Sistemas de reprodução

Definição de sistema de reprodução

Sob a designação lata de sistema de reprodução, discutem-se em seguida os aspetos biológicos da expressão sexual (sistemas sexuais) e os sistemas de cruzamento, tendo por referência as plantas com flor. Na bibliografia especializada, os sistemas de reprodução são abordados com vários níveis de detalhe e explicitados através de uma nomenclatura especializada que, infelizmente, nem sempre aplicada de forma consistente.

Sistemas sexuais

O sistema sexual (sexual system) expressa a distribuição morfológica dos órgãos sexuais ao nível do indivíduo (planta), da população ou da cultivar (nas espécies domesticadas). No Quadro 43 estão resumidos os sistemas sexuais considerados por Cruden e Lloyd (1995) para o grande clado das plantas terrestres.

Grosso modo, cerca de 70% das espécies de angiospérmicas são homoicas (flores hermafroditas), 20% são monoicas e apenas 10% são estritamente dioicas (Geber et al., 1999). A monoicia e a dioicia evoluíram de forma independente em muitos e diversos grupos de plantas ancestralmente homoicas (Figuras 272 e 273; Figuras III.1.6 e III.1.7). Admite-se, com forte suporte filogenético, que uma etapa evolutiva intermédia de flores unissexuais na mesma planta (monoicia) precedeu, na grande maioria dos casos, a evolução final para a separação total dos sexos em plantas distintas (dioicia) (Cronk, 2022).

QUADRO 43: Sistemas sexuais das plantas terrestres (adaptado de Cruden & Lloyd, 1995).

Legenda: [ ] – indivíduo; f. – flor; hermaf. – hermafrodita. *Em agronomia, é comum designar como ginoicas as cultivares apenas com flores ♀.

Figura III.1.6. Sistemas sexuais. Dioicia em Silene latifolia (Caryophyllaceae). A) e B) flor ♂, n.b.: antóforo (indicado por uma seta). C) e D) flor ♀ com cinco estiletes livres. [Bragança; fotografias do autor.]

Figura III.1.7. Sistemas sexuais. Monoicia em banana-da-terra (Musa × paradisiaca, Musaceae). N.b.: frutos em formação e flores ♂ na axila de grandes brácteas na extremidade distal (em baixo) da inflorescência. [Gabú, Guiné-Bissau; fotografia do autor.]

Existe uma forte associação ecológica entre a polinização abiótica (pelo vento e pela água) e a dioicia e monoicia. Uma vez que muitas destas espécies produzem imensas massas de pólen (em particular as anemófilas), a separação espacial (monoicia) e a separação temporal (dicogamia) dos sexos reduzem drasticamente os riscos de geitonogamia (Friedman & Barrett, 2009; Renner & Ricklefs, 1995). A argumentação evolutiva para esta correlação pode ser enriquecida com uma componente puramente biomecânica: a dispersão eficiente do pólen pelo vento requer estames compridos e flexíveis, enquanto a captura desse pólen exige estigmas igualmente longos e expostos; numa flor hermafrodita, estas duas estruturas tão proeminentes correm o sério risco de interferir fisicamente entre si. A razão de ser evolutiva detalhada da anemofilia está discutida no ponto «Polinização abiótica».

A monoicia e a dioicia têm uma expressão manifestamente superior em ambientes extremos — locais demasiado secos (desertos e semidesertos), frios (flora alpina e de tundra), salinos (estuários e sistemas lagunares), pobres em nutrientes (flora ultrabásica), húmidos (flora aquática dulçaquícola e marinha) ou isolados (ilhas) —, onde estas estratégias parecem conferir mais vantagens adaptativas do que em condições ambientais benignas para a vida vegetal (Renner & Ricklefs, 1995). Esta associação a ambientes extremos é particularmente evidente nas plantas aquáticas, sendo muito mais frequente nas espécies permanentemente submersas (de polinização hidrófila) do que nas espécies com flores emergentes (Philbrick & Les, 1996).

A promoção forçada da diversidade genética — crítica na adaptação e na persistência em condições extremas e instáveis — é apontada como a causa maior da evolução para a monoicia e a dioicia. Apesar disso, a monoicia e a dioicia são globalmente menos frequentes do que a homoicia (hermafroditismo) porque envolvem custos reprodutivos e energéticos elevadíssimos para a população, pela simples razão de que uma parte significativa dos indivíduos (na dioicia) ou das flores de uma planta (na monoicia) são estritamente ♂ e, portanto, nunca produzirá semente.

Para contornar este desperdício de recursos, outras formas de expressão sexual evoluíram para reduzir os custos da monoicia e da dioicia estritas, mantendo níveis aceitáveis e intermédios de alogamia, são um exemplo das diversas variantes da poligamia (a coexistência de flores hermafroditas e flores unissexuais no mesmo indivíduo ou população; Quadro 43), uma condição surpreendentemente frequente na natureza. Veremos, mais adiante, que as angiospérmicas desenvolveram muitos outros mecanismos morfológicos e genéticos alternativos para promover a alogamia sem terem de incorrer nos custos severos da monoicia e da dioicia estruturais.

Os sistemas sexuais são particularmente diversos e plásticos na família das cucurbitáceas (Zhang et al., 2006). A expressão dos sete sistemas sexuais distintos identificados nesta família resulta de uma complexa interação entre a genética da planta e os fatores ambientais (luz e temperatura). As cucurbitáceas cultivadas demonstram perfeitamente a complexidade da sexualidade desta família de trepadeiras herbáceas. A melancia e muitas abóboras cultivadas (Cucurbita spp.) são tipicamente monoicas. Contudo, os pepinos podem ser monoicos ou apresentar linhagens exclusivamente ♀(plantas ginoicas). Agronomicamente, as cultivares ginoicas são substancialmente mais produtivas porque têm o potencial de vingar um pepino por cada flor; em contrapartida, por suportarem uma carga de frutos tão grande, exigem solos muito férteis, rega abundante e a plantação consociada de cultivares polinizadoras (com flores ♂).

A maioria das cultivares comerciais de meloeiro, por seu turno, é andromonoica ou trimonoica. Fenologicamente, as primeiras flores emitidas no eixo principal do meloeiro são sempre ♂; as flores ♀ e/ou hermafroditas diferenciam-se mais tarde, nos ramos laterais secundários ou terciários. Por esta razão, o ramo primário é geralmente podado precocemente ("capado", na gíria agronómica) logo acima da segunda folha verdadeira; esta operação cultural visa forçar e acelerar a ramificação lateral para induzir o aparecimento antecipado de flores ♀ ou hermafroditas, aumentando a produção precoce de frutos.

No ponto «Coevolução polinizador animal-planta polinizada» mostra-se que a figueira cultivada (Ficus carica) é uma espécie funcionalmente ginodioica, possuindo cultivares constituídas por indivíduos que atuam exclusivamente como ♀ (cultivares edíveis ou figueiras mansas) e indivíduos com síconos portadores de flores ♀ e ♂ (caprifigos). São também ginodioicos alguns tomilhos ibéricos (Thymus spp., Lamiaceae). A androdioicia (coexistência de plantas hermafroditas com plantas estritamente masculinas) é muito mais rara na natureza do que a ginodioicia, estando documentada em alguns espargos silvestres (Asparagus, Asparagaceae) e em certas solanáceas (Pannell, 2002).

Sistemas de cruzamento

Reconhecem-se dois tipos fundamentais de sistemas de cruzamento (mating systems):

• Autopolinização (ou autofecundação; self-pollination): transferência de pólen no interior da mesma flor, entre flores de um mesmo indivíduo ou entre flores de indivíduos pertencentes ao mesmo clone;
• Polinização cruzada (ou alogamia, xenogamia; cross-pollination): transferência de pólen entre dois indivíduos geneticamente distintos da mesma espécie.

A autopolinização divide-se em dois subtipos:

• Geitonogamia (geitonogamy): polinização de uma flor com o pólen oriundo de outras flores localizadas no mesmo indivíduo;
• Autogamia (ou polinização direta; autogamy): primórdios seminais e pólen envolvidos na fecundação procedentes da mesma flor hermafrodita.

É importante sublinhar que, no contexto das plantas cultivadas propagadas vegetativamente (e.g., pomares de árvores de fruto por enxertia), a polinização cruzada refere-se à transferência de pólen entre plantas de diferentes cultivares (i.e., de diferentes genótipos compatíveis), uma vez que a polinização entre árvores da mesma cultivar equivale, em termos genéticos, a uma autopolinização.

A proporção de sementes resultantes de polinização cruzada num determinado ecossistema varia imenso de espécie para espécie, e entre populações geograficamente isoladas da mesma espécie. Grosso modo, estima-se que 80% a 90% das angiospérmicas sejam exclusiva ou predominantemente alogâmicas e apenas 10% a 20% sejam predominantemente autogâmicas. No estudo dos sistemas de cruzamento em biologia populacional, considera-se que uma população ou espécie possui um sistema de cruzamento misto quando a sua taxa de polinização cruzada (outcrossing rate), isto é, a proporção de sementes comprovadamente alogâmicas, se situa entre 0,2 e 0,8 (Goodwillie et al., 2005).

Os mesmos autores (Goodwillie et al., 2005) avaliaram, a partir da literatura disponível, o sistema de cruzamento de 345 espécies de plantas com semente e concluíram que 44% das espécies estudadas eram funcionalmente alogâmicas, 42% tinham um sistema de cruzamento marcadamente misto e apenas 14% optavam estritamente pela autopolinização. Embora haja um pico óbvio de frequência na alogamia pura, os sistemas mistos têm uma enorme expressão ecológica, sobretudo nas plantas entomófilas, porque constituem uma solução evolutiva de compromisso (seletivamente vantajosa) que evita simultaneamente a depressão endogâmica da autopolinização e os riscos de falha reprodutiva associados a uma polinização cruzada estrita em anos de escassez de polinizadores animais (descritos na secção seguinte).

As famílias com taxas de polinização cruzada perfeita (ou quase perfeita) possuem, muito frequentemente, mecanismos especializados de polinização, ostentando flores zigomórficas e/ou corola simpétala; e.g., Balsaminaceae, Orchidaceae, Lamiaceae, Bignoniaceae e a grande maioria das Fabaceae. Estas famílias correspondem a linhagens evolutivamente avançadas e muito diversas. Em contraste, as plantas com elevados níveis de autogamia têm geralmente flores menos vistosas, com corola actinomórfica e dialipétala (Lloyd & Schoen, 1992). Esta morfologia floral simples é muito comum em plantas ruderais de famílias como as Brassicaceae, Caryophyllaceae (e.g., morugem, Stellaria media) e Polygonaceae. Em termos autoecológicos, a autogamia está intimamente associada a ciclos de vida curtos (plantas anuais ou bienais) e a plantas colonizadoras com áreas de distribuição geográfica muito vastas (Razanajatovo et al., 2016) — como acontece com muitas gramíneas anuais (Poaceae) que dominam os ecossistemas perturbados. Estas importantes correlações morfológicas e ecológicas serão retomadas mais à frente.

Vantagens e desvantagens da polinização cruzada

Os descendentes de eventos de autopolinização, ou de cruzamentos entre indivíduos geneticamente muito próximos, são, geralmente, mais débeis e produzem menos semente do que os descendentes resultantes de cruzamentos entre indivíduos não aparentados. No jargão da biologia evolutiva, diz-se que os primeiros têm uma fitness darwiniana (aptidão) inferior relativamente às descendências de polinização cruzada (Quadro 9). Esta redução do sucesso reprodutivo e da sobrevivência de indivíduos e populações é designada por depressão endogâmica (inbreeding depression).

Admite-se que a manifestação fenotípica de genes deletérios recessivos — que deixam de estar "mascarados" em consequência da diminuição da heterozigotia — será o mecanismo genético mais importante por detrás da depressão endogâmica. A este problema soma-se outro efeito nocivo, do ponto de vista da fitness da planta: o desconto de pólen (pollen discount). O pólen que é fisiologicamente gasto na autopolinização de uma flor deixa de poder ser investido na conceção de indivíduos geneticamente superiores através da polinização cruzada noutras plantas; tem, utilizando o vocabulário da ciência económica, um custo de oportunidade reprodutiva elevado (o tal desconto) (Harder & Wilson, 1998).

A polinização cruzada (alogamia) resolve estas contrariedades por três vias fundamentais: (i) atenua ou elimina os efeitos deletérios da depressão endogâmica; (ii) incrementa a variação genética tanto à escala do indivíduo (maximizando a heterozigotia) como da população (garantindo maior diversidade alélica e variação nas frequências alélicas); e (iii) aumenta a probabilidade estatística de fixação rápida de mutações adaptativas (Wright & Barrett, 2010). Por conseguinte, a produção constante de progénies superiores é, de imediato, uma das maiores e mais evidentes vantagens da polinização cruzada (e de todos os complexos mecanismos morfológicos e genéticos que a promovem). A longo prazo, o incremento da variação genética e a fixação de mutações vantajosas aceleram as taxas evolutivas por adaptação, aumentam o potencial evolutivo de populações e espécies face a alterações ambientais e a patógenos, e reduzem drasticamente a probabilidade da sua extinção. Em suma, a polinização cruzada leva ainda mais longe as vantagens intrínsecas da sexualidade.

Os efeitos detrimentais da autopolinização e, implicitamente, as vantagens da polinização cruzada constituem uma poderosa força evolutiva a moldar a estrutura da flor. Os custos biológicos da autopolinização contínua são de tal ordem que gerações sucessivas de cruzamentos estritamente autogâmicos podem conduzir uma linhagem inteira à extinção (Barrett, 2014). Consequentemente, a polinização cruzada, como se referiu anteriormente, é muito mais comum nas plantas com semente do que a autopolinização, e os mecanismos estruturais e genéticos que a promovem (e.g., dioicia, dicogamia, auto-incompatibilidade) são diversos e ecologicamente abundantes. Como refere Charles Darwin "A natureza detesta a perpetuação da autofecundação." (Darwin, 1876).

O simples facto de, apesar de tudo, muitos indivíduos recorrerem regularmente à autopolinização demonstra que a polinização cruzada nem sempre é a melhor ou a única estratégia evolutiva vantajosa para as plantas. As vantagens da autopolinização sobrepõem-se às da alogamia quando os vetores polínicos (e.g., insetos e aves) e/ou outros indivíduos da mesma espécie (parceiros sexuais) são escassos. Por exemplo, as Yucca (Asparagaceae) neotropicais são autoincompatíveis no centro (core) da sua área de distribuição, mas autocompatíveis na periferia, onde os polinizadores naturais — microlepidópteros do género Tegeticula (Prodoxidae) — escasseiam devido a fatores climáticos (Dodd & Linhart, 1994).

O mesmo princípio aplica-se a populações de muito baixa densidade ou a populações fundadoras de reduzida dimensão (uma vez que a probabilidade de encontro entre os sexos é diretamente proporcional à densidade populacional), ou a espécies de floração muito precoce, cuja ântese pode ocorrer antes da emergência térmica dos insetos polinizadores. Pelos mesmos motivos, a autopolinização é mais comum em plantas herbáceas anuais, sobretudo em populações de baixa densidade, do que em plantas lenhosas e longevas (Barrett, 2014). Todos estes exemplos se enquadram na chamada hipótese da segurança reprodutiva (reproductive assurance hypothesis), originalmente formulada por Charles Darwin.

A Lei de Baker é uma formulação ecológica empírica que postula que as espécies primariamente autogâmicas são, potencialmente, colonizadoras a longa distância muito mais eficientes do que as espécies estritamente alogâmicas (Baker, 1955). Este acréscimo de eficiência colonizadora (e invasora) deve-se à baixíssima probabilidade dos polinizadores animais se dispersarem a longa distância (e.g., através de um oceano ou de uma montanha) em simultâneo com a semente da planta polinizada, ou de esta complexa relação mutualista conseguir restabelecer-se e ser igualmente eficiente no novo território de destino. Em contrapartida, uma só semente de uma planta autogâmica consegue fundar uma nova população. A Lei de Baker tem sido amplamente confirmada em estudos dos sistemas sexuais de plantas escapadas de cultura e naturalizadas noutros continentes, sejam elas de caráter invasor ou não (Pannell et al., 2015).

A alogamia ameaça a segurança reprodutiva das populações finícolas (localizadas nas franjas da área de distribuição da espécie) ou das populações isoladas adaptadas a ambientes extremos (e.g., flora de solos tóxicos derivados de rochas ultrabásicas/serpentínicas). Em nichos ecológicos muito estreitos como estes, o constante fluxo de pólen vindo do centro da área de distribuição pode diluir adaptações locais ou quebrar combinações génicas raras, porém altamente vantajosas para aquelas condições ecológicas (Levin, 2010).

Pela mesma ordem de razões, quando um habitat é muito estável e previsível, não é evolutivamente vantajoso investir cegamente na polinização cruzada, porque a contínua aquisição de nova variação genética é escassamente adaptativa; é o que acontece em muitas espécies de plantas aquáticas e submersas (Philbrick & Les, 1996). A autopolinização também é incrivelmente vantajosa em espécies pioneiras que colonizam habitats muito instáveis, uma vez que estas só têm a ganhar em produzir rapidamente o maior número possível de descendentes viáveis, sem desperdiçar tempo e recursos metabólicos na construção de flores complexas ou estruturas de promoção da alogamia.

A transição da polinização cruzada para a autogamia ocorreu milhares de vezes, mas a sua reversão é menos frequente, um indício de que a autogamia frequentemente representa um beco sem saída evolutivo (evolutionary dead end) (Barrett, 2014). A rigidez da estrutura genética expõe muitas espécies autogâmicas a ciclos repetidos de colonização-extinção. Consequentemente, as espécies autogâmicas apresentam uma variação genética muito limitada à escala da população, mas um grau de diferenciação genotípica elevado quando se comparam populações distintas. Nas espécies alogâmicas sucede exatamente o inverso (Barrett, 2014).

Ainda assim, os riscos severos de extinção associados à autopolinização prolongada são mitigados por três mecanismos biológicos e genéticos fundamentais. Por um lado, a autopolinização expurga os genes deletérios, i.e., o principal fator que se opõe à evolução da autopolinização pode ser eliminado pela própria autopolinização (Goodwillie et al., 2005). A poliploidia, característica de muitas plantas, diminui a expressão dos genes deletérios e incrementa a taxa de acumulação de variação genética decorrente da mutação das cópias, a tal «matéria-prima» da evolução (Briggs & Walters, 2016). A maior parte das plantas classificadas como autogâmicas, na realidade, não opta por uma autogamia perfeita e os eventos periódicos de polinização cruzada podem ser suficientes para injetar e repor variação (Linhart, 2015; Razanajatovo et al., 2016).

A maioria das plantas domesticadas é autogâmica, embora os seus ancestrais fossem frequentemente alogâmicos (Zohary, 2001). Neste contexto, a autogamia apresenta várias vantagens. Em primeiro lugar, a autogamia isolou rapidamente as linhagens em domesticação dos seus progenitores selvagens (menos produtivos), permitindo o seu cultivo em proximidade sem risco de hibridação. Em segundo lugar, diferentes genótipos (cultivares) de espécies autogâmicas podem ser cultivados lado a lado ou mesmo na mesma sementeira, em mistura, sem comprometer a identidade varietal e fenotípica da semente colhida para o ano seguinte. São excelentes exemplos de plantas cultivadas autogâmicas de importância mundial o trigo-mole, a aveia, a cevada, o arroz, a ervilheira, o feijoeiro-comum, o linho e o trevo-subterrâneo. O algodoeiro, o tomateiro e as pimenteiras são também considerados maioritariamente autogâmicos, embora produzam uma percentagem variável e documentada de sementes por alogamia espontânea se os polinizadores abundarem.

Pelo contrário, o centeio, o milho e o milheto são espécies cerealíferas abertamente alogâmicas. O mesmo perfil reprodutivo se verifica na grande maioria das plantas lenhosas cultivadas (e.g., todas as árvores de fruto da família Rosaceae), cujos indivíduos, por esse motivo, são altamente heterozigóticos – e, consequentemente, têm de ser obrigatoriamente propagadas de forma assexuada (por enxertia ou estacaria) para não perderem as suas características comerciais na descendência cruzada (v. «Reprodução assexuada»; Hartmann et al., 2014). A preservação das cultivares de espécies alogâmicas que são obrigatoriamente propagadas por semente (como as variedades tradicionais de centeio, o milho e o milheto) é uma tarefa complexa porque é necessário evitar a contaminação genética por pólen transportado pelo vento a partir de genótipos vizinhos indesejáveis. Isto só é conseguido na prática de produção de semente certificada através de rigorosos métodos de isolamento, como o isolamento geográfico de campos (quilómetros de distância) ou a trabalhosa polinização controlada e manual das flores femininas (emasculação e ensacamento).