiente a transpirar, consegue arrefecer com grande facilidade e, por essa razão, pôde evoluir para formas tão diversas e atingir dimensões assinaláveis. Estas causalidades hidráulicas ajudam a explicar o estrondoso sucesso evolutivo das angiospérmicas (Volume II). Ao contrário do que se observa nas gimnospérmicas, regista-se, nas angiospérmicas, uma clara tendência evolutiva para a complexificação da rede vascular (Nicotra et al., 2011).

Reconhecem-se três tipos maiores de nervação fechada (Figura 118):

• Peninérvea (= nervação penada) – a nervura principal (nervura média) herda os feixes vasculares principais do pecíolo; as nervuras secundárias inserem-se ao longo da nervura primária como as barbas na ráquis de uma pena de ave e terminam, frequentemente, num hidátodo na margem da folha; nervação característica de magnoliídeas e eudicotiledóneas, rara nas monocotiledóneas (e.g., Zingiberales);
• Palminérvea (= palmatinérvea, nervação palmada) – três ou mais nervuras principais inseridas na base (partindo do ápice do pecíolo) ou próximo da base do limbo, de onde divergem radialmente, como os dedos numa mão aberta; nervação frequente em mono e eudicotiledóneas;
• Paralelinérvea (= nervação paralela) – duas ou mais nervuras principais, normalmente de espessura e dimensão semelhantes, paralelas ao longo da folha e convergentes no ápice; nervuras principais conectadas por nervuras transversais (comissurais) muito ténues; nervação característica das monocotiledóneas (e.g., gramíneas), rara nas eudicotiledóneas (e.g., Plantago lanceolata [Plantaginaceae] e Scorpiurus [Fabaceae]).

As folhas peninérveas dizem-se uninérveas quando se identifica apenas a nervura média de forma evidente. Na maioria das plantas vasculares peninérveas, as nervuras secundárias (i) atingem a margem (terminando ou não num dente), (ii) anastomosam-se sem atingir a margem, ou (iii) arqueiam-se em direção ao ápice sem o alcançar. Algumas nervuras das folhas peninérveas merecem designações especiais: a nervura marginal percorre todo o limbo paralela às margens da folha; atrás da nervura marginal pode ocorrer uma nervura submarginal (Figura 119-B). Nas folhas palminérvias, consoante as espécies, as nervuras secundárias são retas e divergentes (e.g., Malva, Malvaceae) ou curvilíneas e convergem novamente no ápice (e.g., Tamus communis, Dioscoreaceae), sendo, neste último caso, impropriamente cunhadas de curvilíneo-paralelinérvias (Figura 118-4).

A tipologia elementar aqui enunciada não abarca toda a extraordinária diversidade de nervação fechada conhecida nas plantas com flor, sobretudo nos trópicos ou no registo fóssil. Para obviar esta dificuldade, é amplamente utilizada a classificação morfológica rigorosa de L. Hickey (1979). Dada a sua complexidade, não é desenvolvida neste livro.

Tamanho, forma, recorte e simetria do limbo

Mueller-Dombois & Ellenberg (1974) classificaram as plantas em função do tamanho (área) das suas folhas (ou dos folíolos, no caso de folhas compostas) em cinco classes funcionais, ou estados de carácter:

• Nanofilas (< 1 cm²);
• Microfilas (1-5 cm²);
• Mesofilas (20-100 cm²);
• Macrofilas (> 100 cm²);
• Megafilas (folhas gigantes, >500 cm²).

Na descrição rigorosa do limbo das folhas, há que considerar os seguintes parâmetros: (i) forma geral, (ii) ângulo da base, (iii) ângulo do ápice, (iv) forma da base, (v) forma do ápice, (vi) recorte da margem e (vii) simetria.

A classificação da forma geral do limbo baseia-se em três critérios fundamentais: (i) posição do eixo de maior largura, (ii) relação comprimento/largura e (iii) angulosidade do limbo. Em função da posição do eixo de maior largura, definem-se quatro formas base para folhas laminares e simétricas: elíptica, obovada, ovada e oblonga (Figura 120).

Cruzando estes três critérios, obtém-se uma terminologia descritiva muito mais complexa, resumida na Figura 121. Eis alguns exemplos clássicos: folhas elípticas – diospireiro; folhas orbiculares – jacinto-de-água (Eichhornia crassipes, Pontederiaceae); folhas oblongas – incenso (Pittosporum undulatum, Pittosporaceae); folhas ovadas – laranjeira-doce; folhas obovadas – borrazeira-preta (Salix atrocinerea, Salicaceae); folhas lineares – gramíneas; folhas ovado-angulosas – erva-moira (Solanum nigrum, Solanaceae); folhas triangulares (= folhas deltoides) – choupo-negro (Populus nigra, Salicaceae) e espinafre-da-nova-zelândia (Tetragonia tetragonoides, Aizoaceae).

O Quadro 16 e a Figura 122 reúnem outras formas foliares de uso corrente na bibliografia botânica que não se enquadram nos modelos simples da Figura 121. Refira-se que a clássica designação de «folha lanceolada» (em forma de lança) é frequentemente ambígua entre diferentes autores e deve, sempre que possível, ser evitada na descrição morfológica da folha, apesar de ser ainda muito recorrente na literatura

O (Leaf Architecture Working Group, 1999) propõe que o ângulo da base seja medido definindo três pontos: um vértice situado na inserção do pecíolo no limbo, e outros dois pontos resultantes da interceção da margem com uma linha perpendicular ao eixo principal da folha, traçada a 25% (¼) do comprimento total do limbo a contar da base. A avaliação do ângulo do ápice segue uma lógica metodológica semelhante, medindo o quarto distal da folha (Leaf Architecture Working Group, 1999).

Os ângulos do ápice e da base são agudos ou obtusos consoante os respetivos ângulos sejam inferiores ou superiores a 90 ° (Figura 123). Os tipos morfológicos do ápice e da base foliar estão explicitados no Quadro 18.

Quanto ao recorte, as folhas sem qualquer reentrância na margem dizem-se inteiras. Quando há recorte, reconhecem-se dois tipos morfogenéticos fundamentais: o recorte marginal (superficial, que afeta apenas o rebordo) e o recorte profundo (que penetra no limbo em direção à nervura central), cada um com a sua própria terminologia (Quadro 17, Figura 124).

Os recortes das folhas lobadas ou fendidas designam-se por lobos; quando o recorte é quase total (nas folhas partidas e sectas), as porções resultantes designam-se por segmentos (Vasconcellos, 1969). Consoante o padrão de nervação da folha (peninérvea ou palminérvea), os termos de recorte profundo são combinados com os prefixos «penati-» ou «palmati-» para criar uma descrição precisa; obtêm-se, assim, termos como folha palmatilobada, palmatissecta, penatifendida e penatipartida. É muito comum as folhas combinarem recorte profundo com recorte marginal; por exemplo, a malva-silvestre (Malva sylvestris, Malvaceae) possui folhas globalmente palmatilobadas, mas as margens dos seus lobos são dentadas (Figura 124-5).

Os dentes próprios do recorte marginal são um dos temas mais minuciosamente estudados na morfologia foliar, estando presentes em pelo menos 173 famílias de plantas com flor (Stevens, 2001b). Hickey & Wolfe (1975) identificaram 15 tipos arquiteturais de dentes, alguns dos quais estão tão estritamente associados a certos grupos taxonómicos e, por isso, são de enorme valor diagnóstico. Por exemplo, as famílias Salicaceae e Malvaceae possuem padrões de nervação nos seus dentes marginais que são inconfundíveis (dentes salicoides e malvoides, respetivamente). O estudo profundo destas margens é complexo, exigindo frequentemente o recurso a técnicas microscópicas de clarificação (diafanização) do tecido foliar para observação da nervação terminal. Funcionalmente, estes dentes abrigam, muitas vezes, estruturas secretoras especializadas, como nectários extraflorais, glândulas resiníferas, coléteres ou hidátodos.

Em regra geral, a folha laminar é bilateralmente simétrica, i.e., a aba esquerda e a direita são a imagem no espelho uma da outra se dobradas pelo eixo da nervura central. No entanto, existem casos notáveis de folhas assimétricas, onde as duas metades do limbo se desenvolvem de forma desigual ou inserem-se no pecíolo a alturas diferentes. Três exemplos clássicos de assimetria são: as folhas adultas falciformes dos eucaliptos, as folhas de bases fortemente assimétricas dos ulmeiros (Ulmus spp., Ulmaceae; Figura 124-8) e as folhas de muitas espécies africanas do género Grewia (Malvaceae, subfamília Grewioideae).

Os aspectos funcionais tamanho, forma, recorte e simetria do limbo, assim como da divisão e compoisção da folha, são abordados mais adiante, no ponto «Causas da forma da folha».

Divisão ou composição da folha

As folhas simples têm apenas um limbo, não articulado na base. Nas folhas compostas (= folhas folioladas; compound leaf) reconhecem-se um ou mais limbos independentes – os folíolos (leaflet) – semelhantes entre si e providos de uma pequena articulação no pecíolo do folíolo (peciólulo). Esta articulação identifica-se pela presença de uma constrição anelar, acompanhada ou não por um pequeno engrossamento (pulvino). A abscisão das folhas compostas ocorre, geralmente, numa fase inicial, destacando-se folíolo a folíolo pela respetiva articulação. Só mais tarde é que o eixo restante da folha (ráquis e pecíolo) se destaca do caule, à semelhança do que acontece nas folhas simples.

É crucial não confundir folhas compostas com folhas sectas, nem com pequenos ramos portadores de folhas simples de inserção oposto-dística. Os segmentos das folhas sectas, ao contrário dos folíolos, não possuem articulação na base e são frequentemente assimétricos e contínuos com o tecido da lâmina principal. Por outro lado, as folhas compostas (sendo folhas verdadeiras) têm crescimento determinado e não possuem meristemas (gomos) na axila dos folíolos, característica que as distingue inequivocamente dos ramos caulinares.

A tipologia das folhas compostas fundamenta-se no número e na disposição espacial dos folíolos (Quadro 19, Chave Dicotómica 2). As folhas com um, dois ou três folíolos são denominadas, respetivamente, unifolioladas, bifolioladas ou trifolioladas; quando possuem mais de três folíolos, dizem-se multifolioladas (Figura 125).

Reconhecem-se dois padrões arquiteturais fundamentais nas folhas compostas multifolioladas (Figura 126):

• Palmaticompostas (ou digitadas) – todos os folíolos se inserem no ápice distal do pecíolo, irradiando como os dedos de uma mão aberta; e.g., castanheiro-da-índia (Aesculus hippocastanum).
• Penaticompostas (ou pinadas) – os folíolos inserem-se em duas fiadas, geralmente opostas, ao longo de um eixo central denominado ráquis, que atua como um prolongamento do pecíolo.

Consoante o número de folíolos seja par ou ímpar, as folhas penaticompostas são imparipinadas (e.g., ailanto [Ailanthus altissima, Simaroubaceae]) ou paripinadas (e.g., alfarrobeira e faveira). Nas folhas paripinadas, o folíolo terminal está ausente ou substituído por um mucrão ou uma gavinha (Figura 125-B).

As folhas duas ou mais vezes compostas dizem-se recompostas. O tipo mais frequente é a folha bipinada (= 2-penaticomposta ou duplamente pinada). Nestas, o eixo principal (ráquis primária) ramifica-se em eixos secundários que suportam as fiadas de folíolos, constituindo unidades chamadas pinas(Beentje & Williamson, 2010). A grande maioria das Fabaceae da subfamília Mimosoideae (Figura 126-4) e muitas Caesalpinioideae (Figura 47) possuem folhas bipinadas. As folhas recompostas podem, ainda, exibir graus de divisão superiores, sendo 3, 4 ou mesmo 5 vezes compostas.

A distinção entre folhas profundamente sectas e folhas verdadeiramente compostas não é linear em todos os grupos de plantas (e.g., Apiaceae, palmeiras e fetos). Por exemplo, as lâminas das bananeiras e de muitas palmeiras (Arecaceae), embora se assemelhem superficialmente a folhas compostas (pinadas ou costapalmadas), são ontogenicamente folhas simples cujo recorte profundo resulta da rutura mecânica ou programada de um único limbo inicial ao longo de linhas de fragilidade pré-estabelecidas. Os "segmentos" foliares de algumas palmeiras chegam a desenvolver um pulvino na base, o que leva alguns autores a cunhá-las como folhas pseudocompostas.

Evolutivamente, a origem da folha composta tem sido objeto de intenso debate: não é absolutamente claro se estas estruturas evoluíram a partir da modificação de sistemas de ramos de crescimento determinado, ou se derivam de folhas simples ancestrais. No primeiro cenário, os folíolos seriam homólogos a folhas simples inteiras; no segundo, os folíolos corresponderiam à subdivisão de um limbo simples, em que a ráquis (no caso das folhas penaticompostas) seria a homóloga da nervura média (Champagne & Sinha, 2004) (Figura 127). Atualmente, a evidência genética e fóssil sugere que ambas as vias evolutivas ocorreram em linhagens distintas (Townsley & Sinha, 2012). Existe uma notável labilidade evolutiva entre o recorte extremo e a composição foliar autêntica: ao longo da evolução das angiospérmicas, folhas inteiras e simples deram, de forma recorrente e independente, origem a formas compostas (e vice-versa), sendo as folhas profundamente recortadas frequentemente interpretadas como estádios de transição intermédios entre esses dois extremos morfológicos (Geeta et al., 2012). As folhas pseudocompostas das palmeiras são um exemplo da transição para a folha composta a partir de um limbo único.

Causas na forma da folha

A capacidade competitiva é superior nas plantas mais bem equipadas para capturar recursos (e os subtrair aos competidores diretos). A dimensão global da planta e a área das suas folhas são características a priori vantajosas, sobretudo quando as plantas competem ferozmente pela luz (Grime, 2001). No entanto, as folhas grandes enfermam de um grave inconveniente biofísico: quanto maior o limbo, mais espessa é a camada limite de ar (boundary layer) que envolve a folha e, consequentemente, mais lenta é a dissipação de calor por convecção ou por calor latente (transpiração). As folhas pequenas e estreitas, bem como as profundamente recortadas ou compostas, são soluções evolutivas alternativas eficientes para reduzir a espessura desta camada limite (Leigh et al., 2017). A agitação dos limbos — facilitada pela flexibilidade dos pecíolos, dos peciólulos (nas folhas compostas) e dos próprios segmentos nas folhas profundamente recortadas — contribui para o mesmo fim. No caso das leguminosas de folhas compostas, a eficiência da regulação térmica é ainda amplificada pela capacidade dos pulvinos ajustarem ativamente a inclinação dos folíolos e a sua exposição à luz incidente.

A hipótese, referida anteriormente, de que o tamanho da folha é otimizado em função das trocas de calor levaria a prever que o tamanho da folha deveria diminuir linearmente com o aumento da temperatura média anual. Mas tal não acontece. Estudos empíricos mostram que as plantas de folhas grandes são a norma nas regiões de clima equatorial ou tropical húmido, e que as folhas pequenas (microfilia) são dominantes tanto nas regiões de clima árido como nas latitudes elevadas ou de grande altitude. Esta aparente contradição climática foi resolvida por (Wright et al., 2017). Nos trópicos húmidos, havendo água abundante, a transpiração é geralmente suficiente para arrefecer as folhas grandes (sobretudo nas plantas esciófilas, adaptadas a ambientes sombrios). Por outro lado, a camada limite, além de dificultar o arrefecimento durante o dia, isola a folha do ar ambiente à noite; como as folhas perdem calor por radiação térmica para o céu noturno, arrefecem abaixo da temperatura do ar, agravando os riscos de geada. Portanto, quando a água escasseia (inviabilizando o arrefecimento por transpiração) ou o risco de geada noturna é elevado, a microfilia é selecionada positivamente porque a fina camada limite permite que a folha acompanhe rapidamente a temperatura do ar ambiente, evitando extremos letais.

A abundância de espécies micrófilas está ainda associada a condições extremas de intensidade da radiação solar, oligotrofia (solos pobres em nutrientes), salinidade do solo ou a combinações várias destes fatores (Nicotra et al., 2011). Por exemplo, nas savanas do Sul de África, em solos férteis, dominam árvores de folhas micrófilas, espinhosas e palatáveis para os mamíferos herbívoros; nos solos pobres em nutrientes, pelo contrário, as árvores são tendencialmente mesófilas ou com folhas ainda maiores, inermes (sem espinhos) e pouco apetecíveis por serem ricas em taninos (Scholes, 1997). As causas deste padrão não estão bem compreendidas.

Além dos riscos de sobreaquecimento e de danos pelo frio, as folhas grandes estão submetidas a intensas tensões mecânicas (vento, chuva, gravidade) que as podem partir ou rasgar (Cooley et al., 2004). O aumento da área do limbo tem de ser acompanhado por um aumento mais do que proporcional do investimento em tecidos de resistência estrutural, os quais são energeticamente caros e não fotossintéticos (Niklas et al., 2009). As folhas compostas conseguem conciliar as vantagens de uma grande área de captação luminosa com uma camada limite mais fina, menores riscos de dano mecânico e menores custos de construção. Como as folhas, mais tarde ou mais cedo, têm de ser descartadas (v. «O corpo de plantas e animais: estudo comparativo»), a eliminação de folhas compostas é energeticamente menos dispendiosa para a planta do que a eliminação de ramos lenhosos inteiros com uma massa abundante de tecidos não fotossintéticos (v. «Cladoptose») (Niinemets, 1998). A composição (e o recorte profundo) tem ainda a vantagem hidráulica de reduzir as áreas de mesofilo mais distantes dos principais feixes vasculares, zonas cuja eficiência fotossintética seria a primeira a ser afetada pela falta de água no solo.

No que toca à geometria foliar, foi proposto que a aproximação do centro de gravidade da folha em direção à sua inserção caulinar reduz substancialmente o investimento necessário em tecidos de suporte (Niinemets et al., 2007). Este princípio biomecânico ajuda a explicar por que motivo as folhas ovadas (mais largas na base) são muito mais frequentes na natureza do que as folhas obovadas (mais largas no ápice).

O recorte marginal (dentes foliares) incrementa a transpiração, as trocas gasosas e a atividade fotossintética das folhas juvenis no início da estação de crescimento, uma fase em que a temperatura ambiente é frequentemente limitante (Royer & Wilf, 2006). Por sua vez, esta transpiração marginal incrementa o caudal da corrente transpiratória, estimulando a absorção radicular e o transporte de nutrientes em direção à margem da folha, o que tem efeitos positivos na absorção de CO₂ (Li et al. 2016). Estes mecanismos, atuando em sinergia, ampliam a vantagem seletiva do recorte marginal e dos recortes profundos em climas frios e temperados. De facto, estudos empíricos demonstram que a proporção de espécies lenhosas com folhas de margem recortada é inversamente proporcional à temperatura média anual em muitas comunidades vegetais do globo (Royer, 2012).

O recorte profundo (folhas laciniadas ou sectas) também é uma característica comum em muitas plantas aquáticas com folhas submersas. Em várias espécies do género Ranunculus (Ranunculaceae) aquáticas, as folhas submersas são finamente laciniadas, em contraste com as folhas inteiras flutuantes da mesma planta (heterofilia). Nas espécies de Ranunculus típicas de águas rápidas (meios lóticos), os segmentos submersos são muito flexíveis e pregueiam a favor da corrente, minimizando o arrasto; nas espécies de águas paradas (meios lênticos), os segmentos mantêm-se rígidos e expandem-se tridimensionalmente na coluna de água (Pizarro, 1995). Nos hidrófitos, este recorte profundo cumpre duas funções vitais: (i) reduz o arrasto hidrodinâmico e o risco de rutura mecânica, e (ii) maximiza a superfície de contacto da folha com a massa de água, aumentando exponencialmente a eficiência das trocas gasosas diretas e a absorção de nutrientes através da epiderme (Colmer et al., 2011).

As folhas da grande maioria das árvores das florestas equatoriais e tropicais húmidas terminam num ápice muito prolongado, designado por goteira (drip tip). Esta extensão acelera o escoamento e a secagem da folha após chuvas intensas, um mecanismo crucial para dificultar a colonização da superfície foliar por fungos, bactérias e epífitas em ambientes com humidade saturante.

A folha é um órgão de enorme labilidade evolutiva, ou seja, a sua morfologia evolui e altera-se rapidamente ao longo do tempo geológico. É frequente encontrar plantas muito próximas filogeneticamente (e.g., do mesmo género) com folhas totalmente distintas. Esta constatação é o maior indício de que a forma da folha é intensamente moldada pela seleção natural, possuindo um elevadíssimo valor adaptativo (Nicotra et al., 2011).

Contudo, num mesmo habitat, a convergência evolutiva para uma única forma foliar "ótima" não é uma inevitabilidade, sobretudo num órgão sujeito a um tão grande número de compromissos (trade-offs) evolutivos como a folha (K. J. Niklas, 2006), um assunto a retomar no Volume II. Por exemplo, os constrangimentos fisiológicos decorrentes da aridez têm várias soluções eficientes: a microfilia é apenas uma delas; o desenvolvimento de um indumento espesso (pilosidade) ou a caducifolia de estação seca são alternativas igualmente viáveis. Consequentemente, numa mesma comunidade vegetal (e.g., no sub-bosque mediterrânico), é perfeitamente comum observar, lado a lado, plantas do mesmo tipo fisionómico ecológico e com sucesso reprodutivo semelhante, mas exibindo folhas de morfologia radicalmente distinta. As correlações entre "forma-função" e "forma-habitat" na folha são reais e estatisticamente robustas, mas as exceções são abundantes porque os caminhos evolutivos rumo à eficiência ecológica são múltiplos.

Apêndices foliares

As (i) estípulas, a (ii) ócrea, a (iii) lígula e as (iv) aurículas são os apêndices foliares mais frequentes e de maior interesse taxonómico.

As estípulas inserem-se na base do pecíolo das folhas ou diretamente nos nós caulinares. São raras nas monocotiledóneas e muito frequentes nas eudicotiledóneas. Estas últimas apresentam, regraem geral,regra, duas estípulas, posicionadasposicionadas, uma de cada ladolado, do pecíolo ou do nó. Nas folhas compostas, podem ocorrer estípulas na base do pecíolo principal e estipululasestipleas (estipelasestipululas) na base dos peciólulos (eixos dos folíolos ou pínulas) (Figura 114). Primordialmente, as estípulas têm a função de proteger os tenros meristemas apicais que lhes dão origem, ou os meristemas axilares que ficam expostos após a expansão da folha (Figura 129).

Morfologicamente, as estípulas possuem, de um modo geral, forma laminar. São classificadas em função do local de inserção (e.g., no pecíolo, no nó, interpeciolares)interpeciolares), do grau de concrescência/adnação (e.g., livres, concrescentes entre si,si ou adnadas ao pecíolo), bem como da sua forma e dimensão.dimensões. Em alguns grupos de plantas, as estípulas sofrem um sobre-desenvolvimento e chegam a tomar a forma e a dimensão de folhas autênticas (estípulas foliáceas) ou de folíolos (e.g., no cornichão, Lotus spp., Fabaceae). Nestes casos, assumem um papel fotossintético essencial na síntese de fotoassimilados que nutrem os frutos e sementes em formação situados na sua vizinhança (Bewley et al., 2013). Noutras espécies, as estípulas podem apresentar-se metamorfoseadas em espinhos defensivos ou, mais raramente, em gavinhas de suporte (v. «Metamorfoses da folha»).

O tipo, a presença e a posição das estípulas são cruciais na identificação botânica de algumas famílias de ótimo tropical, mesmo na total ausência de flores (e.g., Rubiaceae). Evolutivamente, as estípulas surgiram de forma independente em muitas linhagens de angiospérmicas; por exemplo, as estípulas das Rubiaceae, das Fabaceae e das Brassicaceae são estruturas análogas(análogas (Bell, 2008).

Um caso particular de modificação ocorre na família Polygonaceae (e.g., azedas e labaças), em que as estípulas se encontram soldadas entre si, formando uma bainha ou estrutura membranácea tubular que envolve completamente o caule acima do nó, designada por ócrea (Figura 128-A).

AsA lígulaslígula sãoé apêndicesum membranososapêndice membranoso de origem epidérmica (frequentemente reduzidosreduzido a uma fiada de pelos ou cílios) situadossituado na zona de encontro biológico e mecânico entre a bainha e o limbo de muitas monocotiledóneas (Figura 128-B). EstãoEstá presentespresente em famílias como as Pontederiaceae, as Zingiberacea e, nalgumas espécies de Allium (Amaryllidaceae) e, de forma muito característica, na grande maioria das Poaceae (gramíneas) (Dahlgren et al., 1985). Admite-se que atuematua como um selante ("junta de vedação") que impede a entrada e acumulação de água da chuva, poeiras, insetos fitófagos ou esporos de fungos patogénicos no espaço confinado entre a bainha foliar e o colmo.

Na região de inserção da lígula nas gramíneas — a zona de articulação designada por colar (collar) — frequentemente desenvolvem-se frequentemente pequenos prolongamentos laterais que abraçam o colmo, conhecidos por aurículas. A conjugação da presença, ausência e forma das aurículas e da lígula fornece caracteres de diagnóstico utilíssimos para distinguir os cereais no campo (trigo, cevada, centeio, aveia) numa fase puramente vegetativa, antes da floração (Figura 131). Na folha adulta em desenvolvimento, o colar apresenta uma cor mais clara (frequentemente verde-pálido a amarelado) e alberga o meristema intercalar foliar da lâmina, que se mantém funcional e em divisão celular ativa apenas até ao momento em que a lígula emerge da bainha da folha anterior e é exposta à luz (Langer, 1979).

Cor

As folhas são geralmente verdes, podendo, consoante a concentração relativa de pigmentos (clorofilas, carotenoides, antocianinas), mostrar-se amarelas, purpúreas, etc. As folhas de sombra são frequentemente maiores, mais delgadas, tenras, de um verde mais intenso (devido à maior concentração de clorofila por unidade de massa) e têm menor densidade de estomas por unidade de área do que as folhas expostas ao sol pleno. Este padrão funcional verifica-se tanto intra como interespecificamente — sendo, no caso intraespecífico, um exemplo clássico de plasticidade fenotípica.

Entre as plantas ornamentais, são frequentes as cultivares (ou clones) de folhas variegadas ou listadas de diversas cores, geralmente de origem quimérica (e.g., Agave americana cv. 'Variegata', Asparagaceae) (v. «Quimeras»; Figura 315). Nas plantas selvagens, a variegação pode estar relacionada coma uma estratégia visual para reduzir os estragos por herbivoria, mimetizando os danos provocados por insetos minadores ou a presença de doençadoenças (Campitelli et al., 2008). Adicionalmente, as folhas (e outros órgãos) recobertas por ceras epicuticularesepicuticulares, que lhes conferem tons azulados ou verde-marmar, designam-sese, porentão, como glaucas (Figura 139-B).

Nas florestas temperadas e mediterrânicas de folha caduca, a mudança quase simultânea da cor das copas no outono não é um mero processo passivo de degradação estrutural, mas sim um fenómeno ecofisiológico finamente regulado, espoletado por fatores ambientais, como o encurtamento do fotoperíodo e as temperaturas decrescentes (v. «Repouso e crescimento vegetativos das plantas perenes»). Este processo visa desmantelar os constituintes celulares de modo a translocar nutrientes vitais da folha para centros de armazenamento (e.g., tronco, pernadas e raízes). O amarelecimento foliar resulta do desmantelamento da clorofila, que deixa a descoberto os carotenoides e as xantofilas. Estes pigmentos de cor amarela e laranja fazem parte do aparelho fotossintético funcional, participando na captação de luz e na proteção contra o excesso de energia luminosa (Aerts, 1996).

Porém, as tonalidades vermelhas e purpúreas observadas em muitas espécies (e.g., bordos, Acer spp., Sapindaceae) não resultam da revelação de pigmentos pré-existentes, mas sim da síntese de novo de antocianinas nos vacúolos das células durante a própria fase de senescência. A questão evolutiva sobre o motivo que leva uma folha à beira da abscisão a investir energia na síntese de novos pigmentos é um tema de ponta em ecofisiologia. A hipótese da fotoproteção é a explicação mais consensual. No outono, a conjugação de baixas temperaturas com dias soalheiros expõe o aparelho fotossintético a danos oxidativos severos. As antocianinas recém-sintetizadas atuam como um «protetor solar», absorvendo o excesso de radiação (sobretudo na banda da luz verde-azul). Este escudo vermelho protege a maquinaria biológica celular dos radicais livres, garantindo que a folha mantém a integridade fisiológica durante o tempo estritamente necessário para desmantelar com segurança as proteínas dos cloroplastos e finalizar a crucial exportação de nutrientes — sobretudo azoto e fósforo — de volta para o caule antes da sua queda definitiva (Archetti et al., 2009).

Superfície e epifilia

A superfície das folhas e dos restantes órgãos aéreos herbáceos — caules jovens e peças da flor — é extremamente diversificada e, por isso, rica em informação taxonómica. O termo epifilia refere-se ao desenvolvimento de estruturas diretamente na superfície (ou margem) das folhas. Entre estas estruturas contam-se: (i) espinhos, (ii) indumento (pelos e emergências), (iii) gemas adventícias e (iv) raízes adventícias. Os espinhos e o indumento são detalhados, respetivamente, nos pontos «Espinhos» e «Emergências. Indumento». A diferenciação natural de raízes, de gemas e, implicitamente, de caules adventícios na folha intacta é rara. Um exemplo notável de epifilia ocorre em Kalanchoe daigremontiana (Crassulaceae, frequentemente designada por Bryophyllum daigremontianum), onde se formam minúsculas plântulas (gemas com raízes pendentes) nas reentrâncias da margem das folhas; ao caírem e entrarem em contacto com o solo, dão origem a novos indivíduos por propagação vegetativa (Figura 130).

Consistência da folha

Quanto à consistência, as folhas podem ser:

• Herbáceas – folhas tenras e flexiveis; tipo dominante nas angiospérmicas;
• Carnudas ou suculentas – espessas e ricas em água; e.g., folhas de muitas crassuláceas, aizoáceas e portulacáceas (Figura 132); as folhas carnudas de contorno arredondado dizem-se gordas;
• Coriáceas – folhas duras, geralmente longevaslongevas, de consistência semelhante à do couro; e.g., folhas esclerofilas de sobreiro e agaváceas (Figuras 132 e 23).

As plantas suculentas acumulam água no clorênquima e/ou num parênquima especializado – o hidrênquima (Males, 2017). Os termos "carnudo" e "suculento", bem como os aspetos ecofisiológicos da suculência, foram abordados em detalhe no ponto «Situação e consistência do caule». A suculência foliar, à semelhança da caulinar, é uma clássica adaptação à escassez de água motivada por razões climáticas e/ou edáficas (e.g., as Aizoaceae nos desertos do Sudoeste de África, ou as Crassulaceae em afloramentos rochosos secos na Bacia Mediterrânica) (Figura 132).

As plantas de folhas espessas e coriáceas, geralmente perenifólias, providas de umacom cutícula espessa,espessa e abundante esclerênquima, difíceis de quebrar, pobres em nutrientes, de baixo valor nutritivo e palatibilidadepouco palatáveis para os grandes herbívoros, designam-dizem-se esclerofilas (Figura 133) (Turner, 1994). A esclerofilia é muito frequente, sobretudo nas regiões de clima mediterrânico e nos trópicos com estação seca. À semelhança da suculência de caules e folhas, é uma característica comum em plantas adaptadas à secura (plantas xeromórficas)xeromórficas).

A raison d’être evolutiva da esclerofilia é muito debatida na literatura ecológica. Os esclerofilos (sclerophylls) exigem um investimento muito maior de massa e energia por unidade de superfície fotossintética do que as folhas herbáceas. Por outro lado, as folhas com uma elevada relação massa/área (como as folhas gordas e as esclerófilas) são fotossinteticamente menos eficientes, uma vez que a difusão interna de CO₂ é dificultada pela espessura do mesofilo (I. J. Wright et al., 2004).

Tradicionalmente, admite-se que estes elevados custos de construção são largamente compensados nas regiões mediterrânicas (caracterizadas por uma estação quente e seca prolongada). Nestas condições, a esclerofilia permite às plantas aproveitar os períodos invernais favoráveis à fotossíntese (ao contrário das plantas caducifólias) e exercer um controlo estrito sobre a perda de água (Mooney & Dunn, 1970).No entanto, abordagens mais recentes demonstram que a esclerofilia é, afinal, uma resposta evolutiva complexa a um largo leque de stresses ambientais convergentes (Blondel et al., 2010):

• Resistência hidráulica – a rigidez dos tecidos previne o colapso celular e garante elevada resistência à cavitação (rotura das colunas de água no xilema) sob os extremos défices hídricos do verão;
• Oligotrofia (pobreza do solo em nutrientes) – e, solos inférteis, a queda anual das folhas implicaria uma perda insustentável de nutrientes difíceis de reobter; folhas duras duram mais anos, amortizando o custo dos nutrientes;
• Herbivoria – folhas mecanicamente duras, cheias de lenhina e pobres em azoto são pouco nutritivas e altamente indigestas para insetos e mamíferos;
• Clima extremo – tecido denso confere resistência adicional à congelação (geadas de inverno) e à radiação solar intensa (verão).

É provável que a esclerofilia seja, afinal, uma solução evolutiva de compromisso acom um largo leque de stresses ambientais seletivamente convergentes, sob os quais folhas «caras» dos pontos de vista energético e nutricional, como são os esclerofilos, geram, no longo prazo, «lucros» superiores em fotoassimilados, devido à sua extrema longevidade e resiliência (Salleo & Nardini, 2000). Num cômputo final, e em comparação com estratégias evolutivas alternativas (e.g., folhas tenras ou malacófilas caducifólias), a esclerofilia maximiza o sucesso ecológico e reprodutivo das plantas nos exigentes ecossistemas de tipo mediterrânico.

Duração da folha

Tipologia

As folhas são órgãos frágeis de curta duração. Nas plantas anuais e bienais, as folhas basais entram rapidamente em senescência à medida que os caules se alongam e as ensombram, numa fase em que a planta concentra todos os seus recursos na reprodução. As poucas folhas sobreviventes morrem quase em simultâneo no final do ciclo fenológico. Nas plantas perenes, herbáceas ou lenhosas, as folhas mais velhas têm de ser, de algum modo, substituídas por outras novas, fotossinteticamente mais eficientes (v. «Crescimento indeterminado nas plantas»). As gramíneas perenes de comunidades pratenses têm tendência a manter um número constante de folhas por caule (por cada folha que nasce, entra uma mais velha em senescência), sendo que estas podem não durar mais de três semanas funcionais (Robson et al., 1988). Os coqueiros seguem uma dinâmica similar (v. «Posição das inflorescências nas plantas lenhosas»).

As plantas perenes lenhosas adotam duas estratégias fundamentais na renovação da superfície fotossintética da sua canópia: (i) caducifolia e (ii) perenifolia (Figura 134).

Nas plantas de folha caduca (= caducifólias, decíduas), a copa renova-se no início da estação favorável, caindo as folhas quase em simultâneo logo no início da estação desfavorável. As plantas caducifólias podem ser de inverno ou de estação seca. Uma boa parte da flora arbórea europeia é caducifólia de inverno; e.g., Betulaceae (vidoeiros, amieiros e aveleiras), Salicaceae (salgueiros), Ulmaceae (ulmeiros) e numerosas Rosaceae arbustivas e arbóreas. Por outro lado, o embondeiro ou baobá (Adansonia digitata, Malvaceae, subfamília Bombacoideae) e inúmeras outras espécies das savanas e dos bosques tropicais ficam despidos de folhas durante o período seco do ano. A árvore africana Faidherbia albida (Fabaceae) exibe, curiosamente, uma fenologia invertida: tem folhas durante a estação seca e perde a folhagem durante o período chuvoso. Esta invulgar estratégia deve-se ao facto de F. albida possuir um sistema radicular profundo que lhe permite explorar lençóis freáticos durante a estação seca, evitando a competição por luz e água com as gramíneas superficiais que crescem vigorosamente na época das chuvas (Figura 135).

Nas plantas de folha persistente (= de folha perene,perene, perenifólias), a copa apresenta-se revestida de folhas funcionais durante todo o ano. Geralmente, as plantas de folhagem perene não retêm folhas individuais verdes (fotossinteticamente ativas) por mais de 4 anos (Karlsson, 1992). Este valor é, contudo, muito variável. O cacaueiro emite novas folhas em ciclos de 40 dias, e cada folha persiste apenas durante 3 ou 4 ciclos (cerca de 4 a 5 meses) (Niemenak et al., 2010). Em contraste, as árvores jovens de mangueira mantêm folhas até aos ramos com 7 anos de idade, ou mais. Nas regiões com uma estação desfavorável bem marcada, a queda progressiva das folhas mais velhas nas plantas perenifólias encontra-se mais ou menos concentrada no tempo e antecede (ou ocorre em simultâneo com) a produção do novo fluxo de folhas. É o que acontece, por exemplo, com a mangueira em África ou no Nordeste brasileiro, no início da estação das chuvas; é neste curto período que ocorre o pico de reciclagem de nutrientes via solo da própria planta.

As plantas semicaducifólias retêm apenas uma parte das folhas durante a estação desfavorável, permanecendo muitas delas funcionais até ao momento de renovação da canópia no início do novo período de atividade vegetativa. O carvalho-cerquinho (Quercus faginea, Fagaceae) é o exemplo mais conhecido na flora ibérica. A flora do Cerrado, no Brasil, é riquíssima em espécies semicaducifólias, podendo a mesma espécie apresentar diferentes graus de retenção foliar consoante as condições ecológicas em que se encontra, chegando a funcionar, em casos extremos, como caducifólia de estação seca ou como perenifólia (Soares Filho, 2012). Este espetro contínuo de retenção da folha repete-se amplamente nas savanas africanas.

É crucial não confundir semicaducifolia com marcescência. A retenção prolongada de órgãos já mortos e secos na planta — e.g., folhas, sépalas, pétalas,pétalas ou mesmo estruturas de frutificação — designa-denomina-se por marcescência (Figura 134-B,C). Os indivíduos jovens de carvalho-negral (Q. pyrenaica) possuem folhas intensamente marcescentes no inverno, uma adaptação que provavelmente serve para proteger os frágeis meristemas apicais e o câmbio vascular contra geadas severas e herbivoria invernal (já que a casca ainda é pouco espessa). Este caráter esbate-se e acaba por desaparecerdesaparece à medida que os indivíduos atingem a fase adulta. A marcescência ocorre noutros órgãos: no pinheiro-de-alepo (Pinus halepensis, Pinaceae) as pinhas maduras são frequentemente marcescentes nos ramos, e em muitas Lamiaceae os cálices persistem secos após a queda das corolas..

Perenifolia vs. caducifolia: vantagens e desvantagens

As plantas perenifólias são, genericamente, fotossinteticamente menos eficientes do que as caducifólias (assimilam menos carbono por unidade de área foliar e de tempo). Isto acontece porque alocam uma fração muito maior da sua biomassa e nutrientes (e.g., azoto e fósforo) na construção de paredes celulares espessas e cutículas densas, e uma fração menor na maquinaria puramente fotossintética (clorofilas e enzima Rubisco) (Reich et al., 1992). Em contrapartida, este pesado investimento em tecidos estruturais confere uma boa proteção duradoura contra o frio, a secura e a herbivoria. Evolutivamente, a retenção foliar por mais de uma estação de crescimento só é selecionada positivamente quando estesos benefícios de longevidade superam os elevados custos metabólicos de construção. A retenção foliar por mais de uma estação de crescimento é vantajosa quando os benefícios superam os custos metabólicos.

A perenifolia tende a ser a estratégia dominante em regiões muito frias, em ambientes oligotróficos (onde os recursos minerais são escassos e difíceis de obter) ou, no outro extremo, em climas perfeitamente benignos e estáveis. Por outro lado, a expressão máxima da caducifolia ocorre em territórios com uma variação sazonal forte e previsível da precipitação e/ou da temperatura, o que se traduz numa alternância nítida entre períodos ótimos e períodos letais para a assimilação de carbono(carbono (Reich et al., 1992).

A floresta boreal (taiga)taiga) e muitas formações lenhosas de alta montanha em latitudes mais baixas são dominadas (ou codominadas) por plantas perenifólias, tipicamente árvores de folhas aciculares (e.g., bosques de Pinus, Picea ou Abies). Estas folhas são energeticamente dispendiosas e fotossinteticamente lentas, mas a perenifolia permite a estas coníferas tirar partido imediato da radiação solar nos raros dias amenos de inverno e realizar fotossíntese logo que a temperatura primaveril ultrapasse o limiar biológico, contornando o atraso temporal que a construção de uma nova canópia exigiria numa estação de crescimento que já de si é extremamente curta. Adicionalmente, os solos boreais e alpinos são paupérrimos em nutrientes porque o frio intenso inibe a decomposição da matéria orgânica. Nestas condições de carência, reter as folhas duras por vários anos minimiza as perdas de nutrientes para o solo, conferindo uma vantagem competitiva decisiva  (Aerts, 1995). Uma argumentação ecofisiológica similar aplica-se à evolução das formações lenhosas esclerófilas em clima mediterrânico (v. «Consistência da folha»).

Em sentido diametralmente oposto, uma copa de folhas largas e perenes, sem a necessidade de um investimento maciço em estruturas de resistência ao stress ambiental, constitui a estratégia ótima para plantas lenhosas que habitam regiões de clima permanentemente favorável (e.g., trópicos húmidos e regiões temperadas oceânicas sem geada). Nestes habitats de dossel fechado, caracterizados por uma feroz e ininterrupta competição pela luz, a capacidade de manter uma vasta área foliar fotossinteticamente ativa ao longo de todo o ano confere benefícios competitivos inultrapassáveis (Patterson et al., 2025). As imponentes florestas laurifólias mesotemperadas (e.g., com Ocotea foetens, Lauraceae) da Ilha da Madeira são, a nível nacional, o melhor exemplo ecológico desta estratégia.

A caducifolia assume predominância nos trópicos com estação seca prolongada e nas regiões extratropicais temperadas onde o inverno frio é rigoroso, mas não excessivamente longo. Nestes biomas, o balanço custo-benefício dita que é mais rentável descartar e reconstruir anualmente uma canópia de folhas finas, baratas e altamente eficientes, do que investir somas avultadas de energia na construção de folhas perenes estruturalmente blindadas, mas de fotossíntese menos eficiente. Para além de conservar água nos meses de seca e evitar danos por congelação nos meses de inverno, a caducifolia reduz drasticamente a carga parasitária (eliminando anualmente a praga de insetos e fungos associada às folhas) e garante uma canópia jovem com a máxima eficiência luminosa quando o clima volta a ser favorável (Chabot & Hicks, 1982). Ecologicamente, o hábito de florir nos ramos nus, antes do abrolhamento primaveril das folhas, tem ainda a imensa vantagem de facilitar a aerodinâmica do pólen nas espécies anemófilas e aumentar a visibilidade das flores para as espécies entomófilas (Rathcke & Lacey, 1985).

A caducifolia acarreta, no entanto, um risco ecológico considerável: a libertação dos nutrientes contidos na folhada para o solo poderia não coincidir com a retoma da atividade das raízes e com os períodos de maior exigência metabólica da planta. Contudo, a natureza contornou este problema atrasando a decomposição através de três vias. Em primeiro lugar, as folhas senescentes de muitas árvores caducifólias (como os carvalhos e as faias) são ricas em lenhina, taninos e outros polifenóis — compostos secundários bastante resistentes ao ataque enzimático microbiano, que conferem a típica cor castanha às folhas mortas e as mantêm estruturalmente intactas durante meses (Cornwell et al., 2008). Em segundo lugar, a relação carbono/azoto (C/N) da folha caída é extremamente elevada, graças à translocação eficiente de nutrientes vitais das folhas para os locais de reserva da árvore antes da abscisão; esta pobreza nutricional inibe a rápida proliferação dos decompositores no solo. Finalmente, intervém o fator climático: o frio do inverno (ou a seca estival, nos trópicos) constitui um estrangulamento desfavorável tanto à atividade da microbiota como à ação dos animais detritívoros (e.g., minhocas e colêmbolos).

Apenas na primavera (ou com a chegada das chuvas nos trópicos), o aumento da temperatura e da humidade edáfica permite que o biota do solo vença finalmente as barreiras físicas e químicas que retardavam a degradação da folha. Deste modo, verifica-se uma notável coincidência temporal entre o pico de mineralização da matéria orgânica no solo e as gigantescas necessidades nutritivas da planta no momento da construção da nova canópia (abrolhamento). É muito provável que esta sincronia ecofisiológica não seja acidental, mas sim um complexo traço adaptativo intensamente trabalhado pela evolução (Fontaine et al., 2024).