Modificações da raiz causadas por microrganismos
Micorrizas
As micorrizas são associações mutualistas radiculares entre fungos e plantas (v. «Interações ecológicas com plantas»). As hifas dos fungos têm um diâmetro muito menor do que as raízes – atravessam poros de pequeno diâmetro inacessíveis às raízes, ramificam-se e estendem-se, criando uma densa e complexa rede viva capaz de extrair nutrientes num volume de solo muito superior ao explorado pelas raízes e com um investimento inferior de massa e energia por unidade de volume explorado.
As plantas recebem do fungo nutrientes, sobretudo fósforo e micronutrientes, água, e proteção contra infeções radiculares fúngicas e toxinas presentes no solo (e.g., metais pesados). Graças à rede de micélio (e à produção de glomalina), as micorrizas melhoram ainda a estrutura e a agregação do solo. Por serem mais produtivas, as plantas micorrizadas demonstram maior resiliência contra o ataque de herbívoros e acidentes meteorológicos (Willis et al., 2013). Os fungos, em troca, têm acesso aos hidratos de carbono resultantes da fotossíntese da planta. Estima-se que 80% a 90% das plantas com semente estabeleçam micorrizas.
O ponto «Perceção das condições ambientais e comunicação» aborda a relevância ecológica do facto das hifas fúngicas poderem conectar os sistemas radiculares de plantas vizinhas, da mesma ou de diferentes espécies, criando Redes Micorrízicas Comuns (Common Mycorrhizal Networks).
As micorrizas são mais frequentes e determinantes em solos pobres em nutrientes. A dependência das plantas vasculares destas associações simbióticas é variável: as Proteaceae, Brassicaceae e muitas Amaranthaceae (e.g., Chenopodium) geralmente não formam micorrizas (ou são pouco dependentes); os bidoeiros (Betula, Betulaceae) são facultativos, desenvolvendo-se adequadamente sem estas associações em solos ricos; já o crescimento dos carvalhos (Quercus, Fagaceae) e dos pinheiros (Pinus, Pinaceae) é severamente deprimido sem micorrizas; e as sementes de orquídeas (Orchidaceae) dependem obrigatoriamente de fungos para germinar. Como seria a priori expectável, as plantas estritamente aquáticas raramente desenvolvem associações micorrízicas funcionais (Stevens, 2001a).
Existem dois tipos principais de micorrizas: (i) arbusculares ou vesículo-arbusculares (= endomicorrizas) e (ii) formadoras de manto (= ectomicorrizas). As micorrizas de Ericaceae (e de famílias evolutivamente próximas) e de Orchidaceae enquadram-se em tipos especiais, não abordados neste texto.
As micorrizas arbusculares (arbuscular mycorrhiza, anteriormente designadas vesículo-arbusculares) são extraordinariamente comuns: colonizam ~80% das espécies e 92% das famílias de plantas com semente (Blackwell, 2011). São largamente dominantes nas plantas lenhosas das florestas tropicais. Infetam também gramíneas e muitas outras plantas herbáceas de ótimo temperado ou tropical. Foram ainda detetadas em hepáticas e antóceros, dois grupos de plantas terrestres não vasculares (briófitos), nos licopodiófitos e em vários grupos de fetos (Lehnert et al., 2017).
Nas associações arbusculares, as hifas penetram na parede celular e invaginam a membrana plasmática das células do córtex, formando estruturas ramificadas, designadas por arbúsculos (locais de troca de nutrientes) e, frequentemente, estruturas de reserva ovais, designadas por vesículas. O fungo complementa o papel das raízes na absorção de nutrientes do solo (especialmente fósforo), sendo as raízes infetadas macroscopicamente semelhantes às raízes normais. Consomem 4-20% do carbono fixado pelos hospedeiros (fotossíntese bruta) e apresentam baixa especificidade fungo-planta hospedeira. São mais frequentes em solos com matéria orgânica bem humificada ou em solos minerais.
Os fungos das micorrizas arbusculares dependem, em absoluto, das plantas hospedeiras para se alimentarem (são simbiontes obrigatórios). As plantas premeiam-nos com mais ou menos hidratos de carbono consoante a sua eficiência a explorar os nutrientes do solo (Argüello et al., 2016). Algo semelhante ocorre no mutualismo rizóbio/leguminosa (v.i.). Todas as espécies conhecidas pertencem à divisão Glomeromycota (Zygomycetes p.p.), uma das divisões atualmente reconhecidas no reino Fungi, de divergência anterior aos basidiomicetas e ascomicetas. As endomicorrizas são a condição ancestral da micorrizia. Os fungos Glomeromycota provavelmente auxiliaram as primeiras plantas terrestres a conquistar a terra firma (Nicolson, 1967), no Câmbrico Superior/Ordovícico Inferior (Morris et al., 2018). As ectomicorrizas, assim como as endossimbioses com bactérias fixadoras de azoto, são, em termos evolutivos, mais tardias (mesozoicas).
As micorrizas formadoras de manto (sheathing mycorrhizas ou ectomicorrizas) são menos frequentes: estão presentes em ~10% das famílias de plantas (Blackwell, 2011), embora colonizem ~90% das árvores temperadas (Thomas, 2000). Os fungos ectomicorrízicos não penetram nas células corticais; em vez disso, crescem entre os espaços intercelulares do córtex radicular formando uma rede complexa conhecida por Rede de Hartig (Hartig net), e cobrem as raízes finas com uma capa de micélio, conhecida por manto micorrízico (Figura 64-A,C).
As raízes infetadas perdem os pelos radiculares e param de crescer em comprimento, tornando-se curtas e bifurcadas (Figura 64-B); o fungo emite longos sistemas ramificados de hifas através do solo, que substituem, quase por completo, as raízes infetadas na absorção de nutrientes. Consomem 15% ou mais do carbono fixado pelas plantas hospedeiras e demonstram maior especificidade fungo-planta hospedeira. São mais frequentes em solos florestais com folhada orgânica ácida e pouco humificada. Os fungos das micorrizas formadoras de manto enquadram-se maioritariamente nas divisões Basidiomycota e Ascomycota. Alguns cogumelos edíveis – e.g., dos géneros Lactarius e Boletus – são ectomicorrízicos.
A aplicação comercial destes conhecimentos traduz-se na tecnologia de micorrização controlada em viveiro. Esta prática consiste na inoculação de plântulas florestais com estirpes de fungos ectomicorrízicos selecionados, frequentemente com o duplo objetivo de valorização económica, por meio da produção de cogumelos de elevado valor comercial (e.g., Lactarius deliciosus e trufas do género Tuber), e de biocontrolo de doenças radiculares. O manto micorrízico atua como uma barreira física e química que impede o acesso de patogéneos aos tecidos da raiz. No caso do castanheiro (Castanea sativa), a micorrização artificial (e.g., com Pisolithus tinctorius) aumenta significativamente o vigor das jovens árvores e a taxa de sobrevivência à doença da tinta (causada pelo oomiceta Phytophthora cinnamomi) (Martins, 2010).
Mutualismos com bactérias diazotróficas
O azoto é o macronutriente mais escasso e o que mais condiciona a produtividade vegetal nos agroecossistemas e nos ecossistemas naturais. As plantas são incapazes de metabolizar o azoto atmosférico que representa, por si só, cerca de 78% da composição da atmosfera. Para fazer face a esta limitação, alguns grupos de plantas vasculares conseguiram estabelecer relações simbióticas mutualistas com bactérias fixadoras de azoto (= bactérias diazotróficas).
Estas bactérias reduzem o azoto atmosférico (N2) a amónio (NH4+) com recurso a uma enzima exclusiva dos procariotas e muito conservada pela evolução: a nitrogenase. As plantas utilizam o amónio fornecido pelas bactérias para sintetizar substâncias azotadas (e.g., proteínas e ácidos nucleicos); em troca, as bactérias diazotróficas têm acesso a produtos da fotossíntese (carbono) e usufruem de um ambiente protegido e propício à sua multiplicação.
As relações mutualistas mais comuns entre plantas e bactérias diazotróficas expressam-se a nível radicular pela formação de nódulos radiculares (= nódulos bacterianos). A "ferramenta genética" para estabelecer esta simbiose evoluiu há ~100 Ma, no Mesozoico, muito depois das simbioses micorrízicas (Werner et al., 2014). A evidência atual sugere que surgiu uma única vez no ancestral do Clado Fixador de Azoto (Nitrogen-Fixing Clade), tendo, subsequentemente, ocorrido múltiplas perdas genéticas nas linhagens que hoje não nodulam (como é o caso de quase todas as rosáceas cultivadas) (Griesmann et al., 2018). As plantas com flor com simbiontes fixadores de azoto formadores de nódulos pertencem, sem exceção, pertencem, sem exceção, a dez famílias das ordens Fagales, Fabales, Rosales e Cucurbitales (Griesmann et al., 2018).
Distinguem-se dois grupos funcionais: as leguminosas (Fabaceae) e o género Parasponia associam-se a proteobactérias coletivamente chamadas rizóbios; as restantes famílias (plantas actinorrízicas, e.g., amieiros e casuarinas) associam-se a actinobactérias filamentosas do género Frankia.
Os nódulos de Frankia têm uma dimensão considerável (2-3 cm de diâmetro) e aspeto coraloide; observam-se com facilidade, por exemplo, nas raízes do amieiro-ibérico (Alnus lusitanica, Betulaceae), no samouco (Morella faya [=Myrica faya], Myricaceae), e em várias espécies de casuarinas (Casuarina, Casuarinaceae) (Figura 65-C, F).
As simbioses formadoras de nódulos mais conhecidas, estudadas, eficientes e de maior importância económica desenvolvem-se entre alfa-proteobactérias e plantas da família Fabaceae. Cerca de 90% das espécies desta família estabelecem relações mutualistas com bactérias fixadoras de azoto pertencentes a pelo menos 12 géneros de alfa-proteobactérias, tais como Rhizobium, Mesorhizobium, Sinorhizobium e Bradyrhizobium. De forma independente, evoluíram relações simbióticas similares às das leguminosas no género tropical Parasponia (Cannabaceae) (Santi et al., 2013).
Os mecanismos de infeção radicular foram intensamente estudados. Num primeiro estádio, os rizóbios penetram nas plantas através dos pelos radiculares. Uma vez estabelecidos, estimulam a atividade meristemática e a proliferação de células do córtex ou do periciclo, formando-se um nódulo. Os simbiontes bacterianos ficam alojados na zona mais central dos nódulos.
Os nódulos têm uma forma esférica ou mais ou menos alongada, similar a uma raiz lateral curta e espessa. Quando funcionais, após esmagamento, exibem uma cor rosada causada por uma substância quimicamente próxima da hemoglobina, a leg-hemoglobina (Figura 65-D), essencial para controlar os níveis de oxigénio. Reconhecem-se dois tipos de nódulos nas Fabaceae:
- Nódulos determinados: de forma esférica, com alguns dias a poucas semanas de duração (comuns em feijoeiro e soja);
- Nódulos indeterminados: de forma alongada, com vários meses de duração, que crescem continuamente à custa de um meristema apical persistente (comuns em trevos, ervilhas e luzerna).
As relações mutualistas têm custos energéticos. No caso das leguminosas pratenses, 10-24% da fotossíntese bruta é desviada para sustentar os rizóbios; em contrapartida, estas leguminosas recebem dos seus simbiontes, em média, cerca de 20 kg de N/t de matéria seca (Pearson & Ison, 1997). As plantas são capazes de selecionar negativamente as bactérias que não cumprem adequadamente a sua parte do "contrato" (sanções biológicas), e em solos já ricos em azoto evitam este caro investimento, inibindo a nodulação. As plantas com simbioses radiculares têm vantagens óbvias em solos pobres em azoto e regiões de baixa precipitação (fazem um uso mais eficiente da água)(Wright et al., 2001). Talvez por isso, as leguminosas sejam tão frequentes nas florestas secundárias nos trópicos com estação seca e nas pastagens mediterrânicas. Os sistemas de quantificação visual da nodulação em leguminosas cultivadas (Figura 66) são de grande utilidade prática dada a importância agronómica da associação rizóbio-leguminosa.
O conhecimento desta simbiose permitiu o desenvolvimento da tecnologia de inoculação de sementes. No Brasil e nos EUA, a cultura da soja (Glycine max) é frequentemente realizada sem qualquer aplicação de adubo azotado industrial. Em vez disso, as sementes são revestidas (inoculadas) industrialmente com estirpes de Bradyrhizobium japonicum altamente eficientes selecionadas em laboratório, garantindo que a planta tenha acesso a todo o azoto de que necessita a um custo muito reduzido para o agricultor e para o ambiente. Em Portugal, a inoculação é uma prática agronómica comum em sementes de leguminosas pratenses melhoradas.
Nem todas as relações simbióticas com bactérias diazotróficas formam nódulos. Associações extracelulares com cianobactérias (anteriormente chamadas algas azuis-esverdeadas) são conhecidas numa grande variedade de hepáticas, antóceros, nos fetos aquáticos do género Azolla e nas gimnospérmicas da família Cycadaceae (nas raízes coraloides). A cianobactéria Anabaena azollae vive alojada em cavidades foliares de Azolla. Por esta razão, as Azolla são há muito utilizadas para incorporar azoto nos sistemas de agricultura de arroz em campos alagados na África e na Ásia (Figura 48) (Roger, 1996). Em contrapartida, Azolla filiculoides comporta-se como uma temível invasora em águas paradas eutrofizadas em muitos países do Sul da Europa.
As Gunnera (Gunneraceae) estabelecem simbioses intracelulares com cianobactérias do género Nostoc (Osborne & Bergman, 2009). Nestas plantas, as bactérias fixadoras de azoto estão alojadas em pequenas bolsas macroscópicas no caule, com a forma de pequenas rosetas glandulares, visíveis em corte transversal (Figura 65-B, E).
Recentemente, descobriu-se que a alga marinha Braarudosphaera bigelowii possui um organito celular fixador de azoto – o nitroplasto – que evoluiu a partir de um evento de endossimbiose com uma cianobactéria. Este é um caso único conhecido entre os eucariotas e representa um marco na biologia evolutiva (Coale et al., 2024; Massana, 2024).
As bactérias e os fungos endófitos constituem um mundo diverso e complexo de relações mutualistas que só agora começa a ser desvendado. Algumas espécies fixam azoto sem formar nódulos visíveis; e.g., bactérias do género Burkholderia em milho-graúdo e cana-de-açúcar (Perin et al., 2006). Outras espécies melhoram a resposta das plantas à secura, a extração de nutrientes do solo, ou a resistência a doenças (v. «Interações ecológicas com plantas»). O seu estudo está para além dos objetivos da publicação.