Anatomia do caule

Estrutura primária do caule

O caule primário (primary stem) resulta da atividade dos meristemas apicais caulinares. A organização dos tecidos vasculares é mais complexa no caule primário do que na raiz. Isto deve-se ao facto do caule suportar folhas e gemas axilares, que têm de ser abastecidas por feixes vasculares que divergem do cilindro central – traços foliares e traços rameais –, criando, muitas vezes, lacunas no sistema vascular.

A estrutura primária sofreu maior diversificação evolutiva no caule do que na raiz (volume II). Contudo, como se referiu anteriormente, com o crescimento secundário, a anatomia dos caules e das raízes tende a tornar-se similar. Um resumo comparativo da estrutura interna da raiz e do caule está disponível na Chave dicotómica 1.

Em corte transversal, num caule primário das ‘dicotiledóneas’ e das gimnospérmicas distinguem-se, do exterior para o interior, três zonas tecidulares: (i) sistema dérmico (epiderme), (ii) córtex primário e (iii) cilindro central ou estela (sistema vascular mais a medula), onde os feixes condutores se dispõem tipicamente num anel (Figura 67).

Esta organização em anel não existe nas monocotiledóneas, um grupo de plantas em que os feixes vasculares se encontram dispersos no parênquima fundamental (atactostela) (Figura 71). Além disso, em muitas monocotiledóneas (e.g., gramíneas), o alongamento do caule é assegurado por meristemas intercalares situados na base dos entrenós.

Meristemas e tecidos

A estrutura e a nomenclatura dos meristemas e dos tecidos caulinares foram abordadas no ponto «Tecidos vegetais». Neste momento, importa apenas recordar que o meristema apical caulinar produz, de forma reiterada, entrenós e folhas inseridas em nós. O crescimento primário da parte aérea das plantas envolve, então, dois eventos morfogenéticos coordenados: a (i) extensão do eixo e a (ii) organogénese das folhas.

As folhas surgem como apêndices laterais (primórdios foliares) nos flancos do meristema, diferenciados a intervalos regulares de tempo designados por plastocronos. A cada plastocrono corresponde a produção de um fitómero (a unidade modular constituída por um nó, uma folha, uma gema axilar e o entrenó subjacente; v. «Organização do corpo das plantas com semente»). Com a indução da floração, o meristema apical caulinar transforma-se num meristema reprodutivo e, em vez de formar folhas, passa a diferenciar brácteas e peças florais.

Epiderme e córtex

A epiderme do caule primário distingue-se da radicular por possuir cutícula, estomas (embora em menor densidade do que na epiderme foliar) e por não desenvolver pelos radiculares. Podem, contudo, ocorrer tricomas variados.

O córtex primário caulinar corresponde à região de tecido fundamental localizada entre a epiderme e o sistema vascular (Figuras 68 e 67). Nas ‘dicotiledóneas’ e gimnospérmicas, o córtex forma um anel bem definido ao redor do cilindro central. Já nas monocotiledóneas, devido à dispersão dos feixes vasculares, a distinção entre córtex e medula é frequentemente impossível, interpretando-se como parênquima fundamental todo o tecido de preenchimento.

No córtex primário caulinar é frequente a diferenciação, logo abaixo da epiderme, de uma hipoderme (v. «Meristemas e tecidos» da raiz) com uma ou várias camadas de células de espessura. As células da hipoderme distinguem-se das restantes células corticais pela sua regularidade e simetria. Nas dicotiledóneas, a hipoderme é frequentemente constituída por colênquima (tecido de suporte flexível) ou clorênquima (Figura 69). Nas gramíneas e outras monocotiledóneas, ocorre com frequência um anel subepidérmico de fibras de esclerênquima (Figura 70-B). Esta hipoderme esclerificada confere rigidez aos caules e complementa a proteção mecânica providenciada pela epiderme (Evert et al., 2006).

As células parenquimatosas mais externas do córtex primário são frequentemente fotossintéticas, constituindo o clorênquima responsável pela cor verde dos caules jovens. Dispersos na matriz de parênquima cortical surgem escleritos, fibras de esclerênquima (fibras corticais; Figura 68-B), feixes de colênquima e estruturas secretoras (e.g., canais laticíferos nas Euphorbiaceae ou canais resiníferos nas Pinaceae). Nas plantas aquáticas, o córtex diferencia-se frequentemente em aerênquima (tecido com grandes lacunas gasosas). Estes tecidos foram amplamente discutidos no ponto «Tecidos definitivos simples». Com o tempo, as paredes das células parenquimatosas corticais podem lenhificar.

O limite interno do córtex, na interface com o cilindro vascular, apresenta características particulares. Ao contrário da raiz, o caule aéreo raramente possui uma endoderme com bandas de Caspary bem definidas (exceto em caules subterrâneos ou em plantas aquáticas). Em vez disso, a camada mais interna do córtex diferencia-se, frequentemente, numa bainha amilífera (ou bainha de amido) – uma camada de células ricas em grãos de amido (estatólitos) que atuam como sensores da gravidade (graviperceção) (Figura 68-A) (Evert et al., 2006).

Ainda na interface córtex-cilindro vascular, em muitas ‘dicotiledóneas’, pode desenvolver-se um anel de fibras perivasculares (ou fibras extraxilémicas), com origem no procâmbio ou no meristema fundamental, que forma uma camada protetora sobre o floema (Figuras 68-B e 69) (Rudall, 2007).

Cilindro central

No cilindro central do caule primário destacam-se duas regiões: (i) o sistema vascular (feixes vasculares) e (ii) a medula (Figuras 68-A e 67). Recorda-se que o periciclo é uma camada característica da raiz, geralmente indistinto ou ausente no caule. A descrição anatómica do cilindro central incide, sobretudo, nos feixes vasculares. No caule, este estudo compreende três componentes:

Tipo de feixe vascular – arranjo posicional do xilema e do floema nos feixes vasculares;
Anatomia entrenodal – arranjo dos feixes vasculares nos entrenós;
Anatomia nodal – disposição espacial dos feixes vasculares nos nós.

Os feixes vasculares primários caulinares são discretos (individualizados, separados pelos raios primários, constituídos por parênquima interfascicular) e duplos (com o xilema e o floema acoplados, de várias formas, nos feixes). Os feixes vasculares são abertos ou fechados consoante sejam ou não atravessados por cordões de câmbio vascular. Reconhecem-se três grandes tipos de feixes vasculares no caule primário das plantas com semente:

Reconhecem-se três grandes tipos de feixes vasculares quanto à posição dos tecidos:

Feixes colaterais – com um feixe de xilema e outro de floema contíguos, estando, geralmente, o xilema por dentro (posição adaxial) e o floema por fora (posição abaxial) (Figura 69); condição mais frequente nas gimnospérmicas, ‘dicotiledóneas’ e monocotiledóneas;
Feixes bicolaterais – dois feixes de floema (um interno e outro externo) a flanquear um feixe de xilema (Figura 110); tipo comum, por exemplo, nas ‘dicotiledóneas’ das famílias Cucurbitaceae, Solanaceae e Apocynaceae;
Feixes concêntricos – floema ao centro rodeado por xilema (feixes anfivasais; presente em alguns géneros de monocotiledóneas como Dracaena; Figura 91-B ), ou floema a circundar o xilema (feixes anficrivais, tipo primitivo comum nos ‘pteridófitos’).

A disposição dos feixes vasculares no caule primário – anatomias nodal e entrenodal – tem uma forte correlação filogenética.

Nos entrenós dos caules primários das gimnospérmicas e das ‘dicotiledóneas’, os feixes vasculares (geralmente colaterais abertos), são em número limitado e uniformes, e dispõem-se num anel concêntrico (eustela), de contorno análogo ao contorno exterior do caule, constituindo um cilindro vascular nítido (Figura 69). Os feixes são separados por camadas de células parenquimatosas (parênquima interfascicular), formando raios primários (primary rays) que conectam a medula ao córtex. O floema também contém células parenquimatosas.

Nas monocotiledóneas, os feixes vasculares (geralmente colaterais fechados ou anfivasais) apresentam-se dispersos numa matriz de tecido fundamental (atactostela), surgindo geralmente em maior densidade na periferia do caule. Estão, frequentemente, envolvidos por uma bainha de esclerênquima(Figura 70), constituindo feixes fibrovasculares. Estes feixes, por sua vez, estão dispersos numa matriz de tecido fundamental, e mais concentrados em direção à periferia (Figura 71). Nas monocotiledóneas, não é clara a diferenciação de raios primários e, na maior parte das espécies, como foi referido, de córtex, cilindro vascular e medula. O floema não contém células parenquimatosas.

A diferenciação do xilema primário caulinar é centrífuga (protoxilema endarco): o protoxilema diferencia-se no interior do cilindro central (junto à medula); os vasos de metaxilema formam-se por fora do protoxilema. Cortes transversais sucessivos ao longo dos entrenós mostram que os feixes vasculares desenham espirais caule acima, e que a cada passo divergem ramificações laterais ao encontro de outros feixes vasculares, conectando-se numa densa rede (Figura 72). Nas gimnospérmicas e nas ‘dicotiledóneas’, os feixes vasculares estão mais próximos entre si nos nós, sendo o cilindro vascular quase contínuo em algumas espécies.

A diferenciação vascular está coordenada com a organogénese lateral. Na vizinhança dos nós, um ou mais feixes vasculares separam-se do cilindro central e arqueiam em direção à folha – designam-se por traços foliares (leaf traces) (Figura 72). Os traços são constituídos por xilema e floema. Nas plantas com megafilos, a saída destes traços provoca uma interrupção no cilindro vascular logo acima do ponto de divergência, preenchida por parênquima, a que se dá o nome de lacuna foliar (leaf gap) (Figuras 73 e 75).

A diferenciação dos feixes vasculares no caule está coordenada com a organogénese dos órgãos laterais pelo meristema apical. Na vizinhança dos nós, destacam-se um ou mais feixes vasculares – os traços foliares (leaf trace) – que arqueiam em direção e se conectam a um órgão de natureza foliar (Figura 72). Os traços são, necessariamente, constituídos por proto e metaxilema, e proto e metafloema. Nas plantas com megafilos (v. «Microfilos vs.Megafilos»), a saída destes traços provoca uma interrupção no cilindro vascular logo acima do ponto de divergência, preenchida por parênquima, a qual se denomina lacuna foliar (leaf gap) (Figuras 73 e 75).

As plantas classificam-se, consoante o número de lacunas associadas a cada folha, como unilacunares, trilacunares ou multilacunares (Dickison, 2000). Por cima (em posição distal) dos traços foliares divergem, geralmente em número de dois, os traços das gemas ou dos ramos jovens resultantes da ativação das gemas (traços caulinares ou rameais) (Figura 73-A, B). Nas gimnospérmicas e nas ‘dicotiledóneas’, os feixes vasculares estão dispostos em anel e evidenciam, com nitidez, as lacunas foliares. As lacunas foliares são difíceis de estudar nas monocotiledóneas porque, nestas plantas, os feixes vasculares estão dispersos em grande número por todo o caule. As lacunas são inevitavelmente soterradas pelo crescimento secundário.

A anatomia nodal tem grande valor taxonómico (Figura 73). Por exemplo, os abetos (Abies, Pinaceae) são unilacunares com um traço. O Ginkgo biloba é unilacunar com dois traços. A maioria das ‘dicotiledóneas’ é trilacunar com três traços. Nas gramíneas (nós multilacunares), as folhas são abastecidas por numerosos traços que partem de todo o perímetro do caule.

Consoante a estrutura da medula, os caules primários ou com escasso crescimento secundário podem ser:

Fistulosos – ocos, i.e., a medula é reabsorvida ou destruída durante o crescimento, formando uma cavidade central; e.g., caule da maioria das Poaceae (gramíneas);
Medulosos – preenchidos por um tecido esponjoso e leve; e.g., sabugueiro (Sambucus nigra) e videira (Vitis europaea) (Figura 74);
Maciços (= sólidos) – medula persistente e compacta; condição frequente na maioria das ‘dicotiledóneas’ herbáceas.

Nos dois últimos casos, a medula está preenchida, de forma contínua ou descontínua, por tecido fundamental (parênquima de diversos tipos), com importante função de armazenamento de substâncias orgânicas ou, eventualmente, de água. Na medula (não fistulosa) podem ocorrer diferentes combinações de colênquima, escleritos, fibras de esclerênquima e canais secretores (Figura 79).

A medula dos caules jovens com crescimento secundário não contacta diretamente com a medula dos ramos mais velhos, de ordem inferior, onde se inserem. Em corte transversal, é geralmente visível, a olho nu, uma breve descontinuidade. Pela mesma razão, a medula é descontínua nos caules simpodiais (v. «Alongamento rameal»). A interrupção da medula nos simpódios de videira-europeia é conhecida por diafragma (Magalhães, 2008)(Figura 74). Quanto mais meduloso for um caule de uma planta lenhosa, maior será a sensibilidade dos cortes ao efeito do frio, razão pela qual não se deve podar a videira no pino do inverno nas regiões vitícolas mais frias.

Estrutura secundária do caule

Primeiras etapas do crescimento secundário

Na maioria das plantas com semente, o xilema e o floema primários são funcionais apenas por um curto período, sendo substituídos por congéneres secundários – fala-se, então, de caule secundário, crescimento secundário do caule ou de estrutura secundária do caule. Duas exceções: (i) o ciclo das plantas pode ser demasiado curto para o câmbio ter impacto (plantas efémeras) ou (ii) este não existe geneticamente, nem tem substituto (e.g., a grande maioria das monocotiledóneas). Ainda assim, plantas efémeras, como a Arabidopsis thaliana (Brassicaceae), produzem abundante tecido secundário na raiz e no caule, mantendo uma consistência herbácea (Nieminen et al., 2015). Muitas ‘dicotiledóneas’ anuais, inclusive, chegam a produzir periderme (e a lenhificar) na base (plantas sufruticosas).

A presença de câmbio é plesiomórfica nas plantas com semente atuais, i.e., uma característica herdada do ancestral comum do grupo. Estão relatadas apenas cinco perdas evolutivas do câmbio: nos Nymphaeales, nas monocotiledóneas, no Ceratophyllum (Ceratophyllaceae), nas Podostemaceae e em Nelumbo (Nelumbonaceae) (Spicer & Groover, 2010)

Algumas monocotiledóneas, como os dragoeiros (Dracaena, Asparagaceae, Nolinoideae), readquiriram o crescimento secundário à custa de um meristema secundário distinto do câmbio vascular (v. «Espessamento do caule nas monocotiledóneas»). As palmeiras (Arecaceae) são monocotiledóneas; embora lenhosas, não têm crescimento secundário – quanto mais longevas, mais velho o seu corpo primário (inc. floema e xilema) e os meristemas que lhe deram origem. Admite-se que algumas espécies possam atingir os 700 anos de idade (Uhl & Dransfield cit.Boyce & DiMichele, 2016).

Nos caules primários de gimnospérmicas e de ‘dicotiledóneas’, o crescimento secundário principia com a iniciação do câmbio a partir de células procambiais retidas no interior dos feixes vasculares, na região de contacto entre o metafloema e o metaxilema. O câmbio insinua-se posteriormente pelos raios primários, fechando o anel cambial (Nieminen et al., 2015). A diferenciação do câmbio faz-se de forma acropetal, i.e., de baixo para cima, em direção ao ápice, neste caso, do caule. Em corte transversal, começa com um contorno sinuoso, mas, pronto, assume a forma de um círculo (Figura 69).

Na maior parte das espécies, o câmbio diferencia anéis contínuos, tecidularmente heterogéneos, de xilema secundário em posição centrípeta (por fora do lenho pré-existente) e de floema secundário em posição centrífuga (por dentro do floema pré-existente) (Figura 76). Em algumas ‘dicotiledóneas’ herbáceas, o câmbio não gera cilindros contínuos de tecido vascular – limita-se a adicionar xilema e floema aos feixes primários ou a diferenciar novos feixes vasculares entre os raios primários (Dickison, 2000). A confirmação do crescimento secundário nestes casos exige critérios específicos, conforme explicito mais adiante.

Numa primeira fase, a epiderme é suficientemente elástica para suportar as tensões decorrentes da entrada em funcionamento do câmbio. Será retida (e a felogene não iniciada) se o crescimento secundário for escasso – portanto, nem todas as plantas com crescimento secundário são lenhosas. Nas plantas lenhosas, a epiderme e as camadas mais exteriores do córtex, mais tarde ou mais cedo, rompem-se e esfoliam, podendo permanecer por algum tempo soltas, parcialmente aderentes ou suspensas do caule (Figura 78). O papel da epiderme passa a ser desempenhado por um novo tecido – a periderme –, gerado por um segundo meristema lateral – a felogene. Nas regiões extratropicais, os tecidos primários exteriores ao felema geralmente persistem mortos e aderentes durante uma estação desfavorável, talvez com a função de proteger o jovem caule do frio ou da dessecação (observações pessoais).

A iniciação da primeira felogene ocorre após a iniciação do câmbio, também da parte proximal para a distal dos caules, normalmente a partir de tecidos corticais por baixo da epiderme. Na maior parte das plantas com corpo secundário, algum tempo depois da iniciação da felogene, a periderme muda a cor do caule de verde para as cores acastanhadas características do felema (v.i.), que geralmente se associa a plantas lenhosas. Na terminologia agronómica, esta mudança de cor é conhecida como atempamento.

A produção de tecido vascular secundário encarcera, no centro do caule, todos os tecidos primários interiores ao câmbio (xilema primário e medula). O xilema primário persiste, visível, sob a forma de pequenas protuberâncias na margem externa da medula (Figura 77). Com o tempo, perde a função de transporte, mas mantém a integridade estrutural. O destino do floema primário é muito diferente. O floema primário é empurrado centrifugamente, esmagado e incorporado no ritidoma, acabando por ser rejeitado pela planta.

Com o crescimento secundário, as funções do xilema e do floema primários passam a ser desempenhadas pelos seus equivalentes secundários. Todo o xilema secundário, desde que não descartado por cladoptose, permanece retido no corpo da planta (Figura 77). O floema secundário é produzido em muito menor quantidade. Como se verá, o floema secundário não funcional também é incorporado ao ritidoma e, mais tarde ou mais cedo, expelido pela planta.

A título de curiosidade, algumas dicotiledóneas lenhosas (e.g., lianas) possuem câmbios sucessivos ou supranumerários. No mangue-branco (Avicennia spp., Acanthaceae), o crescimento resulta da acumulação de anéis concêntricos de xilema e floema, gerados por novos câmbios que se diferenciam, sequencialmente, a partir do córtex (Carlquist, 2007).

Sistemas radial e axial

O câmbio é um tecido meristemático exclusivo das gimnospérmicas e angiospérmicas ‘dicotiledóneas’, com dois tipos celulares (de células iniciais do câmbio): (i) iniciais fusiformes e (ii) iniciais dos raios. As primeiras são alongadas axialmente (verticalmente); as segundas são aproximadamente isodiamétricas (quase cúbicas). Ambos os tipos dividem-se periclinalmente de forma ativa. Ciclicamente, ocorrem divisões anticlinais radiais de modo que o câmbio possa acompanhar o aumento de diâmetro do caule.

As células iniciais fusiformes dão origem a células axialmente alongadas que, no seu conjunto, constituem o sistema axial (Figura 85). Nas gimnospérmicas, o sistema axial é constituído por células crivosas, células albuminosas (ou de Strasburger), traqueídos e parênquima axial (Figura 79). O sistema axial é bem mais complexo nas angiospérmicas; inclui elementos dos tubos crivosos, células companheiras, elementos de vaso, traqueídos, fibras e parênquima axial (Figuras 85, 80 e 77).

As iniciais dos raios diferenciam o sistema radial (Figuras 79 e 85). Os raios vasculares (vascular rays) que compõem este sistema são formados por faixas estreitas de células radialmente alongadas (na direção medula-córtex), com uma a poucas células de espessura. Os raios vasculares têm uma porção floémica (raio floémico, phloem ray) e outra xilémica (raio xilémico, xylem ray). Há menos tipos celulares no sistema radial do que no sistema axial. Os raios são essencialmente constituídos por parênquima radial (xilémico ou floémico). Nas gimnospérmicas e, pontualmente, em algumas angiospérmicas, os raios contêm traqueídos (traqueídos transversais ou do raio). A espessura, o tipo celular, o arranjo e a distribuição dos raios variam de espécie para espécie (v. «Anatomia das madeiras [breve referência]»), existindo uma complexa nomenclatura a este respeito. A remoção da casca permite, frequentemente, a observação a olho nu dos raios xilémicos na superfície do lenho, sob a forma de pequenas linhas.

Nos tecidos vasculares secundários, o parênquima (tanto do sistema axial como do radial) recebe a designação do tecido em que se integra: no xilema, chama-se parênquima lenhoso (ou do xilema) e, no floema, parênquima floémico (ou liberiano).

Embora perpendiculares entre si, os parênquimas radial e axial formam uma complexa rede tridimensional, interconectada por plasmodesmos, que guarnece o lenho de um contínuo vivo (Morris et al., 2016). Os raios estão envolvidos na defesa contra patógenos, no armazenamento de reservas, no transporte radial, para as camadas mais antigas (mais interiores) do xilema secundário, de água, nutrientes, substâncias de reserva e de metabolitos secundários (de preservação da madeira/cerne) (v.i.) (Knipfer et al., 2016).

Uma das interações mais notáveis entre o parênquima lenhoso e os elementos traqueais ocorre na formação de tilos. Em resposta a embolias (entrada de ar nos vasos) ou infeções patogénicas, as células de parênquima lenhoso adjacentes a um vaso crescem através das pontuações para o interior do lúmen do vaso, formando estruturas em forma de balão que o bloqueiam fisicamente. Este processo sela o vaso inutilizado e é fundamental na formação do cerne (v.i.).

Vejamos uma consequência prática da função de transporte dos raios. As invasoras arbóreas (e.g., Acacia spp.) e as árvores de plantações de produção (e.g., Eucalyptus spp.) são frequentemente eliminadas por corte raso (eliminação da parte aérea na zona do colo com uma motosserra), seguido da aplicação imediata, por pincelagem, de um herbicida sistémico na superfície recém-exposta do lenho (coto). A redistribuição das moléculas herbicidas pela raiz e pela toiça é feita, em grande parte, pelo parênquima lenhoso, tanto axial quanto radial.

Como foi referido anteriormente, nas plantas herbáceas sem anéis conspícuos de xilema, ou em muitos exemplares de caules fósseis, pode ser difícil comprovar a existência de crescimento secundário apenas pela observação de cortes transversais. A confirmação anatómica do crescimento secundário faz-se, então, com base em três critérios (Gerrienne & Gonez, 2011) (Figura 82):

Presença de fiadas de células alinhadas radialmente – produzidas por divisões periclinais das células do câmbio;
Multiplicação das fiadas de células – ciclicamente, as células do câmbio sofrem divisões anticlinais radiais e adicionam novas fiadas de xilema (acompanhando o aumento do diâmetro);
Combinação de células alongadas axialmente e radialmente: demonstrando a atividade das iniciais fusiformes (sistema axial) e das iniciais dos raios (sistema radial).

Floema secundário

A massa e o volume do floema secundário são residuais quando comparados com o xilema secundário. O floema secundário comporta, à semelhança do floema primário, elementos dos tubos crivosos e células companheiras nas angiospérmicas, ou células crivosas e células albuminosas (ou de Strasburger) nas gimnospérmicas. Estes tipos celulares são acompanhados, tanto nas gimnospérmicas quanto nas angiospérmicas, por parênquima floémico axial e radial e por abundantes fibras floémicas (de esclerênquima).

Ao contrário do xilema (que é rígido e morto), o floema é um tecido vivo e sujeito a grandes tensões mecânicas devido ao aumento contínuo do perímetro do tronco. Para acomodar este crescimento e evitar a rutura, algumas células do parênquima floémico, sobretudo nos raios, recuperam a atividade meristemática. Estas células sofrem divisões anticlinais radiais que alargam o raio em direção à periferia. Em corte transversal, esta expansão origina os característicos raios floémicos dilatados em forma de funil ou triângulo (com a base voltada para o exterior) (Figura 77-d).

Ao contrário do xilema (que é rígido e morto), o floema é um tecido vivo e sujeito a grandes tensões mecânicas devido ao aumento contínuo do perímetro do tronco. Para acomodar este crescimento e evitar a rutura, algumas células do parênquima floémico, sobretudo nos raios, recuperam a atividade meristemática. Estas células sofrem divisões anticlinais radiais que alargam o raio em direção à periferia. Em corte transversal, esta expansão origina os característicos raios floémicos dilatados em forma de funil ou triângulo (com a base voltada para o exterior) (Figura 77-d).

Geralmente, apenas uma estreita banda de floema funcional, situada na vizinhança imediata do câmbio, é ativa no ~~transporte.~~transporte (Evert et al., 2006). À medida que o floema é empurrado para o exterior e envelhece, os elementos condutores colapsam (são obliterados) e deixam de funcionar. Por sua vez, as células do parênquima floémico frequentemente evoluem para escleritos ou acumulam substâncias ergásticas, como cristais e taninos. É a partir deste parênquima do floema secundário, não funcional, que, ciclicamente, se diferenciam as novas camadas de felogene para formar a ~~periderme.~~periderme (Evert et al., 2006).