Morfologia externa da folha

A folha é riquíssima em caracteres morfológicos. Descrevem-se em seguida alguns dos mais importantes. Uma revisão aprofundada da morfologia da folha pode ser encontrada em (L. Hickey, 1979).

Situação e diferenciação

Quanto à situação (no ecossistema), as folhas podem ser:

• Aéreas – tipo mais frequente, desenvolvidas acima do solo;
• Aquáticas – flutuantes ou submersas na água livre;
• Subterrâneas – ocultas no solo e normalmente do tipo catafilo.

Na folha completa – o modelo estrutural mais diferenciado – reconhecem-se três partes constituintes, a saber (Figura 112-1):

• Bainha (sheath) – parte proximal da folha, frequentemente alargada, que envolve total ou parcialmente o caule;
• Pecíolo (petiole) – eixo estreito, normalmente cilíndrico e flexível, que conecta o limbo à bainha ou diretamente ao caule;
• Limbo (blade) – parte distal da folha, de ordinário laminar e expandida, onde se concentra a função fotossintética da planta.

O conceito de folha completa é um artifício pedagógico: não é um estado de carácter ancestral a partir do qual teriam evoluído as folhas pecioladas ou sésseis. Ontogenicamente, os pecíolos das eudicotiledóneas e das monocotiledóneas desenvolvem-se de formas distintas, não sendo estruturas homólogas. Por este motivo, a constrição estreita localizada entre a bainha e o limbo nos bambus (Poaceae, subfamília Bambusoideae) e noutras monocotiledóneas é mais corretamente designada por pseudopecíolo (Figura 114-A). Na natureza, a grande maioria das folhas apresenta-se incompleta: as folhas pecioladas (possuem pecíolo e limbo, mas carecem de bainha) e as folhas sésseis (o limbo insere-se diretamente no caule, carecendo de pecíolo) são os tipos mais frequentes (Figura 112-2 a 4).

A bainha é uma estrutura generalizada nas monocotiledóneas, mas relativamente rara nas eudicotiledóneas. Nas bananeiras (Musa spp., Musaceae) e na fase vegetativa de muitas gramíneas herbáceas, as bainhas foliares sobrepõem-se de forma compacta, formando um pseudocaule. Esta estrutura eleva as folhas acima do solo enquanto mantém o verdadeiro meristema apical caulinar protegido junto à base (Figura 115). Nas palmeiras (Arecaceae), o cilindro liso formado pelas bainhas fortemente adpressas no topo do estipe designa-se por capitel. Frequentemente, quando as folhas das palmeiras senescem, a base ou parte da bainha fica retida no tronco, desfiando-se, por vezes, numa rede de fibras persistentes.

Para além de poder contribuir para a fotossíntese, a bainha desempenha papéis mecânicos e protetores vitais: resguarda o meristema axilar, protege o meristema apical caulinar e aumenta a resistência mecânica da ligação folha-caule frente à força do vento. Nas gramíneas com crescimento caulinar intercalar, a bainha envolvente é absolutamente essencial para suportar e proteger os frágeis meristemas intercalares e os entrenós recém-formados (ainda tenros) durante a fase de alongamento do colmo (encanamento). Mesmo nas gramíneas adultas, a resistência dos colmos à perturbação mecânica tem uma forte componente estrutural conferida pela bainha.

O pecíolo, por sua vez, projeta o limbo para longe do caule, permitindo-lhe oscilar livremente e reorientar-se. Esta agitação contínua dissipa a energia mecânica do vento e do impacto da chuva (evitando que o limbo rasgue), facilita o deslizamento da água e a secagem da superfície foliar e dificulta o assentamento de esporos de fungos patogénicos ou de insetos herbívoros. Fisiologicamente, o movimento reduz a espessura da camada limite de ar (boundary layer) em torno da folha, o que facilita as trocas gasosas (absorção de CO₂) e promove o arrefecimento térmico. Adicionalmente, o constante oscilar provocado pelo pecíolo cria os chamados sunflecks (manchas transitórias de luz) que penetram nas camadas mais profundas da canópia, enquanto reduz o tempo de exposição contínua das folhas do topo da copa à luz direta, evitando que ultrapassem o ponto de saturação luminosa (light saturation point). Esta dinâmica estrutural garante um uso muito mais eficiente da luz por toda a planta.

A maioria das monocotiledóneas adota uma estratégia estrutural diferente para alcançar fins semelhantes: as suas folhas são frequentemente sésseis, mas possuem limbos alongados e lineares que oscilam e fletem facilmente ao vento, ancorados na base por uma forte bainha envolvente. Curiosamente, quando as monocotiledóneas adquirem evolutivamente limbos largos e expandidos, apresentam quase sempre um pecíolo (mais corretamente, um pseudopecíolo) (e.g., Araceae ou Marantaceae), o que constitui uma evidência clara de qual é a melhor solução anatómica para suportar limbos de grandes dimensões (Figura 114-A,B).

O movimento ativo e reversível das folhas ou folíolos é mediado por pequenos engrossamentos motores, situados na base do pecíolo ou dos peciólulos, denominados pulvinos (Figura 116). Na família Fabaceae (leguminosas), os pulvinos são os responsáveis pela sobreposição dos folíolos dos trevos (Trifolium) sob stress hídrico, pelo rápido fechamento defensivo da sensitiva (Mimosa pudica) ao toque (tigmonastia), e pelos ritmos circadianos da árvore-da-chuva (Samanea saman), que fecha as folhas à noite ou em dias muito nublados (nictinastia) (Figura 116). Estes movimentos násticos têm claro valor adaptativo: em Trifolium , diminuem a carga térmica e a transpiração; na Mimosa, expõem os espinhos e assustam herbívoros; e na Samanea (e noutras árvores tropicais de folha composta), o fecho noturno, ou em dias nublados, pode reduzir significativamente as perdas de água pelo efeito dessecante dos ventos noturnos, ou os estragos causados pelas chuvas e pelos ventos tropicais. Os pulvinos são relevantes na abscisão das folhas sob stress (v. «Periderme e zona de abscisão»). Por fim, os "nós" salientes observados nos colmos das gramíneas da subfamília Pooideae — essenciais para o endireitamento dos caules acamados (tombados) — funcionam através de um mecanismo fisiológico análogo e enquadram-se perfeitamente no conceito de pulvino.

A morfologia do limbo é descrita em pormenor no ponto «Tamanho, forma, recorte e simetria do limbo».

Posição da folha

Quanto à diferenciação morfológica e anatómica entre as suas faces (posição da folha), as folhas são classificadas em dois grandes tipos funcionais: folha dorsiventral e folha isobilateral.

A folha dorsiventral caracteriza-se por uma nítida distinção entre a página superior (face adaxial ou ventral) e a página inferior (face abaxial ou dorsal). Esta assimetria reflete-se na morfologia externa (e.g., cor, saliência das nervuras, tipo e densidade do indumento) e na anatomia interna (tipicamente pela presença de um parênquima em paliçada adaxial e um parênquima lacunoso abaxial, além de diferenças na densidade estomática). A folha dorsiventral é a arquitetura típica e mais comum nas eudicotiledóneas. Mas as exceções são muitas. Por exemplo, as folhas da alface e da ervilheira possuem um mesofilo anatómica e funcionalmente isobilateral, mas continuam a ser classificadas morfologicamente como dorsiventrais dadas as diferenças externas entre as páginas superior e inferior.

Na folha isobilateral (= equifacial) as duas faces mostram morfologias muito semelhantes (ou mesmo idênticas), não havendo distinção clara entre "cima" e "baixo" em termos funcionais. A nível anatómico, revelam uma disposição simétrica dos tecidos: ambas as faces com parênquima em paliçada, envolvendo o parênquima lacunoso no centro. As folhas isobilaterais são muito frequentes nas eudicotiledóneas adaptadas a ambientes áridos e de forte insolação (plantas xeromórficas), nas quais a folha frequentemente assume uma orientação vertical, recebendo luz solar direta em ambas as faces ao longo do dia. Um exemplo clássico desta plasticidade adaptativa ocorre no género Eucalyptus na Austrália: as espécies nativas de regiões húmidas e sombreadas apresentam geralmente folhas adultas dorsiventrais horizontais, enquanto as espécies de territórios áridos desenvolvem folhas adultas verticais, pendentes e isobilaterais, frequentemente com um mesofilo homogéneo (Brooker, 2002) (Figura 139-C). Outros exemplos extremos de isobilateralidade nas eudicotiledóneas incluem as folhas cilíndricas (cêntricas) do género Hakea e de outras Proteaceae, bem como as folhas carnudas e suculentas (algumas delas também cilíndricas) típicas de famílias como as Crassulaceae, Portulacaceae e Aizoaceae (Figura 249). Convida-se o leitor a rever os aspetos ecofisiológicos discutidos no ponto «Caules suculentos».

A maioria das monocotiledóneas apresenta folhas isobilaterais, como é o caso das gramíneas. Contudo, algumas espécies (frequentemente de sub-bosque ou com limbos muito largos e horizontais) desenvolvem um mesofilo heterogéneo (com parênquima em paliçada e lacunoso) e apresentam folhas claramente dorsiventrais, como é o caso das bananeiras (Musaspp.) e de algumas gramíneas umbrófilas.

Os adjetivos dorsiventral e isobilateral referem-se às morfologias interna e externa da folha. A designação "folha unifacial" nasce da ontogenia da folha. Durante o desenvolvimento da folha unifacial, a face adaxial (página superior) dobra-se longitudinalmente sobre si mesma e funde-se, ficando completamente internalizada e obliterada acima da bainha. Como resultado, verifica-se um sobredesenvolvimento da face abaxial (página inferior), que acaba por constituir a totalidade do limbo (Yamaguchi & Tsukaya, 2010). As juncáceas, as iridáceas e muitas orquidáceas têm folhas unifaciais. Um caso particular de folhas unifaciais encontra-se na família Iridaceae (e.g., Iris e Gladiolus), em que o limbo resultante é achatado lateralmente e cresce na vertical, originando as chamadas folhas ensiformes (ou equitantes), que se assemelham a uma espada; as duas superfícies foliares expostas à luz têm, necessariamente, a mesma origem anatómica (Figura 117). As folhas isobilaterais de eudicotiledóneas e das gramíneas não são unifaciais porque a dorsiventralidade é preservada na sua ontogenia, sendo perfeitamente visível na anatomia interna.

Nervação do limbo

As nervuras foliares apresentam-se, a olho nu, como espessamentos lineares, muito delgados, normalmente em alto ou baixo-relevo e de cor mais clara do que o mesofilo envolvente. Cortes histológicos transversais mostram que as nervuras são constituídas por feixes vasculares — tipicamente com o xilema orientado para a página superior (adaxial) e o floema para a página inferior (abaxial) —, frequentemente reforçados por tecidos mecânicos (esclerênquima e/ou colênquima).

As nervuras das folhas desempenham duas funções vitais:

• Transporte de substâncias – importação de água, nutrientes e reguladores de crescimento via xilema, e exportação dos produtos da fotossíntese (açúcares) via floema.
• Estabilização mecânica – suporte estrutural do limbo através do xilema e dos tecidos mecânicos associados aos feixes vasculares (cabendo ainda à cutícula, à epiderme e à pressão de turgescência das células do parênquima um papel complementar fundamental).

A arquitetura da nervação (venação) foliar é um tema especializado e de enorme importância nos estudos filogenéticos das plantas vasculares. Reconhecem-se dois modelos básicos de ramificação (Roth-Nebelsick et al., 2001): (i) nervação aberta (dicotómica) e (ii) fechada (= nervação reticulada ou nervação em rede). Na nervação aberta, as nervuras organizam-se num padrão ramificado divergente (em árvore) e terminam de forma livre e cega no interior do mesofilo foliar ou na sua margem (Figura 119-A). Este tipo de nervação é comum em fetos, característica do ginkgo, e raríssima e secundária nas angiospérmicas.

Caracteriza a nervação fechada a presença de nervuras anastomosadas, organizadas de forma hierárquica (Figura 119-B). As nervuras dizem-se anastomosadas quando se interligam numa rede contínua na qual as nervuras mais finas circundam pequenos polígonos ou áreas fechadas de mesofilo, denominadas aréolas foliares. A anastomosação facilita a difusão espacial de líquidos na folha, garante vias alternativas para a nutrição de zonas parcialmente danificadas (e.g., por herbivoria) e aumenta a probabilidade de sobrevivência em climas áridos (redundância hidráulica). A sua natureza hierárquica evidencia-se pela presença de uma ou mais nervuras principais (de 1.ª ordem), nas quais se inserem nervuras de 2.ª ordem (secundárias), por sua vez subdivididas sucessivamente. Este modelo evoluiu mais de uma vez a partir de ancestrais de nervação aberta, sendo dominante em fetos, gimnospérmicas e angiospérmicas (Roth-Nebelsick et al., 2001).

Nos fetos com nervação fechada, não se observa uma hierarquização clara do calibre das nervuras. Esta hierarquização atinge o seu expoente máximo nas eudicotiledóneas. Neste grupo, as nervuras mais finas (vénulas) têm frequentemente extremidades livres que acabam "suspensas" no interior das aréolas (Figura 119-B); estas «terminações livres» estão tipicamente ausentes nas monocotiledóneas (Evert et al., 2006).

A densidade de nervuras (vein density) nas angiospérmicas, medida em mm de nervura por mm² de superfície foliar, não tem paralelo entre as plantas vasculares (Zwieniecki et al., 2002). Está provado que as taxas de transpiração e de extração de CO₂ da atmosfera (assimilação) estão positivamente correlacionadas com a densidade de nervuras. Por outro lado, pequeno diâmetro e a intrincada rede dos feixes vasculares de ordem superior permitem uma distribuição equitativa e rapidíssima da água por todo o limbo (Zwieniecki et al., 2002). Existe uma coordenação rigorosa entre o investimento na rede vascular e a densidade de estomas na epiderme: a planta não investe na capacidade de transporte de água (nervuras) se não possuir uma capacidade equivalente de escoamento (estomas) e vice-versa (Brodribb et al., 2007).

Uma vez que a folha das angiospérmicas é altamente eficiente a transpirar, consegue arrefecer com grande facilidade e, por essa razão, pôde evoluir para formas tão diversas e atingir dimensões assinaláveis. Estas causalidades hidráulicas ajudam a explicar o estrondoso sucesso evolutivo das angiospérmicas (Volume II). Ao contrário do que se verifica nas gimnospérmicas, regista-se nas angiospérmicas uma clara tendência evolutiva para a complexificação da rede vascular (Nicotra et al., 2011).

Reconhecem-se três tipos maiores de nervação fechada (Figura 118):

• Peninérvea (= nervação penada) – a nervura principal (nervura média) herda os feixes vasculares principais do pecíolo; as nervuras secundárias inserem-se ao longo da nervura primária como as barbas na ráquis de uma pena de ave e terminam, frequentemente, num hidátodo na margem da folha; nervação característica de magnoliídeas e eudicotiledóneas, rara nas monocotiledóneas (e.g., Zingiberales);
• Palminérvea (= palmatinérvea, nervação palmada) – três ou mais nervuras principais inseridas na base (partindo do ápice do pecíolo) ou próximo da base do limbo, de onde divergem radialmente, como os dedos numa mão aberta; nervação frequente em mono e eudicotiledóneas;
• Paralelinérvea (= nervação paralela) – duas ou mais nervuras principais, normalmente de espessura e dimensão semelhantes, paralelas ao longo da folha e convergentes no ápice; nervuras principais conectadas por nervuras transversais (comissurais) muito ténues; nervação característica das monocotiledóneas (e.g., gramíneas), rara nas eudicotiledóneas (e.g., Plantago lanceolata [Plantaginaceae] e Scorpiurus [Fabaceae]).

As folhas peninérveas dizem-se uninérveas quando se identifica apenas a nervura média de forma evidente. Na maioria das plantas vasculares peninérveas, as nervuras secundárias (i) atingem a margem (terminando ou não num dente), (ii) anastomosam-se sem atingir a margem, ou (iii) arqueiam-se em direção ao ápice sem o alcançar. Algumas nervuras das folhas peninérveas merecem designações especiais: a nervura marginal percorre todo o limbo paralela às margens da folha; atrás da nervura marginal pode ocorrer uma nervura submarginal (Figura 119-B). Nas folhas palminérveas, consoante as espécies, as nervuras secundárias são retas e divergentes (e.g., Malva, Malvaceae) ou curvilíneas e convergem novamente no ápice (e.g., Tamus communis, Dioscoreaceae), sendo, neste último caso, impropriamente cunhadas de curvilíneo-paralelinérveas (Figura 118-4).

A tipologia elementar aqui enunciada não abarca toda a extraordinária diversidade de nervação fechada conhecida nas plantas com flor, sobretudo nos trópicos ou no registo fóssil. Para obviar esta dificuldade, é universalmente utilizada a classificação morfológica rigorosa de L. Hickey (1979). Dada a sua complexidade, não é desenvolvida neste livro.

Tamanho, forma, recorte e simetria do limbo

Mueller-Dombois & Ellenberg (1974) classificaram as plantas em função do tamanho (área) das suas folhas (ou dos folíolos, no caso de folhas compostas) em cinco classes funcionais, ou estados de carácter:

• Nanofilas (< 1 cm²);
• Microfilas (1-5 cm²);
• Mesofilas (20-100 cm²);
• Macrofilas (> 100 cm²);
• Megafilas (folhas gigantes, >500 cm²).

Na descrição rigorosa do limbo das folhas, há que considerar os seguintes parâmetros: (i) forma geral, (ii) ângulo da base, (iii) ângulo do ápice, (iv) forma da base, (v) forma do ápice, (vi) recorte da margem e (vii) simetria.

A classificação da forma geral do limbo baseia-se em três critérios fundamentais: (i) posição do eixo de maior largura, na (ii) relação comprimento/largura e na (iii) angulosidade do limbo. Em função da posição do eixo de maior largura, definem-se quatro formas base para folhas laminar e simétricas: elíptica, obovada, ovada e oblonga (Figura 120).

Cruzando estes três critérios, obtém-se uma terminologia descritiva muito mais complexa, resumida na Figura 121. Eis alguns exemplos clássicos: folhas elípticas – diospireiro; folhas orbiculares – jacinto-de-água (Eichhornia crassipes, Pontederiaceae); folhas oblongas – incenso (Pittosporum undulatum, Pittosporaceae); folhas ovadas – laranjeira-doce; folhas obovadas – borrazeira-preta (Salix atrocinerea, Salicaceae); folhas lineares – gramíneas; folhas ovado-angulosas – erva-moira (Solanum nigrum, Solanaceae); folhas triangulares (= folhas deltoides) – choupo-negro (Populus nigra, Salicaceae) e espinafre-da-nova-zelândia (Tetragonia tetragonoides, Aizoaceae).

O Quadro 16 e a Figura 122 reúnem outras formas foliares de uso corrente na bibliografia botânica que não se enquadram nos modelos simples da Figura 121. Refira-se que a clássica designação de «folha lanceolada» (em forma de lança) é frequentemente ambígua entre diferentes autores e deve, sempre que possível, ser evitada na descrição morfológica da folha, apesar de ser ainda muito recorrente na literatura

O (Leaf Architecture Working Group, 1999) propõe que o ângulo da base seja medido definindo três pontos: um vértice situado na inserção do pecíolo no limbo, e outros dois pontos resultantes da interceção da margem com uma linha perpendicular ao eixo principal da folha, traçada a 25% (¼) do comprimento total do limbo a contar da base. A avaliação do ângulo do ápice segue uma lógica metodológica similar, medindo o quarto distal da folha (Leaf Architecture Working Group, 1999).

Os ângulos do ápice e da base são agudos ou obtusos consoante os respetivos ângulos sejam inferiores ou superiores a 90 ° (Figura 123). Os tipos morfológicos do ápice e da base foliar estão explicitados no Quadro 18.

Do ponto de vista ecofisiológico, destaca-se que as folhas da grande maioria das árvores das florestas equatoriais e tropicais húmidas terminam num ápice muito prolongado designado por goteira (drip tip). Esta extensão acelera o escoamento e a secagem da folha após chuvas intensas, um mecanismo crucial para dificultar a colonização da superfície foliar por fungos, bactérias e epífitas em ambientes com humidade saturante.

Quanto ao recorte, as folhas sem qualquer reentrância na margem dizem-se inteiras. Quando há recorte, reconhecem-se dois tipos morfogenéticos fundamentais: o recorte marginal (superficial, que afeta apenas o rebordo) e o recorte profundo (que penetra no limbo em direção à nervura central), cada um com a sua própria terminologia (Quadro 17, Figura 124).

Os recortes das folhas lobadas ou fendidas designam-se por lobos; quando o recorte é quase total (nas folhas partidas e sectas), as porções resultantes designam-se por segmentos (Vasconcellos, 1969). Consoante o padrão de nervação da folha (peninérvea ou palminérvea), os termos de recorte profundo são combinados com os prefixos «penati-» ou «palmati-» para criar uma descrição precisa; obtêm-se assim termos como folha palmatilobada, palmatissecta, penatifendida e penatipartida. É muito comum as folhas combinarem recorte profundo com recorte marginal; por exemplo, a malva-silvestre (Malva sylvestris, Malvaceae) possui folhas globalmente palmatilobadas, mas as margens dos seus lobos são dentadas (Figura 124-5).

Os "dentes" próprios do recorte marginal são um dos temas mais minuciosamente estudados na morfologia foliar, estando presentes em pelo menos 173 famílias de plantas com flor(Stevens, 2001b). L. J. Hickey & Wolfe (1975) identificaram 15 tipos arquiteturais de dentes, alguns dos quais estão tão estritamente associados a certos grupos taxonómicos e, por isso, de enorme valor diagnóstico. Por exemplo, as famílias Salicaceae e Malvaceae possuem padrões de nervação nos seus dentes marginais que são inconfundíveis (dentes salicoides e malvoides, respetivamente). O estudo profundo destas margens é complexo, exigindo frequentemente o recurso a técnicas microscópicas de clarificação (diafanização) do tecido foliar para observação da nervação terminal. Funcionalmente, estes dentes abrigam muitas vezes estruturas secretoras especializadas, como nectários extraflorais, glândulas resiníferas, coléteres ou hidátodos.

Regra geral, a folha laminar é bilateralmente simétrica, i.e., a aba esquerda e a direita são a imagem no espelho uma da outra se dobradas pelo eixo da nervura central. No entanto, existem casos notáveis de folhas assimétricas, onde as duas metades do limbo se desenvolvem de forma desigual ou inserem-se no pecíolo a alturas diferentes. Três exemplos clássicos de assimetria são: as folhas adultas falciformes dos eucaliptos, as folhas de bases fortemente assimétricas dos ulmeiros (Ulmus spp., Ulmaceae; Figura 124-8) e as folhas de muitas espécies africanas do género Grewia (Malvaceae, subfamília Grewioideae).

Divisão ou composição da folha