Polinização (II parte): polinização biótica e abiótica

Vetores e sistemas de polinização

Depois de maduros, os grãos de pólen disseminam-se em tétradas, aglomerados em grande número (e.g., as polínias das orquídeas) ou isoladamente (a condição mais frequente). Nas flores autogâmicas, o pólen acede ao estigma por ação da gravidade (condição mais frequente), por contacto físico direto das anteras com os estigmas, ou é transportado no interior da flor pelo vento ou por vetores animais (autogamia facilitada).

A polinização cruzada depende da ação de vetores polínicos (ou agentes polínicos). O conceito de sistema de polinização (ou mecanismo/modo de polinização; pollination system) expressa a estratégia de polinização evolutivamente adquirida pela planta. Os sistemas de polinização são tradicionalmente classificados em função do vetor polínico envolvido (Quadro 45; Figuras 281 e 282).

QUADRO III.1.3. Sistemas de polinização
Tipo	Descrição
TIPOS MAIORES
Polinização anemófila	Polinização pelo vento.
Polinização hidrófila	Água como vetor de polinização.
Polinização biótica	Polinização por seres vivos.
TIPOS DE POLINIZAÇÃO BIÓTICA (= ZOÓFILA)
Polinização entomófila	Polinização por insetos.
Polinização ornitófila	Polinização por aves.
Polinização quiropterófila	Polinização por morcegos.
Polinização malacófila	Polinização por caracóis.

Polinização biótica

A polinização abiótica desenrola-se de forma passiva pela ação da água ou do vento. Das muitas angiospérmicas aquáticas (suspensas na superfície ou no interior da massa de água, enraizadas ou não) e semiterrestres (de ambientes húmidos, não suspensas na água), só uma pequena fração tem a água como vetor de polinização.

A hidrofilia é invulgar na natureza e mais frequente entre as monocotiledóneas aquáticas (Figura 282). Na epi-hidrofilia, o pólen (e.g., Callitriche e Potamogeton) ou as próprias flores ♂ destacadas da planta-mãe (Vallisneria) flutuam na superfície da água até, eventualmente, contactarem os estigmas das flores ♀. A hipo-hidrofilia é o tipo mais raro de hidrofilia (e.g., Zannichellia e Zostera) — o pólen, tão denso ou mais denso do que a água, é disperso no interior da massa de água ao encontro das flores ♀ e dos respetivos estigmas que permanecem submersos (Cox, 2003).

A polinização anemófila é de longe mais comum do que a hidrofilia (Figura 281-J,K,L). A anemofilia é secundária nas angiospérmicas, i.e., desenvolveu-se em linhagens primitivamente entomófilas, pelo menos 42 vezes (Stephens et al., 2023). Pelo contrário, trata-se de um caráter ancestral (plesiomorfia) nas gimnospérmicas. Famílias ecológica e economicamente tão significativas como as poáceas, as ciperáceas, as juncáceas, as salicáceas ou as fagáceas são total ou maioritariamente anemófilas. Embora a zoofilia seja mais frequente em número absoluto de espécies, a anemofilia ganha uma relevância colossal se se considerar que as comunidades pratenses dominadas por gramíneas cobrem cerca de 40% da superfície terrestre emersa e as culturas agrícolas da mesma família (Poaceae) ocupam cerca de 69% da área cultivada global (Bardgett et al., 2021).

A maioria das plantas polinizadas pelo vento evoluiu de ancestrais entomófilos em resposta à escassez crónica de polinizadores ou a alterações profundas do habitat (Culley et al., 2002). A falta de polinizadores, quando não é compensada evolutivamente pela transição para a anemofilia, pode redundar na obrigatoriedade da autopolinização e, consequentemente, num beco sem saída evolutivo (Goodwillie et al., 2005). A migração evolutiva para a polinização anemófila é óbvia em alguns grupos de plantas de famílias predominantemente entomófilas; e.g., os freixos (Fraxinus) nas Oleaceae ou Sanguisorba nas Rosaceae. Curiosamente, alguns raros clados anemófilos retornaram, total ou parcialmente, à entomofilia; e.g., os ancestrais de Buxus (Buxaceae) e Castanea (Fagaceae) — dois géneros atualmente ambofílicos (polinizados quer pelo vento, quer por insetos) — eram estritamente anemófilos.

A polinização anemófila, sobretudo quando combinada de forma sinérgica com a monoicia, a dioicia ou com sistemas de autoincompatibilidade, tem um poderoso efeito na contenção da geitonogamia (Friedman & Barrett, 2009; Lloyd & Schoen, 1992; Renner & Ricklefs, 1995). No entanto, o sistema apresenta limitações: a seleção vigorosa de gâmetas (competição de tubos polínicos) é frequentemente menos eficaz nas plantas anemófilas do que na zoofilia, dada a chegada mais intermitente e menos concentrada do pólen ao estigma (v. «Competição do pólen. Seleção de gâmetas»; Mulcahy & Mulcahy, 1987). Adicionalmente, as plantas anemófilas continuam sujeitas a sérias contingências climáticas, como a chuva intensa (que «lava» o pólen do ar), a total ausência de vento durante a ântese ou ventos excessivamente tempestuosos.

A polinização anemófila é mais eficiente e abundante em comunidades com elevada densidade de plantas da mesma espécie, situadas em territórios ventosos e pouco chuvosos durante a ântese — como as pastagens, as estepes e as florestas temperadas e boreais. Habitats estruturalmente complexos, com plantas dispersas (baixa densidade populacional) e ambientes muito húmidos, como as florestas tropicais, são desfavoráveis à anemofilia porque envolvem perdas maciças de pólen interceptado pela folhagem (Culley et al., 2002). Em contraste, a anemofilia está sobrerrepresentada nas árvores porque deprime drasticamente a geitonogamia natural que fatalmente ocorreria nas árvores entomófilas de grande dimensão (onde os insetos forrageiam demoradamente a mesma copa) sem sistemas de autocompatibilidade (Friedman & Barrett, 2009).

Morfologicamente, o perianto (pétalas e sépalas) das flores anemófilas é nulo ou muito simplificado — o que reduz o investimento em recursos metabólicos. Adicionalmente, verifica-se que as plantas polinizadas pelo vento reduziram evolutivamente a dimensão de ramos, folhas e outras estruturas vegetativas na vizinhança imediata das superfícies recetivas. Estas estruturas poderiam atuar como obstáculos aerodinâmicos, interceptando inutilmente o pólen e reduzindo o número final de grãos que atingem os estigmas. É por este motivo que a ântese ocorre frequentemente antes do abrolhamento das folhas (nas espécies caducifólias) e as inflorescências se concentram na extremidade de ramos pendentes e flexíveis (amentilhos).

A polinização a longa distância, entre indivíduos não aparentados, é estatisticamente mais provável na anemofilia do que na zoofilia, e a «viagem» do pólen é totalmente independente das contingências da presença e da ecologia comportamental de um polinizador animal (e.g., a sensibilidade dos insetos ao frio ou à velocidade do vento). Na polinização biótica, o pólen é colocado com precisão diretamente no estigma pelo vetor animal; na polinização anemófila, não há forma ativa de dirigir o movimento do pólen a médias e longas distâncias. Contudo, a polinização anemófila não é tão estocástica (aleatória) quanto parece ser. A curta distância, experiências em túneis de vento indicam que muitas estruturas reprodutivas femininas têm um comportamento aerodinâmico altamente canalizado e, em alguns casos, parecem desviar preferencialmente as correntes de ar em direção aos micrópilos ou aos estigmas (Niklas, 1985; Friedman & Barrett, 2009).

Ainda assim, a aerodinâmica dos órgãos reprodutivos e adaptações morfológicas como os estigmas longos e plumosos não evitam um desperdício imenso de pólen, uma vez que os estigmas exploram apenas uma parte ínfima do volume tridimensional de ar atravessado pela nuvem polínica. Devido ao pólen em suspensão na própria copa, os riscos de autopolinização por gravidade ou vento fraco são reais, razão pela qual a incidência da dioicia e da dicogamia perfeitas é tão elevada nas plantas anemófilas (Lloyd & Schoen, 1992).

Consequentemente, estas plantas não têm outra alternativa biológica senão redirecionar os seus recursos e produzir massas imensas de pólen, um investimento massivo que, por vezes, compromete a alocação de energia para o desenvolvimento de primórdios seminais e sementes. Como muito bem sintetizou Darwin (1876): «Com a ajuda dos sentidos e dos instintos dos insetos, o pólen seria transportado com incomparável maior segurança do que através do vento».

Polinização biótica

Importância e razão de ser evolutiva

Entre 64% e 68% das famílias e cerca de 88% dos géneros e 90% das espécies de angiospérmicas são polinizados por animais (polinização biótica, polinização zoófila; biotic pollination) (Tong et al., 2023). Cerca de dois terços das angiospérmicas, inclusivamente, não produzem sequer semente sem a intervenção de polinizadores animais (Rodger et al., 2021). A proporção de espécies zoófilas aumenta de cerca de 78% nas regiões de clima temperado para 94% nos trópicos (Ollerton et al., 2011). A razão do declínio da polinização abiótica (sobretudo pelo vento) nas regiões tropicais não está totalmente compreendida, mas poderá estar intrinsecamente relacionada com aduas ineficiênciafortes limitações da anemofilia em ambientesecossistemas florestais densosdensos: a barreira física imposta pela folhagem da canópia, que reduz e combloqueia o fluxo de ar, e a espantosaaltíssima diversidade biológica doslenhosa, ecossistemasque lenhososfaz tropicais.com Nasque os indivíduos da mesma espécie se encontrem, por norma, muito distanciados entre si. Neste cenário, vetores animais altamente móveis capazes de transportar o pólen de forma direcionada e a longas distâncias permite garantir o transporte de pólen entre conspecíficos isolados (Regal, 1982). É também por este motivo que nas regiões tropicais,tropicais são também mais frequentes as plantas com tipos altamente especializados de polinização; e.g., plantas polinizadas por um único tipo funcional de polinizador, como as aves ou os esfingídeos (borboletas da família Sphingidae) (Ollerton et al., 2011).

Além da elevada fiabilidade no encontro mútuo polinizador-planta aludida no parágrafo anterior, veremos adiante com exemplos entomológicos que a polinização biótica assegura um contacto preciso polinizador-antera e polinizador-estigma (v. «Polinização entomófila»). Este leque de vantagens permite que as espécies zoófilas produzam proporcionalmente muito menos pólen do que as espécies anemófilas. Os ganhos energéticos que advêm da eficiência na transferência de pólen por via biótica, a redução dramática do risco de oclusão do estigma por detritos ou pólen de outras espécies (pólen heteroespecífico) e as elevadas taxas de alogamia (decorrentes da evolução de mecanismos florais especializados que promovem o fluxo genético cruzado mediado por animais) explicam a hegemonia da polinização biótica na natureza. Por outro lado, a deposição massiva e simultânea de pólen (muitas vezes aglomerado em massas viscosas) permitiu à maior parte das espécies zoófilas evoluir ovários com múltiplos primórdios seminais, maximizando a produção de sementes por flor (ao contrário das plantas anemófilas, que frequentemente possuem apenas um) (Pacini & Hesse, 2005).

Tipos

Os sistemas de polinização biótica são, como seria expectável, classificados em função do vetor polínico (Quadro 45; Figuras 281 e 282). A identidade dos vetores polínicos animais é determinada com base em três critérios fundamentais: (i) visitação regular das flores (frequência da visitação); (ii) transporte de cargas polínicas significativas (avaliadas pelo número ou pela massa de grãos de pólen suspensos no corpo do vetor); e (iii) evidências experimentais (e.g., ensaios de exclusão de polinizadores). Os dados experimentais são os mais fiáveis e, infelizmente, os mais caros de obter e os menos frequentes na bibliografia.

A literatura é, no entanto,é unânime: os insetos são o grupo animal com interações mais diversas e complexas com as plantas com flor (v. «Polinização entomófila»).flor. A polinização entomófila tem importantes vantagens evolutivas: os insetos estão disponíveis praticamente em todos os habitats de angiospérmicas e são fáceis de atrair em grande número com um reduzido investimento em estruturas de atração (e.g., pétalas) e em recompensas (e.g., néctar) (McCallum et al., 2013).

ADada polinizaçãoa dassua plantas aquáticas constitui uma evidência indireta das vantagens intrínsecas da entomofilia. A esmagadora maioria das plantas dulçaquícolas obrigatórias (hidrófitos) retiveramimportância, a polinização entomófila ancestral:é durantetratada, ocom períododestaque, reprodutivo,na elevampróxima as flores acima da superfície da água, expondo-as aos insetos polinizadores (e.g., Nymphaea, Nuphar, Pontederia, Ranunculus, Menyanthes) (Philbrick & Les, 1996).secção.

A polinização por morcegos e, sobretudo, por aves tem uma enorme expressão nos trópicos. Nas Américas e em África, evoluíram de forma independente dois grupos de aves nectarívoras (que se alimentam de néctar) polinizadoras: respetivamente, a família Trochilidae (os verdadeiros beija-flores ou colibris) e a família Nectariniidae (popularmente também chamadas de beija-flores) (Figura 281-A). A similaridade morfológica das aves destas duas famílias é um conhecido exemplo de convergência evolutiva. A polinização por avesvertebrados e morcegosvoadores é energeticamente muito dispendiosa para as plantas, por estar associada a flores robustas, de longa duração e com abundantes recompensas (as aves e osmorcegos, morcegossendo endotérmicos, com taxas metabólicas elevadíssimas e grande massa, consomem grandes quantidades de energia para se manterem quentes porque têm muita massa e são endotérmicos)energia). Em contrapartida, estes vetores transportam grandes quantidadesmassas de pólen a longa distância (promovendo fortemente a polinização cruzada) e podem ser mais fiáveis em ambientes desfavoráveis ao voo de insetos polinizadores (e.g., no sub-bosque das florestas tropicais e em altas montanhas) (Fleming et al., 2009).

Nas Américas e em África, evoluíram de forma independente dois grupos de aves nectarívoras (que se alimentam de néctar) polinizadoras, respetivamente, a família Trochilidae (os verdadeiros beija-flores ou colibris) e a família Nectariniidae (popularmente também chamadas de beija-flores) (Figura 281-A). A similaridade morfológica das aves destas duas famílias é um conhecido exemplo de convergência evolutiva. Investigadores portugueses mostraram que, na Europa, aves passeriformes omnívoras ou insetívoras, como a comum toutinegra-de-barrete (Sylvia atricapilla), se alimentam de néctar e transportam pólen entre flores, mimetizando o comportamento das aves nectarívoras e preenchendo um nicho ecológico deixado vago com a sua extinção no Velho Continente nodurante Oligoceno.o Oligocénico (da Silva et al., 2017). O medronheiro (Arbutus unedo) é uma das plantas beneficiadas por esta ornitofilia oportunista, menos especializada e menos eficiente (da Silva et al., 2017).eficiente.

Estão ainda descritos casos raros de polinização por moluscos, répteis e até por mamíferos não voadores. Estes tipos incomuns de vetores polínicos ganham alguma importância em ambientes insulares como alternativa evolutiva às interações entomófilas. A lagartixa-da-madeira (Teira dugesii) tem, por exemplo, um papel relevante na polinização de espécies endémicas icónicas da ilha da Madeira, como a Musschia aurea (Campanulaceae) e o Echium candicans (Boraginaceae) (Câmara & Jesus, 2025; Esposito et al., 2021).

Os polinizadores apresentam características anatómicas, neurossensoriais e ecológicas díspares: as aves são pesadas, os morcegos operam de noite, as abelhas têm língua curta ou longa e veem o UV, as borboletas pousam ou pairam (mais informação nos Quadros 48 e 49). Ao longo de milhões de anos, a estrutura das flores evoluiu em função das características dos polinizadores animais, adquirindo arquiteturas, cores, odores e recompensas específicas para selecionar os vetores mais eficientes, excluir os fitófagos e garantir a fidelidade dos vetores. Esta especialização biológica explica a notável evolução de traços morfológicos convergentes em famílias de plantas muito distintas (v. «Síndromes de polinização»). Porém, a especialização tem, como veremos, riscos e limites (v. «Coevolução polinizador animal-planta polinizada»).

Recompensas

A polinização biótica envolve, geralmente, uma relação mutualista, i.e., uma interação biológica com vantagens recíprocas: o vetor animal recebe uma recompensa alimentar em troca do serviço de polinização (v. «Interações ecológicas com plantas»). O aumento da quantidade e/ou da qualidade das recompensas pode resultar em visitas mais prolongadas dos polinizadores e/ou numa probabilidade acrescida de visitação de outras flores da mesma espécie num futuro próximo — com óbvios ganhos de eficácia e eficiência na polinização cruzada. Em resumo, mais e melhores recompensas traduzem-se, eventualmente, num acréscimo de fitness da planta polinizada, o critério supremo sobre o qual trabalha a evolução por adaptação (Ohashi & Yahara, 1999).

Reconhecem-se dois tipos fundamentais de recompensa alimentar:

• Néctar:Néctar: essencialmente,essencialmente uma fonte de energia rápida para os polinizadores; a concentração de açúcares no néctar está intimamente correlacionada aocom o tipo de polinizador.
• Pólen:Pólen: fornece lípidos e proteínas essenciais; cerca de 8–10% das angiospérmicas oferecem pólen como única recompensa (Buchmann, 1983).

Referem-se ainda três tipos menos frequentesfrequentes, de recompensa. O consumo direto de peças da flor está associado a relações mutualistas ancestrais (e.g., a polinização cantarófila de muitas magnoliídeas por escaravelhos), sendo os estames os tecidos mais consumidos. Algumas espécies recompensam os seus polinizadores fornecendo habitat e tecidos nutritivos para o desenvolvimento das larvas (nursery pollination), fenómeno descrito adiante a respeito da polinização nas figueiras (Ficus). Cerca de 600 espécies de orquídeas neotropicais produzem substâncias voláteis irresistíveis para os machos de um grupo peculiar de himenópteros: as abelhas da tribo EuglossinaeEuglossini (Apidae). Estas fragrâncias perfumadas são ativamente recolhidas e acumuladas num órgão especial nas patas posteriores dos machos, para depois serem utilizadas em paradas nupciais (Figura 283) (Ramírez et al., 2011). Algumas plantas tropicais (e.g., família Malpighiaceae) produzem óleos ricos em energia em glândulas específicas (elaióforos), que são recolhidos por abelhas solitárias especializadas para aprovisionar os seus ninhos e alimentar as larvas (Buchmann, 1987).

Embora seja consensual que o alimento é a principal recompensa, não é a única. A flor pode oferecer um microclima termicamente favorável para os polinizadores (e.g., temperatura ou humidade relativa mais elevadas no interior da corola), protegendo-os da congelação ou da dessecação. Por exemplo, López-Uribe et al. (2025) demonstraram que as flores de duas espécies de aboboreiras (Cucurbita) manipuladas artificialmente de modo a reduzir a humidade no seu interior foram significativamente menos visitadas; e que, quanto mais seco for o ar ambiente, maior é a presença de polinizadores abrigados nestas flores.

Sinalização floral

Para cativar a atenção dos polinizadores, não basta oferecer recompensas; é preciso publicitar a sua existência. As plantas zoófilas servem-se de sinais olfativos, visuais e/ou táteis. Os insetos possuem um sentido do olfato apuradíssimo, do qual dependem para localizar parceiros sexuais, descobrir alimentos, encontrar locais para oviposição e escapar a predadores (e.g., detetando sinais de alarme). Na flor, os sinais olfativos captam a atenção dos insetos a longa distância. Relativamente à visão, embora o olho composto dos artrópodes tenha menor resolução do que o dos vertebrados, os insetos distinguem perfeitamente e memorizam cores, tamanhos e formas (Chittka & Raine, 2006). No ato da polinização entomófila, a visão atua a curta distância, complementando o olfato. Os sinais táteis, por seu turno, atuam apenas quando o inseto já se encontra pousado na flor. Em resumo, as plantas servem-se ade uma sinalização floral multimodal (multimodal floral signaling) que envolve odores para atrair ao longe, a visão para guiar ao perto e o tato para posicionar e orientar o inseto após o contacto.

As aves respondem sobretudo a sinais visuais, uma vez que o seu sentido do olfato é mais limitado. Consequentemente, as plantas ornitófilas são geralmente espampanantesmuito vistosas e sem cheiro (Figuras 288 e 281-B). Os morcegos polinizadorespolinizadores, por outro lado, integram o sentido do olfato com a ecolocalização (Gonzalez-Terrazas et al., 2016). O odor atrai os morcegos a longa distância.distância, Osenquanto os sinais de sonar fornecem informação detalhada sobre a localização e a posição exata das flores –— asmuitas plantas quiropterófilas refletemdesenvolveram peças florais com formas específicas que funcionam como «guias acústicas», refletindo intensamente os ultrassons emitidos pelos morcegos (Von Helversen & Von Helversen, 2003).

Os sinais olfativos são emitidos por osmóforos, normalmente sediados no perianto (e.g., na coroa dos narcisos, Narcissus). São constituídos por misturas voláteis de composição química variável consoante o polinizador-alvo; e.g., odores doces e florais para atrair abelhas, ou odores fétidos semelhantes a proteínas em decomposição (odor a carne podre) para atrair moscas. A putrescina e a cadaverina são duas moléculas comummente emanadas quer por flores polinizadas por dípteros, quer por cadáveres (Urru et al., 2011). Foi proposto que as fragrâncias florais teriam evoluído antes dos sinais visuais, derivando de compostos químicos com a função original de deter a herbivoria por insetos, possivelmente nas gimnospérmicas ancestrais (Pellmyr & Thien, 2006).

Os sinais visuais envolvem a cor, o tamanho e a forma geométrica de peças da flor. Expressam-se, por exemplo, no perianto (e.g., pétalas coloridas das Liliaceae, padrões e pelos em Iris e guias ultravioletas em Caltha [Ranunculaceae]; Figura 284), nos estames (e.g., estames vistosos das Myrtaceae e Mimosoideae) ou na inflorescência como um todo (e.g., inflorescências comosas da Lavandula [Lamiaceae] e as grandes brácteas de Mussaenda [Rubiaceae]; Figuras 146 e 156). Naturalmente,Embora oso sinaisespetro visuaisvisual coloridosseja sãodiferente, irrelevantesa cor é também crucial para as plantas polinizadas por espécies notívagas (morcegos e borboletas noturnas), justificando o facto de estas flores serem caracteristicamente brancas ou verde-pálidas, de modo a maximizarem o contraste visual refletindo a luz lunar e estelar (Willmer, 2011).

A cor percecionada pelos animais é o somatório dos comprimentos de onda refletidos pela flor. Comparando com a visão humana, muitas aves estendem o seu espetro do visível até ao ultravioleta (UV). As abelhas, por sua vez, não veem o vermelho,vermelho puro, mas são muito sensíveis ao UV. As borboletas diurnas habitam um mundo de cor mais similar ao dos humanos (Barth, 1991). As flores zoófilas tendem a refletir a luz solar nos comprimentos de onda mais facilmente discrimináveis pelos seus agentes polinizadores preferenciais: por isso, as flores ornitófilas são geralmente vermelhas ou laranjas; as flores melitófilas são frequentemente violetas, azuis ou amarelas; e as flores polinizadas por borboletas apresentam cores muito variadas (Shrestha et al., 2013; Barth, 1991; Quadro 48). Isto não significa que as abelhas nunca visitem flores vermelhas. A papoila-das-searas (Papaver rhoeas, Papaveraceae), que pontua de vermelho os campos mediterrânicos, possui uma forte refletância UV. As flores que refletem estritamente no vermelho — sem cor UV e, portanto, percecionadas como pretas ou cinzentas pela abelha — podem, ainda assim, atraí-las pelo forte odor ou pelo contraste da sua forma no meio da folhagem. Além disso, evidências sugerem que o espetro visual das abelhas se estende o suficiente nos grandes comprimentos de onda para lhes conferir alguma sensibilidade residual ao vermelho (Chittka & Waser, 1997).

A cor ultravioleta é ubíqua no mundo vegetal e altamente atrativa para as abelhas (Figura 284-B; Cronin & Bok, 2016). Ter a capacidade de ver o UV confere uma importante vantagem ecológica ao inseto: por exemplo, aumenta o contraste visual das superfícies em relação à densa folhagem verde dos ambientes florestais (Tedore & Nilsson, 2019). É provável que tenha sido esta a pressão seletiva original que explica a evolução e a manutenção da visão UV nos insetos vegetarianosancestrais ancestrais,(muito antes da origem das flores), uma capacidade sensorial que sófoi posteriormente foi «manipulada» e cooptada pelas angiospérmicas para atrair polinizadores.

As guias nectaríferas (nectar guides) são sinais periânticos visuais e/ou táteis,táteis muito frequentes em plantas cuja morfologia dificulta o acesso direto ao néctar. Geralmente, assumem a forma de linhas, veios ou pontos (no espetro visível humano ou apenas em UV), ou ainda linhas de pelos e papilas, formando um padrão convergente que irradia em direção à fauce (garganta) da flor. Por vezes, reduzem-se a uma densa mancha escura no centro (as chamadas guias UV; Figura 284-B). Estas guias funcionam como os sinais de uma pista de aterragem de aviação, neste caso, assinalando a proximidade da recompensa e encaminhando os indivíduos polinizadores e/ou a sua probóscide na direção exata do nectário (Figura 284-C) (Leonard & Papaj, 2011).

As flores zoófilas necessitam de posicionar estrategicamente os estames e o estigma e de forçar o movimento dos polinizadores, garantindo um contacto íntimo e preciso com o corpo do animal. Por exemplo, os densos pelos que revestem o lábio inferior de muitas corolas bilabiadas atuam não só como guias, mas também como obstáculos que empurram o dorso do inseto polinizador contra os estames alojados no lábio superior da flor (Westerkamp & Claßen-Bockhoff, 2007). As flores simpétalas zigomórficas são particularmente eficientes a controlar o movimento dos polinizadores. A elevada fiabilidade do encontro mútuo e, em seguida, do contacto inseto-antera permite que as espécies zoófilas produzam proporcionalmente muito menos pólen do que as espécies anemófilas, libertando-o muitas vezes aglomerado por substâncias viscosas (e.g., pollenkitt). A eficiência na deposição massiva de pólen (no estigma) por via biótica explica também por que motivo a maior parte das espécies zoófilas evoluiu ovários com múltiplos primórdios seminais, ao contrário das anemófilas, que frequentemente possuem apenas um (Pacini & Hesse, 2005).

A manutenção de uma elaborada — e metabolicamente dispendiosa — sinalização floral (pétalas gigantes, pigmentos, odores) pressupõe que: (i) os polinizadores possuem um sistema nervoso capaz de a ler, interpretar e memorizar; e que (ii) estes sinais estão fidedignamente correlacionados com a presença de recompensas (Knauer & Schiestl, 2015). A capacidade de os polinizadores distinguirem e aprenderem corretamente as flores pela simetria, tamanho, cor ou odor é adaptativa: os indivíduos ou as colónias (no caso de insetos eussociais) mais ágeis a quantificar e memorizar as flores mais proveitosas obtêm mais recursos vitais para a sua própria reprodução (Raine & Chittka, 2008).

Dado que os vertebrados gastam desproporcionadamente mais energia por evento de polinização do que os insetos, as plantas ornitófilas e quiropterófilas são obrigadas a produzir volumes substanciais de néctar. Esta abundância atrai inevitavelmente insetos oportunistas que poderiam consumir a recompensa sem realizar a polinização (ladrões de néctar). Para proteger este elevado investimento metabólico, as plantas exploram as capacidades físicas e cognitivas superiores dos vertebrados (e.g., aprendizagem motora e manipulação espacial). Desenvolvem assim arquiteturas florais complexas (e.g., perianto rígido, corolas muito tubulares, perianto rígidotubulares e néctar oculto) que funcionam como verdadeiros «filtros ecológicos»: as aves e os morcegos aprendem rapidamente a aceder à recompensa, ao passo que o acesso se revela morfológica ou cognitivamente intransponível para a maioria dos insetos, evitando o roubo do néctar (Castellanos et al., 2004; Willmer, 2011).

Qualidade e desempenho de um polinizador

Apesar de as abelhas (família Apidae e linhagens afins da superfamília Apoidea) serem, globalmente, os principais polinizadores das angiospérmicas, nem sempre são eficientes. Por exemplo, quando uma abelha solitária muito pequena (e.g., Andrena subgén. Micrandrena, Andrenidae) visita flores grandes (e.g., as estevas, Cistus spp., Cistaceae), raramente consegue tocar nos estigmas, comportando-se, na prática, como um mero fitófago ladrão de pólen. Do mesmo modo, admite-se que a maioria dos coleópteros que visitam as flores é mais destrutiva do que benéfica, porque mastigam grandes massas de pólen, consomem vorazmente as peças florais e, por possuírem um exosqueleto e élitros lisos, transportam pouco pólen (Barth, 1991). Na perspetiva da planta, os polinizadores não são todos iguais e nem todas as visitas são desejáveis (Quadro 46).

QUADRO 46. Qualidade e desempenho de um polinizador

A qualidade de um polinizador (pollinator quality) e conceitos afins são intensamente debatidos na bibliografia botânica. Sem entrar em grandes detalhes conceptuais e terminológicos, um bom polinizador tem de ser simultaneamente eficaz e eficiente a realizar o serviço de polinização.   É eficaz (effective) se, em cada visita, deposita no estigma grãos de pólen viáveis e coespecíficos em grande número (uma métrica empiricamente quantificada na literatura como Single Visit Deposition ou SVD). É eficiente (efficient) se deposita nos estigmas uma proporção elevada dos grãos de pólen que recolhe das anteras. Ao contrário do conceito de eficácia, o conceito de eficiência pondera os custos metabólicos do pólen que é desviado pelo animal para outras funções que não a polinização (e.g., provisão de alimento para larvas e insetos adultos) (Ne'eman et al., 2010). Para ser amplamente eficaz, um polinizador tem de ser competente a contactar os estames e os pistilos (de preferência de flores de indivíduos distintos), demonstrar uma elevada constância floral e, de preferência, possuir alguma especificidade nas suas preferências alimentares. Em contraste, um polinizador de fraca qualidade (pouco eficiente), por exemplo, colhe grandes massas de pólen, mas tem hábitos de limpeza apurados e transporta o pólen empacotado em locais inacessíveis aos estigmas (e.g., nas corbículas das patas traseiras); ou tem uma superfície corporal desfavorável à aderência dos grãos de pólen (e.g., insetos glabros); ou exibe uma fisionomia que o impede de contactar adequadamente com as anteras e os estigmas. É do interesse evolutivo das plantas maximizar as visitas por bons polinizadores (aumentando a frequência da sua visitação, i.e., o número de visitas por flor e por unidade de tempo) e, de algum modo, rejeitar estruturalmente os maus polinizadores. Em suma, o desempenho de um polinizador (pollinator performance) é efetivamente o produto da sua qualidade pela sua frequência de visitação. Um polinizador de visitação frequente (mesmo que de qualidade mediana) fecunda um elevado número de primórdios seminais à escala da planta ou da população. No entanto, um polinizador com um desempenho excecional na transferência individual de pólen consegue maximizar o sucesso reprodutivo da planta mesmo com uma frequência de visitação muito baixa (Ne'eman et al., 2010).

O pólen de uma planta generalista que atraia uma vasta e indiferenciada gama de insetos corre um enorme risco de não chegar ao destino certo. Esta probabilidade de falha é tanto maior quanto maior for a diversidade e menor a qualidade dos visitantes, ficando também a flor exposta a ladrões de néctar e antófagos (fitófagos de flores). Assim, reduzir evolutivamente o universo de visitantes a um clube restrito de "bons polinizadores" (Quadro 46) confere óbvias e enormes vantagens seletivas à planta.

Os polinizadores apresentam características anatómicas, neurosensoriais e ecológicas díspares: as aves são pesadas, os morcegos operam de noite, as abelhas têm língua curta ou longa e veem o UV, as borboletas pousam ou pairam (mais informação nos Quadros 48 e 49). Ao longo de milhões de anos, a estrutura das flores evoluiu em função das características dos polinizadores animais, adquirindo arquiteturas, cores, odores e recompensas específicas para selecionar os vetores mais eficientes, excluir os fitófagos e garantir a fidelidade dos vetores. Esta especialização biológica explica a notável evolução de traços morfológicos convergentes em famílias de plantas muito distintas (v. «Síndromes de polinização»). Porém, a especialização tem, como veremos, riscos e limites (v. «Coevolução polinizador animal-planta polinizada»).

Pese embora  as extraordinárias adaptações dos polinizadores para transferir pólen entre flores, é errado afirmar que uma abelha ou um beija-flor «evoluíram com o propósito de polinizar flores». Na realidade, a seleção natural otimizou a estrutura e o comportamento dos animais polinizadores para a extração, recolha e consumo máximos de energia (néctar) e proteína (pólen) em seu próprio proveito. O «serviço de polinização» que prestam é um subproduto evolutivo — uma consequência inevitável imposta pelas restrições morfológicas que as flores desenvolveram para os manipular, também elas, em seu próprio proveito. A coevolução entre polinizadores e plantas assenta, assim, num profundo e inultrapassável conflito de interesses (Bronstein, 2001; Willmer, 2011) (v. «Conflito polinizadores-plantas polinizadas. Ladrões de pólen e néctar»).

Ainda assim, estes milhões de anos de coevolução antagonista e mutualista traduziram-se numa dependência ecológica absolutamente irredutível: as angiospérmicas zoófilas dependem dos polinizadores animais para a sua reprodução sexual e para gerar variação genética perante um mundo em mutação; e, em contrapartida, uma fração imensa da biodiversidade animal global colapsaria rapidamente sem o combustível doce e o pólen nutritivo fornecidos pelo engenho das flores.

Polinização entomófila

Em progresso