7. Polinização (III parte): outros aspetos
Coevolução polinizador animal-planta polinizada
(i) A polinização é um passo essencial na reprodução das angiospérmicas, e (ii) o pólen e/ou o néctar são alimentos ricos em energia e nutrientes insubstituíveis para muitas espécies animais. Então, inevitavelmente, as interações entre as plantas com flor e os animais polinizadores geram fortes pressões seletivas recíprocas — polinizador vs. planta polinizada e planta polinizada vs. polinizador. As adaptações geram contra-adaptações; em suma, o polinizador adaptou-se à planta e vice-versa, num processo coevolutivo. Em resposta à evolução de sistemas de atração, seleção e recompensa nas plantas, os animais adquiriram formas (e.g., pelos no corpo para sequestrar pólen, corbículas e aparelhos bucais singulares) e comportamentos especializados (e.g., capacidade de distinguir as flores umas das outras e de memorizar experiências a forragear recompensas).
Evolução das relações mutualistas
A interação entre plantas e polinizadores pode, eventualmente, evoluir para uma estreita dependência mútua — uma superespecialização em que a cada espécie de planta corresponde uma única espécie de polinizador. O mutualismo obrigatório tem duas importantes vantagens: (i) a constância floral do polinizador é absoluta; e (ii) a deposição precisa do pólen no estigma, geralmente proveniente de outros indivíduos (polinização cruzada), é quase certa. Nestes cenários, a planta não corre o risco de oclusão do estigma com pólen alheio e não precisa de desperdiçar recursos na produção de massas imensas de pólen, recursos estes que podem ser desviados para a produção de mais flores, mais primórdios seminais e maior crescimento vegetativo.
A escassez temporária ou a extinção dos polinizadores constituem, porém, as grandes ameaças a este sistema. O mutualismo obrigatório (ou a especialização dependente de um leque muito reduzido de polinizadores) incrementa severamente a variação interanual do sucesso reprodutivo (Waser et al., 1996). Por outro lado, a colonização de novos territórios fica dependente da migração conjunta e, muitas vezes, improvável, da planta e do seu polinizador exclusivo. A especialização extrema, da qual o mutualismo obrigatório é o expoente máximo, acarreta desvantagens suficientes para ser frequentemente selecionada negativamente na natureza (Waser et al., 1996). Estão descritos casos evolutivos em que, na ausência de polinizadores especializados, as linhagens de plantas retrocedem, adotando polinizadores generalistas ou, mais frequentemente, convertendo-se à autopolinização (Barrett, 2014; vd. o clássico exemplo do mutualismo Tegeticula-Yucca em «Vantagens e desvantagens da polinização cruzada»). O mutualismo obrigatório pode, assim, desembocar em becos sem saída evolutivos e conduzir à extinção.
Em condições naturais, existe um contínuo entre a polinização generalista (envolvendo múltiplas espécies polinizadoras indiscriminadas) e o mutualismo obrigatório (polinização superespecializada com uma única espécie polinizadora por planta), passando por variados graus intermédios de polinização especializada (Willmer, 2011). Comparando com as associações generalistas, as plantas com um nível intermédio de especialização dependem de um leque mais restrito de polinizadores, mas que exibem uma constância floral muito acrescida (Johnson et al., 2016). A especialização dos sistemas de polinização é um dos temas centrais da biologia da polinização. Atualmente, e ao contrário do que Darwin supunha, admite-se que a coevolução planta-polinizador raramente converge de forma irreversível para um mutualismo estritamente obrigatório.
Os visitantes das flores zoófilas não têm o mesmo impacto no processo da polinização: uns são visitantes vantajosos (legítimos), outros são neutrais e outros ainda são manifestamente prejudiciais (ladrões e fitófagos de flores). Os animais que visitam as flores podem ser muito diversos, mas os visitantes que são efetivamente "bons polinizadores" podem ser escassos, mantendo-se a polinização funcionalmente especializada na perspetiva da planta (Willmer, 2011). A relevância e a extensão da especialização nas plantas com flor ainda não estão totalmente esclarecidas porque a quantificação da qualidade individual dos polinizadores na natureza é metodologicamente exigente. Pela mesma razão, o conceito de "síndromes de polinização" tem sido objeto de um aceso debate académico. Ainda assim, a evidência observacional e experimental indicia que as relações especializadas entre polinizadores e plantas são mais comuns e estruturadas do que as simples listas de visitantes florais deixam transparecer (Willmer, 2011).
Vejamos alguns exemplos ilustrativos de especialização e superespecialização nas relações mutualistas entre insetos e plantas com flor.
Mutualismo especializado
O género Sesamothamnus (Pedaliaceae) e outras espécies tropicais caracterizadas por corolas de tubo muito comprido são polinizadas exclusivamente por lepidópteros noturnos da subfamília Sphinginae. Estes esfingídeos são os únicos insetos na sua área de distribuição que possuem uma espiritromba suficientemente longa para alcançar as abundantes recompensas de néctar acumuladas no fundo do tubo floral (Figura 287). Porém, a nível ecológico, os esfingídeos de espiritromba mais comprida tendem a ser mais polífagos (generalistas na procura de néctar) do que as espécies de aparelho bucal mais curto, uma característica comportamental contrária aos interesses reprodutivos da planta. Esta aparente contradição evolutiva é resolvida pelas plantas através da oferta de recompensas excecionalmente abundantes em néctar. Os Sesamothamnus (e outras plantas de tubo comprido) são visitados por um número muito menor de espécies de polinizadores do que as plantas de tubo curto que também dependem de esfingídeos; contudo, com as suas recompensas massivas, controlam a polifagia (os esfingídeos aprendem rapidamente a associar os sinais destas flores específicas a grandes recompensas) e aumentam a constância floral destes polinizadores (Kaczorowski et al., 2012; Johnson et al., 2016). Em troca, a planta garante uma probabilidade fortemente acrescida de receber pólen coespecífico a cada visita, beneficiando ainda do facto de estas espécies de esfingídeos de tromba comprida serem corpulentas e transportarem maiores volumes de pólen no seu corpo.
A estrelícia (Strelitzia reginae, Strelitziaceae), uma planta ornamental rizomatosa de origem sul-africana (muito apreciada nos jardins de regiões subtropicais e de invernos moderados em todo o mundo), exibe um mecanismo mecânico singular de polinização por aves. Nesta espécie, uma ou duas flores emergem sucessivamente de uma bráctea grande, rija e aguda, com a forma da quilha de um barco (Figura 288). As três tépalas do verticilo exterior, de cor laranja intensa, formam um penacho que atrai as aves a longa distância. Uma das três tépalas interiores está reduzida a uma pequena escama azulada, que esconde e protege um nectário produtor de abundante néctar. Uma estrutura de cor azul em forma de seta, constituída pela justaposição das duas tépalas interiores restantes, encerra no seu interior cinco estames férteis e um estilete filiformeque emerge na sua extremidade. As aves nectarívoras pousam sobre esta estrutura em forma de seta para acederem à recompensa; ao fazê-lo, pressionam-na com o seu peso contra a bráctea rígida, forçando a separação das tépalas e a consequente extrusão explosiva dos estames e do estigma. Enquanto a ave liba o néctar, os estames roçam vigorosamente no seu ventre e patas, depositando o pólen. Simultaneamente, o estigma roça na ave, podendo capturar pólen proveniente de visitas anteriores a outras plantas da mesma espécie. A genialidade biomecânica deste sistema reside no facto de o único local físico onde a ave se consegue equilibrar para aceder ao néctar ser, precisamente, o local que garante a máxima eficiência na transferência de pólen (Frost & Frost, 1981). Os riscos de autopolinização (geitonogamia) são extremamentebaixos porque a ave necessita de permanecer estática e equilibrada enquanto se alimenta (Johnson & Brown, 2004). Fora do seu centro de origem evolutivo (a África do Sul), a S. reginae tem frequentemente de ser polinizada de forma manualpara produzir semente, uma vez que as aves nativas de outras regiões não possuem o peso, o comportamento ou a morfologia adequados para acionar este mecanismo.
Betts et al. (2015) descreveram um caso notável de coevolução morfológica fisiológica entre planta e polinizador na Heliconia tortuosa (Heliconiaceae), uma herbácea comum no sub-bosque das florestas da América Central, também muito apreciada em jardinagem tropical. As plantas desta espécie desenvolveram a capacidade de "discriminar" os beija-flores mais adequados para a função de polinização com base na sua biomecânica de extração de néctar. Verificou-se que quanto mais comprido e curvo for o bico do beija-flor visitante, maior e mais eficiente é a extração de néctar do fundo da corola. Em resposta a esta vigorosa extração (que atua como um sinal mecânico de que o polinizador tem a morfologia ideal), a planta responde fisiologicamente: os grãos de pólen deixados no estigma por estas espécies de bico longo são positivamente selecionados pela planta recetora, emitindo um número significativamente maior de tubos polínicos viáveis em direção aos óvulos. Os investigadores demonstraram que, do ponto de vista ecológico, os beija-flores de bico comprido (e curvo) exploram territórios florestais muito mais vastos do que as espécies generalistas de bico curto. Ao favorecer seletivamente o pólen depositado por estas aves, a Heliconia garante que está a aceitar pólen de alta qualidadegenética, proveniente de parceiros distantes, promovendo a máxima diversidade e alogamia.
Mutualismo obrigatório
Os verdadeiros casos de mutualismo obrigatório (ou superespecialização), em que a dependência é estrita e exclusiva de parte a parte, são escassos na natureza (e na bibliografia). A biologia reprodutiva das plantas do género Ficus (Moraceae), indissociável da polinização por pequenas vespas da família Agaonidae (ordem Hymenoptera), é um dos exemplos mais clássicos e estudados na biologia da polinização. Estão atualmente descritas cerca de 750 espécies de Ficus — e (quase) todas elas estão associadas a uma (ou a um complexo restrito de) espécie de vespa polinizadora específica. Explora-se em seguida, a título de exemplo, a intrincada biologia da polinização da Ficus carica (figueira-comum), com base na revisão de Flaishman et al. (2008).
A Ficus carica tem origem na Bacia do Mediterrâneo e na Ásia Ocidental, tendo sido uma das primeiras árvores de frutoa ser domesticada pela humanidade (Kislev, 2006). Reconhecem-se vários tipos agronómicos e reprodutivos de F. carica.As figueiras do tipo caprifigo (ou figueiras-selvagens) são funcionalmente monoicas e dependem obrigatoriamente da polinização pela vespa Blastophaga psenes. O interior do sícono dos caprifigos está revestido por centenas de flores ♀ de estilete curto; as flores ♂ concentram-se, em menor número, na vizinhança do ostíolo (um pequeno poro protegido por brácteas situado na extremidade distal do sícono) (Figura 289-A). Atraídas por fragrâncias voláteis exaladas especificamente pelos síconos imaturos dos caprifigos, as fêmeas de B. psenes penetram pelo ostíolo, muitas vezes perdendo as asas e as antenas devido à estreiteza da passagem. Uma vez no interior, utilizam o seu ovipositor para perfurar os estigmas das flores femininas de estilete curto, depositando um único ovo no interior da cavidade ovarial de cada flor. Cada vespa coloniza várias flores do mesmo sícono. Após a eclosão, as larvas da vespa alimentam-se dostecidos nutritivos do ovário e dos primórdios seminais abortados, desenvolvendo-se galhas.
Findas as fases larvar e de pupa, as vespas adultas rompem as paredes das galhas e abandonam as flores (Figura 289-E,F). Os ♂ de B. psenes são cegos, ápteros (sem asas) e emergem ligeiramente antes das ♀. Imediatamente após a emergência, vasculham freneticamente o interior do sícono à procura das galhas que contêm as ♀. Assim que detetam uma ♀ virgem através da parede da galha, escavam um pequeno orifício e copulam com ela ainda no interior. Após cumprirem este único propósito biológico — a reprodução —, os ♂ morrem no interior do figo, sem verem a luz do solnem se alimentarem (no estado adulto). Pouco tempo depois da cópula, as ♀ fecundadas alargam o orifício escavado pelos ♂ e emergem ativamente das suas galhas. Encaminham-se em grande número para a única saída (o ostíolo), não sem antes roçarem vigorosamente nas flores masculinas maduras, ficando com os seus corpos cobertos de pólen (Figura 289-A, D). Cada vespa ♀, agora carregada de ovos e de pólen, levanta voo à procura de novos síconos recetivos, polinizandoinadvertidamente as flores femininas dos novos caprifigos onde entrar para fazer a postura. Em climas favoráveis, os caprifigos produzem até três gerações sucessivas de síconos por ano, perfeitamente sincronizadas com as gerações da vespa B. psenes. É importante notar que nos caprifigos as flores colonizadas produzem apenas um inseto; as poucas flores polinizadas produzem sementes. Como a maioria das flores ♀de estilete curto é parasitada, os síconos dos caprifigos não são edíveis nem comercializáveis — do ponto de vista ecológico, o seu papel é atuar como "fábricas" de polinizadores.
Em franco contraste, as figueiras de frutos edíveis (as variedades cultivadas para consumo) são funcionalmenteunissexuais ♀— possuem exclusivamente flores ♀ no interior do sícono, e todas elas têm um estilete invariavelmentelongo. Dependendo da cultivar, podem produzir uma ou duas colheitas anuais: os figos lampos (colhidos entre maio e julho, desenvolvidos a partir de gomos florais hibernantes) e os figos vindimos (colhidos entre agosto e setembro, originados na vegetação do próprio ano) nas cultivares bíferas; ou apenas figos vindimos nas cultivares uníferas (Figura 289-B; v. «Posição das inflorescências nas plantas lenhosas»). Quando os síconos recetivos das figueiras edíveis sãovisitados pelas ♀fecundadas de B. psenes (que trazem o pólen dos caprifigos), a vespa entra pelo ostíolo e tenta realizar a postura. Contudo, o seu ovipositor é morfologicamente demasiado curto para alcançar o ovário através do estilete longo destas flores ♀ (Figura 289-A). Frustrada na sua tentativa de postura, a vespa move-se intensamente no interior do sícono, depositando o pólen que transportava nos estigmas, mas sem conseguir parasitar os óvulos. Como resultado, não se formam galhas, a vespa acaba por morrer exausta no interior, e as flores polinizadas desenvolvem sementes viáveis que conferem o característico "crocante" aos figos edíveis maduros.
Grande parte das cultivares comerciais da figueira-comum são partenocárpicas (produzem frutos carnudos sem necessidade de polinização nem de sementes) e não dependem da intervenção da B. psenes. No entanto, mesmo nestas cultivares, a polinização (se ocorrer) resulta frequentemente em frutos maiores e mais doces. Em contrapartida, as flores de um grupo de cultivares — classicamente conhecido como figueiras-de-esmirna (grupo Smyrna) — não dispensam a vespa polinizadora: a maturação dos seus figos é estritamente dependente da polinização cruzada. Para garantir a produção nestes pomares, os agricultores plantam caprifigos na periferia ou suspendem ramos de caprifigos maduros (repletos de vespas prestes a emergir) diretamente nos ramos das figueiras-de-esmirna (Figura 289-C). Esta antiga práticaagrícola, designada por caprificação, é realizada há milénios em toda a Bacia do Mediterrâneo e em algumas regiões produtoras emergentes (e.g., no Nordeste do Brasil). Em Portugal, a caprificação é uma prática tradicional e corrente nas regiões do Algarve e no Centro-Oeste (região saloia).
Enquanto as figueiras-de-esmirna exigem a caprificação obrigatória para todas as suas colheitas, as cultivares do grupo São Pedro (bem representadas no figueiral tradicional algarvio) exibem uma biologia reprodutiva intermédia: são cultivares bíferas em que os figos lampos se desenvolvem de forma estritamente partenocárpica, mas os figos vindimos necessitam imperativamente de ser caprificados e polinizados para não abortarem antes da maturação (Condit, 1955).
A formidável coevolução entre as plantas do género Ficus e as vespas Agaonidae é uma narrativa milenar com cerca de 60 milhões de anos (Ma) (Rønsted et al., 2005). Trata-se de uma história de excecional sucesso evolutivo e diversificação, traduzida evolução de mais de 750 espécies (Chaudhary et al., 2012). Muitas destas espécies funcionam como "espécies-chave" (keystone species) na manutenção de cadeias tróficas inteiras, disponibilizando frutos nutritivos ao longo de todo o ano em ecossistemas como as matas ciliares tropicais e as florestas equatoriais do Sudeste Asiático. A especialização deste mutualismo é tal que certas espécies de vespas Agaonidae do Novo Mundo desenvolveram de forma convergente verdadeiras corbículas nas pernas (estruturas tipicamente associadas às abelhas) para transportarem ativamente o pólen entre os síconos (Ramírez, 1970).
Para que o mutualismo obrigatório das figueiras não colapse devido à sobre-exploração por parte da vespa, a evolução estabilizou o sistema através de restrições severas. Nas populações naturais das várias espécies de Ficus, se os insetos conseguissem colonizar a totalidade das flores femininas num dado sícono (para maximizar a sua própria descendência), a inflorescência não formaria um número mínimo de sementes viáveis. Como resposta adaptativa, a planta promove o aborto imediato e a abcisão (queda) desse sícono antes que os frutos, e consequentemente as larvas das vespas, tenham tempo de amadurecer. Por outro lado, a evolução de flores com defesas impenetráveis à postura (como os estiletes longos exclusivos) em todas as plantas da população ditaria a extinção rápida do mutualista polinizador e, num ciclo vicioso, resultaria numa drástica quebra na produção de sementes da própria planta. Consequentemente, a seleção natural operou durante milhões de anos para estabelecer um delicado equilíbrio genético e fenológico, que otimiza simultaneamente os interesses reprodutivos antagónicos das plantas hospedeiras e dos seus minúsculos polinizadores alados.
Polinização por engano
A polinização cruzada oferece grandes vantagens, mas acarreta riscos assinaláveis, tanto para as plantas polinizadas como para os polinizadores. O roubo de pólen e néctar, o consumo de partes vitais da flor e o engano são três riscos inerentes a este processo. Ao longo deste texto, deram-se vários exemplos de caracteres florais com a função de diminuir a probabilidade do pólen e do néctar serem roubados sem proveito reprodutivo (e.g., simpetalia) ou de os insetos visitantes se excederem e consumirem os primórdios seminais (e.g., hipanto, ovário ínfero e capítulo).
O inverso é também real. Em todos os grandes grupos de angiospérmicas, evoluíram plantas que exibem sinais visuais, táteis ou odoríferos irresistíveis para os polinizadores, sem oferecerem rigorosamente nada em troca (Renner, 2006). Os insetos têm um ciclo de vida curto e procuram alimentar-se, copular ou depositar os seus ovos da forma mais eficiente possível — o engano tem custos para o polinizador em energia despendida (no voo e movimento) e representa um tremendo desperdício de tempo necessário para funções vitais (e.g., reprodução). Existem casos em que a planta chega mesmo a causar a morte de visitantes bem-intencionados (Renner, 2006). Enquanto o polinizador não adquire, por adaptação evolutiva, novos sistemas de deteção de "mentiras", o engano é uma aposta vantajosa para as plantas. A evolução tanto facilita a cooperação mutualista como a ingratidão e o embuste mais descarado.
Muitas das plantas com polinização por engano têm uma distribuição espacial esparsa e localizam-se na proximidade de locais apropriados para a oviposição ou alimentação, sem interferir fatalmente no ciclo de vida global dos seus polinizadores. Para que um sistema de polinização por engano seja evolutivamente estável, os custos fitness dos polinizadores têm de ser contrabalançados por recompensas alimentares obtidas legitimamente noutras fontescoocorrentes (Renner, 2006).
Reconhecem-se quatro grandes tipos de polinização por engano (Figura 292):
- Polinização por engano do local de oviposição (brood-site deceptive pollination): as flores libertam odores similares a fezes, a carne em putrefação ou a plantas em decomposição, simulando o substrato ideal para aoviposição dos insetos fêmeas.
- Polinização por engano alimentar (food deceptive pollination): as flores assinalam a presença de recompensas alimentares inexistentes; as espécies que seguem esta estratégia mimetizam a forma, as cores e os odores de espécies vizinhas que oferecem recompensas reais.
- Polinização por engano sexual (sexual deceptive pollination): as flores mimetizam as feromonas sexuais e/ou os sinais visuais e táteis das fêmeas de certos insetos; os machos são usados como veículos de transporte de pólen quando visitam e tentam copular, por engano, com a flor (pseudocópula).
- Polinização por engano do local de repouso (shelter imitation pollination): as flores simulam abrigos ou locais adequados para o repouso dos insetos.
Flores com um sistema de polinização por engano do local de oviposição são conhecidas em, pelo menos, 10 famílias de angiospérmicas (Urru et al., 2011). Estas flores emitem um odor fétido irresistível para as fêmeas fecundadas em busca de um local para pôr ovos. A emissão destes odores termina mal a polinização esteja concluída. Os coleópteros e, em particular, os dípteros (moscas) são os principais alvos do engano. Motivados pelo odor e pela cor frequentemente escura e mosqueada do perianto, são encaminhados para o interior da flor. As flores do género Aristolochia (Aristolochiaceae), de Hoodia (Apocynaceae) e de muitas outras espécies com este tipo de biologia possuem uma garganta apertada que se alarga numa câmara basal onde estão alojados o androceu e o gineceu (Figura 292-C, F). Mecanismos morfológicos elaborados, geralmente envolvendo pelos direcionados para a base da flor (que funcionam como uma armadilha),aprisionam temporariamente os polinizadores e prolongam o seu contacto com os órgãos sexuais. Muitas destas espécies são protogínicas para prevenir a autogamia (i.e., primeiro amadurecem as estruturas ♀ e só depois as ♂): os insetospolinizam os estigmas à chegada e, quando a flor finalmente liberta o pólen e os pelos que os aprisionavam murcham, abandonam a câmara polvilhados de pólen fresco (Lloyd & Webb, cit. em Urru et al., 2011).
No género Arum (Araceae), não é a corola, mas sim uma grande bráctea (a espata) a envolver uma espiga carnuda de flores unissexuais (o espádice) que desenha uma câmara interna protetora que aloja as flores ♂ e ♀ (Figura 292-D, F). O processo de polinização começa com uma notável subida de temperatura (termogénese) do apêndice localizado na parte distal do espádice e com a subsequente libertação de substâncias voláteis — que em A. italicum mimetizam o odor de fezes de porco —, irresistíveis para as fêmeas de dípteros saprófagos da família Psychodidae. Atraídas pelos sinais odoríferos, as pequenas moscas escorregam, atravessam um anel de flores ♂ estéreis transformadas em sedas na parte mais estreita da espata, e ficam retidas durante cerca de 24 horas na câmara basal que contém as flores férteis ♂ e ♀. Os Arum são estritamente protogínicos, obrigando as moscas a participar nas duas fases sexuais do espádice: primeiro, roçam e polinizam as flores ♀ recetivas no fundo da câmara; no dia seguinte, as flores ♂ amadurecem e uma chuva pólen tomba sobre os insetos. Por fim, o anel de flores estéreis que bloqueava a saída desidrata-se e murcha, permitindo a fuga dos insetos carregados de pólen (Albre et al., 2003).
Uma das árvores ornamentais mais cultivadas nos trópicos, a Plumeria rubra (uma Apocynaceae de origem centro-americana), não oferece qualquer recompensa às borboletas noturnas polinizadoras: engana-as mimetizando o odor e a forma de outras espécies falenófilas da região que possuem recompensas alimentares reais (Figura 292-A; Haber, 1984). Pelo menos 38 géneros de orquídeas servem-se deste subterfúgio de engano alimentar (Jersáková et al., 2006).
Cerca de 18 géneros de orquídeas, concentrados sobretudo na Austrália, Europa, América do Sul e Central, e África do Sul, seguem a refinada estratégia de polinização por engano sexual (Figura 292-B; Jersáková et al., 2006; Gaskett, 2011). Nestas orquídeas, as flores libertam compostos voláteis quimicamente análogos às feromonas sexuais femininas de determinadas espécies de abelhas ou vespas (Hymenoptera) e exibem labelos semelhantes ao abdómen das fêmeas na forma, cor e pilosidade. As orquídeas do género Ophrys são um exemplo clássico imitam às fêmeas dos seuspolinizadores com um mimetismo químico, visual e tátil (Francisco & Ascensão, 2013; Francisco, 2015). A polinização é realizada exclusivamente pelos machos quando tentam copular com a flor (pseudocópula). Cada espécie de orquídea depende dos serviços de uma a poucas espécies de insetos. Os machos, atraídos de longe pelas "feromonas", pousam no labelo e, durante a vigorosa fricção da pseudocópula, contactam inadvertidamente com os bursículos (bolsas protetorasonde se alojam os retináculos, pequenos discos viscosos). Estes retináculos estão ligados por um pequeno pé (caudículo) a massas densas e coesas de pólen, as polínias. As polínias aderem firmemente à cabeça ou ao abdómen do macho através do retináculo. A frustração por não conseguir realizar a cópula obriga o inseto a abandonar a flor e a procurar novamente uma parceira. Ao ser enganado novamente e pseudocopular com outra orquídea, a configuração flor garante uma enormeprobabilidade de as polínias que o inseto transporta colidirem e aderirem à superfície estigmática.
Esta estratégia estabelece uma dependência ecológica absoluta, e de elevadíssimo risco, da planta em relação a um escasso cortejo de polinizadores. Embora os insetos acabem por aprender com a experiência a distinguir as fêmeas reaisdos labelos das orquídeas (evitando voltar a ser enganados na mesma área), cada pseudocópula tem custos reais em tempo e energia que se refletem na redução do sucesso reprodutivo (fitness) dos machos. A polinização e a persistência de uma espécie de orquídea ficam seriamente em perigo se o seu inseto alvo se extinguir, ou se na população de insetos evoluir rapidamente uma capacidade inata de evitar orquídeas "mentirosas". As espécies vegetais que apostam no engano alimentar correm o mesmo risco. De facto, já foi demonstrado que certas vespas polinizadoras evitam forragear ativamente em habitats com elevada densidade de orquídeas enganadoras (Peakall, cit. em Schiestl & Schlüter, 2009).
Para contornar a baixa taxa de visitas, e ao contrário de tantas outras plantas, as flores das orquídeas mantêm-se viçosas e com as superfícies estigmáticas recetivas durante um período invulgarmente longo — facto que explica parte do seu enorme sucesso na floricultura ornamental. Sendo o pólen disperso em pacotes massivos (polínias), um único evento bem-sucedido de polinização é suficiente para fertilizar centenas ou milhares de primórdios seminais no ovário. Mesmo assim, a produção de frutos e sementes em muitas espécies de orquídeas é fortemente limitada pela disponibilidade de pólen, resultante da baixa frequência de visitação (Tremblay et al., 2005). Como salvaguarda evolutiva, algumas orquídeas desenvolveram um sistema de autopolinização de recurso (autogamia autónoma retardada), ativado quando a polinização cruzada falha ao fim de muitos dias: as polínias soltam-se dos bursículos, os caudículos encurvam-se devido à desidratação, e as massas de pólen acabam por tombar e tocar na própria superfície estigmática da flor (Figura 293).
Cerca de um terço de todas as orquídeas conhecidas no mundo segue uma estratégia de engano alimentar ou sexual. Onde estão os ganhos evolutivos que compensam um risco tão extremo? As plantas que optam pelo engano poupam quantidades imensas de recursos energeticamente muito caros (como a produção contínua de néctar). Além disso, os desperdícios de pólen em visitantes ineficientes são mínimos, a oclusão do estigma com pólen de outras espécies é quase nula (graças à extrema especificidade do sinal), e a polinização cruzada (quando ocorre) é altamente eficiente na dispersão a longa distância (pois o inseto enganado foge daquela mancha de plantas para procurar parceiras/alimento noutro local).Num cômputo final, do ponto de vista teórico, a planta aloca todos os recursos poupados em néctar e pólen diretamente na produção de um primórdios.
As orquídeas do género Serapias são uma presença marcante e frequente nas pastagens oligotróficas da Bacia do Mediterrâneo. As Serapias fazem parte do grupo restrito de orquídeas que enganam os insetos polinizadores (frequentemente pequenas abelhas solitárias) fazendo-os crer que dispõem de um local termicamente protegido eadequado para passar a noite ou repousar durante intempéries, mimetizando os buracos no solo ou nos caules que estes insetos procuram (Lanzino et al., 2023). Quando as abelhas entram no abrigo tubular escuro desenhado pelas tépalas fechadas da flor, o seu corpo esbarra na coluna e são carregadas com as polínias. Na manhã seguinte, ou durante a procura de um novo refúgio noutra flor de Serapias, a abelha acaba por inserir as polínias que transportava no estigma recetivo, garantindo a polinização cruzada sem receber qualquer recompensa alimentar em troca.
Conflito polinizadores-plantas polinizadas. Ladrões de pólen e néctar
A teoria prediz que os intervenientes de uma relação mutualista tentam maximizar os benefícios que recebem do parceiro e minimizar os custos inerentes a essa mesma relação (Leigh Jr., 2010). Nas relações mutualistas no âmbito da polinização biótica, os polinizadores procuram maximizar o consumo de pólen e néctar, minimizando o tempo e a energia despendidos a procurar e a ingerir os alimentos — na realidade, a polinização das plantas é um serviço acidental e irrelevante para os parceiros animais da relação (Willmer, 2011). Por vezes, a recolha de pólen por parte do inseto pode ser de tal modo exaustiva que pouco sobra para a polinização cruzada. Por exemplo, estima-se que apenas cerca de 4% do pólen produzido pela comum Campanula rapunculus (Campanulaceae) cumpra efetivamente a sua função reprodutiva (atingir um estigma conspecífico); os restantes ~96% são consumidos ou perdidos pelos seus próprios polinizadores prediletos (Schlindwein et al., 2005). As plantas zoófilas, por seu turno, procuram reduzir a remoção excessiva de pólen e de néctar sem pôr em perigo o serviço da polinização. Ou seja, a seleção natural atua no sentido de otimizar o trade-off entre os custos energéticos de produção de recompensas e as vantagens genéticas da alogamia. Em suma, plantas e animais polinizadores não comungam dos mesmos interesses genéticos — coexistem num permanente conflito evolutivo.
Adicionalmente, o pólen e o néctar são alimentos muito cobiçados por inúmeras espécies animais que não adquiriram (nem coevoluíram) as características morfológicas e comportamentais adequadas à polinização. Nestes casos, a relação mutualista rompe-se, dando lugar ao comensalismo ou ao parasitismo (v. «Interações ecológicas com plantas»). Por conseguinte, as flores, além de correrem o risco de serem visitadas por "maus polinizadores", estão permanentementeexpostas a ladrões de néctar e de pólen. As formigas são o paradigma dos ladrões de néctar: as mais pequenas esgueiram-se entre os órgãos sexuais para beber o néctar no fundo da corola e, como não possuem um revestimento piloso adequado, raramente retêm ou transferem grãos de pólen (Barth, 1991). Tanto Sprengel como Darwin observaram de forma pioneira que certos insetos (como os abelhões de língua curta) são capazes de perfurar as corolas tubulares pelo exterior, acedendo ilicitamente ao nectário sem sequer contactarem os estigmas ou as anteras (Figura 290). Insetos de aparelho bucal triturador, como a maioria dos coleópteros, aportam poucas ou nenhumas vantagens à grande maioria das flores, consumindo massas inteiras de pólen (Barth, 1991). O roubo de néctar e de pólen prejudica a planta a dois níveis:deixa as flores fisicamente danificadas (efeito direto) e esgota as recompensas, tornando-as menos atraentes para as futuras visitas dos verdadeiros polinizadores (efeito indireto), o que deprime severamente o sucesso reprodutivo dos indivíduos vegetais (Irwin, 2003).
As adaptações das plantas contra os ladrões de néctar envolvem respostas complexas, tais como: (i) a produção de substâncias químicas dissuasoras (e.g., néctar tóxico ou amargo para formigas, mas tolerado por abelhas); (ii) o deslocamento temporal da secreção de néctar, de modo a não coincidir com o pico de atividade diária dos ladrões; (iii) a construção de barreiras físicas (e.g., cálices densamente glandulosos/pegajosos, peças do perianto coriáceas e resistentes à perfuração, ou o encerramento noturno das corolas); e (iv) o recurso a mecanismos de defesa indiretos (e.g., nectários extraflorais que atraem formigas agressivas que, por sua vez, patrulham e expulsam os ladrões de néctar florais) (Irwin et al., 2004).
Os próprios mecanismos mecânicos de seleção de polinizadores (já abordados) atuam como filtros contra os ladrões. O palato característico das corolas personadas (presente em muitas Plantaginaceae, Gesneriaceae e Orobanchaceae) é considerado uma forte adaptação à melitofilia, uma vez que a fauce da flor se encontra hermeticamente fechada e só pode ser forçada a abrir por insetos corpulentos e com peso suficiente para pressionar o lábio inferior, como as grandes abelhasdas famílias Megachilidae e Apidae (Figura 167). O palato, além de tremendamente seletivo para a fauna de polinizadores, frustra as visitas de ladrões de néctar e pólen de pequeno porte, como as formigas e os pequenos coleópteros (Vargas et al., 2017).
O contínuo desencontro de interesses evolutivos entre plantas e polinizadores explica a evolução de requintados mecanismos de redução do desperdício e do roubo de pólen. Destacam-se: (i) a ocultação das anteras em locais arquitetónicos da flor que passam facilmente despercebidos aos ladrões; (ii) a heteranteria; (iii) a apresentação gradual de pólen (deiscência escalonada); (iv) a restrição da ântese apenas aos períodos de visitação dos melhores polinizadores; e (v) a evolução de sistemas ultraprecisos de colocação do pólen no corpo do polinizador e de captura estigmática. Muitos destes mecanismos incrementam simultaneamente a eficiência da transferência polínica e participam ativamente na seleção da fauna visitante.
O controlo dos movimentos dos insetos através da zigomorfia desempenha um papel fulcral em muitas destas soluções morfológicas (v. «Seleção de polinizadores ao nível da flor»). Numerosas labiadas (Lamiaceae) ocultam as suas anteras debaixo do teto formado pelo lábio superior; no género Salvia, a proteção das anteras envolve até um sofisticado sistema de alavanca com um fulcro (v. «Mecanismos espaciais e temporais de promoção da alogamia»). Nas plantas heterantéricas, ocorre uma divisão de trabalho estaminal: um conjunto de anteras coloridas e vistosas (anteras de alimentação) produz pólen estéril ou barato para saciar os polinizadores, enquanto outro conjunto de anteras crípticas (anteras de polinização) deposita sorrateiramente o pólen fértil no dorso do animal (Papaj et al., 2017).
Como detalhado anteriormente, o mecanismo de polinização por vibração (buzz-pollination) — presente no tomateiro, beringela, mirtilo e em cerca de 8% de todas as angiospérmicas — é outra estratégia de poupança e proteção. Ao reterem o pólen no interior de anteras poricidas, estas plantas garantem que o valioso recurso não é levado pelo vento em dias de calmaria nem consumido por ladrões. Apenas os grandes polinizadores capazes de sonicar as flores (como os abelhões e certas abelhas solitárias) conseguem extrair a "moeda de troca", assegurando que o pólen libertado adere efetivamente a um corpo capaz de realizar a polinização cruzada (Buchmann, 1983).
A ação mecânica vigorosa dos insetos vetores é igualmente determinante na polinização das flores papilionáceas das giestas (géneros Cytisus e Genista) ou da luzerna (Medicago sativa), entre outras leguminosas (Figura 192). Nestas espécies, os estames e o estilete encontram-se sob forte tensão mecânica (como a mola de um relógio), hermeticamente contidos no interior das duas pétalas fundidas que formam a quilha. Quando uma abelha com peso suficiente aterra e insere o aparelho bucal na flor, as pétalas da quilha são pressionadas para baixo e separam-se abruptamente. Neste instante, o abdómen ou a cabeça do inseto são repentina e violentamente fustigados pelas anteras e pelo estilete (mecanismo de disparo ou tripping). Durante o embate, o estigma captura imediatamente o pólen estrangeiro trazido pelo inseto, e logo a seguir as anteras depositam a nova carga de pólen fresco para a próxima viagem.
Os milhares de pelos que cobrem o corpo das abelhas são essenciais para o processo de recolha de pólen e potencialmente muito vantajosos para a dispersão vegetal. Contudo, muitas abelhas fêmeas que forrageiam ativamente têm o hábito de se limparem em pleno voo, escovando cuidadosamente o pólen solto da pilosidade com as patas, a fim de o aglomerarem e empacotarem nas corbículas ou escopas (tornando-o indisponível para a polinização). Este hábito exaustivo de limpeza choca com os interesses de reprodução das plantas. Produzir mais pólen para compensar estas perdas é a solução evolutiva imediata e mais dispendiosa. Em alternativa, a planta pode aumentar exponencialmente a eficiência do processose conseguir concentrar a deposição do pólen numa área pequena, precisa e morfologicamente inacessível do corpo do inseto — um "local seguro" — que não possa ser limpo antes de interagir com o estigma da próxima flor.
Koch et al. (2017) demonstraram, morfologicamente, que a abelha-melífera e os abelhões são ineficientes (ou simplesmente incapazes) de escovar com as pernas o pólen depositado ao longo das linhas média dorsal e média ventral do seu tórax (Figuras 286 e 276). Não é coincidência que as flores zigomórficas das Lamiaceae e Scrophulariaceae tenham evoluído para esfregar as suas anteras precisamente na região da linha média dorsal do dorso dos insetos (Figuras 276 e 291-B). De igual modo, plantas da família Capparaceae, o género Echium (Boraginaceae) e inúmeras leguminosas arbustivas desenvolveram arquiteturas que pincelam o pólen na parte inferior (ventral) do tórax ou do abdómen (Figura 291-A). A precisão na colocação do pólen nestes "sítios seguros" resulta num incremento tremendo da eficiência da polinização, o que, por sua vez, permite à planta um enorme desinvestimento energético na produção massiva de pólen (e.g., as flores de Salvia produzem pólen suficiente usando apenas duas tecas férteis). Em suma, a capacidade de manobrar a postura e o movimento do inseto no espaço interior da corola — a grande inovação das flores zigomórficas — maximiza a precisão da transferência de pólen e inclina a balança deste conflito evolutivo a favor da planta (Koch et al., 2017).
O homem como vetor de polinização
A síndrome de domesticação — o conjunto de características adquiridas pelas plantas durante o processo de seleção artificial — envolveu, em algumas espécies, uma dependência total ou parcial da polinização mediada pelo ser humano. A baunilha (Vanilla planifolia), uma orquídea lianóide de origem mexicana, é o exemplo clássico: em plantações comerciaisfora do seu habitat, as flores têm de ser polinizadas manualmente num curto intervalo de até 12 horas após a ântese (Figura 294).
Cenário semelhante ocorre nos pomares de maracujazeiros (Passiflora spp.) quando faltam os grandes polinizadores naturais (abelhas carpinteiras do género Xylocopa). No quivi (Actinidia deliciosa), o desafio é ainda maior: a espécie é dioica e as flores são pouco atrativas, pois as flores femininas (♀) não produzem néctar, oferecendo apenas pólen estéril como "engodo" para os insetos. Como o tamanho do fruto depende de uma polinização massiva (1000 a 1400 sementes por fruto), recorre-se frequentemente à polinização complementar com pólen comercial projetado por polvilhadores (Pyke & Alspach, 1986).
No melhoramento de plantas, o controlo da polinização é vital para garantir que as progénies descendam de parentais escolhidos. Em cereais autogâmicos como o trigo e a cevada, procede-se à emasculação (extração manual dos estames) antes da ântese, seguida de polinização artificial. Para evitar contaminações por pólen alheio, as inflorescências são isoladas com sacos de papel ou redes de malha fina.
Viabilidade polínica. Período efetivo de polinização
Entende-se por viabilidade polínica a capacidade do pólen cumprir sua função reprodutiva, enquanto a longevidade se refere ao período de tempo durante o qual essa viabilidade se mantém (Dafni & Firmage, 2000). A longevidade varia de linhagem para linhagem: vai de poucas horas nas Poaceae até várias semanas em algumas espécies entomófilas. Temperaturas elevadas e baixa humidade relativa aceleram a perda de viabilidade. Por seu turno, o contacto direto com a água da chuva pode causar a disrupção osmótica (plasmoptise) do grão de pólen, tornando-o inviável (Lawson & Rands, 2019).
O período efetivo de polinização (PEP) é o número de dias durante os quais a polinização resulta na formação de sementes (Williams, 1965). Este valor é determinado pela longevidade dos primórdios seminais, subtraída do tempo necessário para a germinação estigmática e para o crescimento do tubo polínico até à fecundação. O frio é um fator crítico, pois reduz a velocidade de crescimento do tubo polínico, podendo fazer com que este não atinja o primórdio seminal antes de entrar em senescência. Na macieira, por exemplo, o tubo polínico pode demorar mais de 48 h a atingir os primórdios seminais; se a primavera for fria, o PEP encurta, comprometendo a produção (Sanzol & Herrero, 2001).
Associado à janela temporal da floração e à longevidade do pólen, emerge um interessante trade-off ecológico-evolutivo que será discutido na secção «Competição do pólen. Seleção de gâmetas».
A crise dos polinizadores
Enfrentemos, atualmente, uma crise global de polinizadores, uma séria ameaça à biodiversidade e à segurança alimentar à escala planetária (Biesmeijer et al., 2006; Potts et al., 2010). Este declínio sem precedentes, particularmente severo entre os himenópteros selvagens e domesticados, resulta da convergência sinérgica de pressões antropogénicas: a destruição e fragmentação de habitats, a monocultura intensiva, a proliferação de patógenos exóticos e o uso crónico de pesticidas. Destacam-se, neste último grupo, os inseticidas neonicotinoides (inspirados na estrutura química da nicotina), com efeitos crónicos subletais comprovados no sistema imunitário, na memória e na navegação espacial das abelhas s.l. (Goulson et al., 2015).
Adicionalmente, as alterações climáticas introduziram outro risco de índole ecológica: o desfasamento fenológico (phenological mismatch), já referido na secção «Repouso e crescimento vegetativos nas regiões extratropicais». Além de desregularem processos fisiológicos (como a iniciação e a diferenciação floral) e a fenologia intrínseca das plantas, expondo-as a riscos meteorológicos extemporâneos (e.g., geadas após o abrolhamento dos gomos nas árvores de fruto), estas alterações traduzem-se num desencontro temporal no mutualismo planta-polinizador, com evidentes consequências reprodutivas (Kudo & Ida, 2013; Zohner et al., 2018). A nível agronómico, estas perturbações resultam diretamente no abortamento de flores, na deformação dos frutos, em severas quebras de produtividade e, por fim, em perdas económicas.
A flor depois de polinizada
Após a fecundação, muitas flores zoófilas perdem rapidamente a corola para não atrair fitófagos. Contudo, nalgumas espécies, a corola persiste mas muda de cor. Esta retenção serve para manter a atratividade da inflorescência a longa distância (atraindo mais polinizadores para o conjunto), enquanto a mudança de cor sinaliza honestamente, a curta distância, que aquela flor específica já não tem néctar. Este sistema beneficia tanto a planta (que recebe mais visitas nas flores ainda virgens) como o inseto (que não perde tempo em flores vazias) (Brito et al., 2015).
O destino da flor após a polinização é o tema da secção que segue: «Fase progâmica».