Sistemas de reprodução
Definição de sistema de reprodução
Sob a designação comumlata de sistema de reprodução,reprodução, discutem-se em seguida algunsos aspetos biológicos da expressão sexual (sistemas sexuais) e os sistemas de cruzamento, tendo por referência as plantas com flor. Na bibliografia,bibliografia especializada, os sistemas de reprodução são abordados com vários níveis de detalhe e explicitados através de uma nomenclatura especializada,especializada infelizmenteque, infelizmente, nem sempre aplicada de forma consistente.
Sistemas sexuais
O sistema sexual (sexual system) expressa a distribuição morfológica dos órgãos sexuais ao nível do indivíduo,indivíduo (planta), da população ou da cultivar (nas plantasespécies cultivadas)domesticadas). No Quadro III.1.143 estão resumidos os sistemas sexuais considerados por Cruden &e Lloyd (1995) para o grande clado das plantas terrestres.
Grosso modo, cerca de 70% das espécies de angiospérmicas são homoicas,homoicas (flores hermafroditas), 20% são monoicas e apenas 10% são estritamente dioicas (Geber et al., 1999). A monoicia e a dioicia evoluíram de forma independente em muitos e diversos grupos de plantas ancestralmente homoicas (Figuras 272 e 273; Figuras III.1.6 e III.1.7). Admite-sese, com forte suporte filogenético, que uma etapa evolutiva intermédia de flores unissexuais na mesma planta (monoicia) precedeu, na grande maioria dos casos, a evolução dafinal dioiciapara a separação total dos sexos em plantas diferentes (dioicia) (Cronk, 2022).
QUADRO 43: Sistemas sexuais das plantas terrestres (adaptado de Cruden & Lloyd, 1995).
Legenda: [ ] – indivíduo; f. – flor; hermaf. – hermafrodita. *Em agronomia, é comum designar como ginoicas as cultivares apenas com flores ♀.
Figura III.1.6. Sistemas sexuais. Dioicia em Silene latifolia (Caryophyllaceae). A) e B) flor ♂, n.b.: antóforo (indicado por uma seta). C) e D) flor ♀ com cinco estiletes livres. [Bragança; fotografias do autor.]
Figura III.1.7. Sistemas sexuais. Monoicia em banana-da-terra (Musa × paradisiaca, Musaceae). N.b.: frutos em formação e flores ♂ na axila de grandes brácteas na extremidade distal (em baixo) da inflorescência. [Gabú, Guiné-Bissau; fotografia do autor.]
Existe uma forte associação ecológica entre a polinização abiótica (pelo vento e pela água) e a dioicia e a monoicia. Uma vez que muitas destas espécies produzem grandesimensas massas de pólen,pólen (em particular as anemófilas,anemófilas), a monoiciaseparação espacial (monoicia) e a dicogamiaseparação temporal (dicogamia) dos sexos reduzem drasticamente os riscos de geitonogamia (J. Friedman & Barrett, 2009; Renner & Ricklefs, 1995). A argumentação evolutiva para esta correlação pode ser enriquecida com uma componente puramente biomecânica: a dispersão eficiente do pólen pelo vento requer estames flexíveiscompridos e flexíveis, enquanto a captura dodesse pólen porexige estigmas igualmente longos e expostos que,expostos; numa flor hermafrodita, estas duas estruturas tão proeminentes correm o sério risco de interferir fisicamente.fisicamente uma com a outra. A razão de ser evolutiva detalhada da anemofilia está discutida no ponto «Polinização abiótica».
A monoicia e a dioicia têm maioruma expressão manifestamente superior em ambientes extremos –— locais demasiado secos (desertos e semidesertos), frios (flora alpina e de tundra), salinos (estuários e sistemas lagunares), pobres em nutrientes (flora ultrabásica), húmidos (flora aquática dulçaquícola e marinha) ou ilhasisolados –(ilhas) —, onde estas estratégias parecem atribuirconferir mais vantagens adaptativas do que em condições ambientais mais benignas para a vida vegetal (Renner & Ricklefs, 1995). AEsta associação a ambientes extremos é particularmente evidente nas plantas aquáticas, sendo muito mais frequente nas espécies permanentemente submersas (de polinização hidrófila) do que nas espécies com flores emersasemergentes (Philbrick & Les, 1996).
A promoção forçada da diversidade genética –— crítica na adaptação e na persistência em condições extremas e instáveis –— é apontada como a causa maior da evolução para a monoicia e daa dioicia. AApesar disso, a monoicia e a dioicia são globalmente menos frequentes do que a homoicia (hermafroditismo) porque envolvem custos reprodutivos e energéticos elevados,elevadíssimos para a população, pela simples razão de que uma parte significativa dos indivíduos (na dioicia) ou das flores de uma planta (na monoicia) são estritamente ♂ ee, nãoportanto, produzemnunca produzirão semente.
Para contornar este desperdício de recursos, outras formas de expressão sexual reduzemevoluíram para reduzir os custos da monoicia e da dioicia estritasestritas, mantendo níveis aceitáveis e intermédios de alogamia;alogamia, e.g.são um exemplo das diversas variantes da poligamia (indivíduosa comcoexistência de flores hermafroditas e flores unissexuais;unissexuais no mesmo indivíduo ou população; Quadro III.1.1)43), uma condição muitosurpreendentemente frequente na natureza. Veremos, mais adiante, que as angiospérmicas desenvolveram muitos outros mecanismos demorfológicos promoçãoe dagenéticos alternativos para promover a alogamia alternativos, sem osterem de incorrer nos custos da monoicia e da dioicia.
A monoicia e a dioicia são menos frequentes do que a homoicia porque envolvem custos energéticos elevados, pela simples razão de que uma parte significativa dos indivíduos (na dioicia) ou das flores (na monoicia) são ♂ e não produzem semente. Outras formas de expressão sexual reduzem os custosseveros da monoicia e da dioicia estritas mantendo níveis intermédios de alogamia; e.g. diversas variantes da poligamia (indivíduos com flores hermafroditas e flores unissexuais; Quadro III.1.1.), uma condição muito frequente na natureza. Veremos, adiante, que as angiospérmicas desenvolveram muitos outros mecanismos de promoção da alogamia alternativos, sem os custos da monoicia e da dioicia.estruturais.
Os sistemas sexuais são particularmente diversos nase plásticos na família das cucurbitáceas (Zhang et al., 2006). A expressão dos sete sistemas sexuais distintos identificados nanesta família resulta de uma complexa interação entre a genética da planta e oos ambiente.fatores ambientais (luz e temperatura). As cucurbitáceas cultivadas demonstram bemperfeitamente a complexidade da sexualidade desta família de trepadeiras herbáceas. A melancia e muitas abóboras cultivadas (Cucurbita spp.) cultivadas são tipicamente monoicas. OsContudo, os pepinos podem ser monoicos ou apresentar linhagens exclusivamente ♀(plantas ♀ginoicas(ginoicas);). Agronomicamente, as cultivares ginoicas são substancialmente mais produtivas porque produzemtêm o potencial de vingar um pepino por flor,cada flor; em contrapartida, por suportarem uma carga de frutos tão grande, exigem solos muito férteisférteis, rega abundante e a presençaplantação consociada de plantascultivares polinizadoras.polinizadoras (com flores ♂).
A maioria das cultivares comerciais de meloeiromeloeiro, por seu turno, são andromonoicas ou trimonoicas. AsFenologicamente, as primeiras flores emitidas no eixo principal do meloeiro são sempre ♂; as flores ♀ e/ou hermafroditas diferenciam-se mais tarde, nos ramos laterais secundários ou terciários. OPor esta razão, o ramo primário é geralmente podado –precocemente capado("capado", na terminologiagíria agronómicaagronómica) –logo acima da segunda folha verdadeiraverdadeira; paraesta operação cultural visa forçar e acelerar a ramificação elateral para induzir o aparecimento antecipado de flores ♀ ou hermafroditas, e dessa forma antecipar e aumentaraumentando a produção precoce de frutos.
No ponto «Coevolução polinizador animal-planta polinizada» prova-mostra-se que a figueira cultivada (Ficus carica) é uma espécie funcionalmente ginodioica, compossuindo cultivares constituídas por indivíduos que atuam exclusivamente como ♀ (cultivares edíveis)edíveis ou figueiras mansas) e cultivaresindivíduos com síconos portadores de flores ♀ e ♂ (caprifigos). São também ginodioicos alguns tomilhos ibéricos (Thymus spp., Lamiaceae). A androdioicia (coexistência de plantas hermafroditas com plantas estritamente masculinas) é muito menosmais frequenterara na natureza do que a ginodioicia.ginodioicia, Algunsestando Asparagusdocumentada em alguns espargos silvestres (Asparagus, Asparagaceae) e em certas solanáceas são androdioicas (Pannell, 2002).
Sistemas de cruzamento
Reconhecem-se dois tipos fundamentais de sistemas de cruzamento (mating systems):
- Autopolinização (= autofecundação; self-pollination) – transferência de pólen no interior de uma flor, entre flores de um mesmo indivíduo ou entre flores de indivíduos pertencentes ao mesmo clone;
- Polinização cruzada (= alogamia, xenogamia; cross-pollination) – transferência de pólen entre dois indivíduos distintos.
A autopolinização tem dois subtipos:
- Geitonogamia (geitonogamy) – polinização de flores com o pólen oriundo de outras flores do mesmo indivíduo;
- Autogamia (= polinização direta; autogamy) – os primórdios seminais e o pólen envolvidos na fecundação procedem da mesma flor.
Nas plantas cultivadas propagadas vegetativamente (e.g. árvores de fruto), a polinização cruzada refere-se à transferência de pólen entre plantas de diferentes cultivares (de diferentes genótipos).
A proporção de sementes resultantes de polinização cruzada varia muito de espécie para espécie e entre populações da mesma espécie. Grosso modo, 80-90% das angiospérmicas são exclusiva ou predominantemente alogâmicas e 10-20 % autogâmicas. No estudo dos sistemas de cruzamento considera-se que uma dada população ou espécie tem um sistema de cruzamento misto quando a taxa de polinização cruzada (outcrossing rate), i.e., quando a proporção de sementes alogâmicas se situa no intervalo 0,2-0,8 (Goodwillie et al., 2005). Os mesmos autores avaliaram a partir da literatura o sistema de cruzamento de 345 plantas com semente e concluíram que 44% das espécies estudadas eram alogâmicas, 42% tinham um sistema de cruzamento misto e 14% optavam pela autopolinização. Embora haja um pico de frequência na alogamia, os sistemas mistos têm grande expressão, sobretudo nas plantas entomófilas, porque constituem uma solução de compromisso, seletivamente vantajosa, que evita os riscos da autopolinização e da polinização cruzada perfeita descritos em seguida. Os sistemas mistos são mais comuns nas plantas polinizadas por insetos do que na polinização pelo vento. As famílias de polinização cruzada perfeita ou quase apresentam, frequentemente, mecanismos especializados de polinização, flores zigomórficas e corola simpétala; e.g. Balsaminaceae, Orchidaceae e muitas Fabaceae. Correspondem a linhagens evolutivamente avançadas e muito diversas. As plantas com elevados níveis de autogamia geralmente têm corola actinomórfica, dialipétala (Lloyd & Shoen, 1992). A autogamia está ainda associada a ciclos de vida anuais ou bienais, e a plantas com áreas de distribuição vastas (Razanajatovo et al., 2016). Retomam-se estas correlações mais à frente.
Vantagens e desvantagens da polinização cruzada
Os descendentes de eventos de autopolinização ou de cruzamentos entre indivíduos geneticamente próximos são, geralmente, mais débeis e produzem menos semente do que os descendentes de cruzamentos entre indivíduos não aparentados. No jargão da biologia evolutiva, diz-se que têm uma fitness darwiniana inferior relativamente às descendências de polinização cruzada (Quadro 9). Esta redução do sucesso reprodutivo de indivíduos e populações é designada por depressão endogâmica. Admite-se que a manifestação de genes deletérios recessivos, em consequência da diminuição da heterozigotia, será o mecanismo mais importante por detrás da depressão endogâmica. Soma-se um outro efeito nocivo, o desconto de pólen (pollen discount): o pólen gasto na autopolinização não é investido na conceção de indivíduos superiores por polinização cruzada, tem, usando o vocabulário da ciência económica, um custo de oportunidade (Harder & Wilson, 1998).
A polinização cruzada (i) atenua os efeitos deletérios da depressão endogâmica, (ii) incrementa a variação genética à escala do indivíduo (heterozigotia dos indivíduos) e da população (maior diversidade alélica e variação nas frequências alélicas) e (iii) aumenta a probabilidade de fixação de mutações adaptativas (Wright & Barrett, 2010). Por conseguinte, a produção de progénies superiores é, de imediato, uma das maiores vantagens da polinização cruzada (e dos mecanismos que a promovem). Por outro lado, a promoção da variação genética e da fixação de mutações vantajosas acelera as taxas evolutivas por adaptação, aumenta o potencial evolutivo de populações e espécies, e reduz a probabilidade da sua extinção. Em suma, a polinização cruzada leva ainda mais longe as vantagens da sexualidade.
Os efeitos detrimentais da autopolinização e, implicitamente, as vantagens da polinização cruzada são uma poderosa força evolutiva. Os custos da autopolinização são tais que gerações sucessivas de cruzamentos autogâmicos podem conduzir uma linhagem à extinção (Barrett, 2014). Consequentemente, a polinização cruzada é mais comum nas plantas com semente do que a autopolinização, e os mecanismos que a promovem são diversos e abundantes. A natureza detesta a perpetuação da autofecundação, intuiu Darwin em 1876.
O simples facto de muitas plantas recorrerem à autopolinização demonstra, no entanto, que a polinização cruzada nem sempre é a melhor estratégia. As vantagens da autopolinização sobrepõem-se às da alogamia quando os polinizadores ou outras plantas da mesma espécie (parceiros sexuais) são escassos. Por exemplo, as Yucca (Asparagaceae) neotropicais são autoincompatíveis no centro (core) da sua área de distribuição, mas autocompatíveis na periferia onde os polinizadores naturais – microlepidópteros do género Tegeticula (Prodoxidae) – começam a escassear devido a fatores climáticos (Dodd & Linhart, 1994). O mesmo princípio aplica-se a populações de reduzida dimensão ou baixa densidade – uma vez que a probabilidade de encontro entre os sexos é proporcional à densidade populacional – ou a espécies de floração precoce, cuja ântese pode ocorrer antes da emergência dos polinizadores. Por motivos similares, a autopolinização é mais comum em plantas herbáceas anuais, sobretudo em populações de baixa densidade, do que em plantas lenhosas e longevas (Barrett, 2014). Estes exemplos caem na chamada hipótese da segurança reprodutiva (reproductive assurance hypothesis), originalmente formulada por Charles Darwin.
A lei de Baker é uma formulação empírica que hipotetisa que as espécies autogâmicas são, potencialmente, colonizadoras a longa distância mais eficientes do que as espécies alogâmicas (Baker, 1955). O acréscimo de eficiência deve-se à baixa probabilidade do polinizador se dispersar a longa distância em simultâneo com a planta polinizada, ou desta relação mutualista ser igualmente eficiente ao território de origem. A lei de Baker tem sido confirmada em estudos dos sistemas sexuais de plantas escapadas de cultura e naturalizadas, de carácter invasor ou não (Pannell et al., 2015).
A alogamia ameaça a segurança reprodutiva nas populações finícolas (localizadas nas franjas da área de distribuição) ou em populações de ambientes extremos (e.g. solos tóxicos derivados de rochas ultrabásicas) porque pode diluir adaptações ou quebrar combinações génicas vantajosas (Levin 2010). Quando o ambiente é muito estável (previsível), também não vale a pena investir cegamente na polinização cruzada porque a aquisição de variação genética é escassamente adaptativa, como acontece em muitos grupos de plantas estritamente aquáticas (Philbrick & Les, 1996). A autopolinização também é vantajosa em espécies invasoras ou que colonizam habitats muito instáveis, que só têm a ganhar em produzir rapidamente muitos descendentes, sem desperdiçar recursos em estruturas de promoção da alogamia.
A transição da polinização cruzada para a autogamia ocorreu milhares de vezes, mas a sua reversão é menos frequente, um indício de que a autogamia frequentemente representa um beco sem saída evolutivo (evolutionary dead end) (Barrett, 2014). A rigidez da estrutura genética expõe muitas espécies autogâmicas a ciclos repetidos de colonização-extinção. Consequentemente, as espécies autogâmicas têm uma variação genética limitada ao nível da população, mas um grau de diferenciação elevado entre populações. Nas espécies alogâmicas sucede o inverso (Barrett, 2014).Os riscos de extinção associados à autopolinização prolongada são, porém, mitigados por quatro mecanismos. Por um lado, a autopolinização expurga os genes deletérios, i.e., o principal fator que se opõe à evolução da autopolinização pode ser eliminado pela própria autopolinização (Goodwillie et al., 2005). A poliploidia característica de muitas plantas diminui a expressão dos genes deletérios e incrementa a taxa de acumulação de variação genética por mutação, a tal «matéria-prima» da evolução (Briggs & Walters, 2016). A maior parte das plantas classificadas como autogâmicas, na realidade, não opta por uma autogamia perfeita e os eventos periódicos de polinização cruzada podem ser suficientes para repor a variação (Linhart, 2015; Razanajatovo et al., 2016).
A maioria das plantas domesticadas é autogâmica, embora os seus ancestrais fossem frequentemente alogâmicos (Zohary, 2001). Neste contexto, a autogamia apresenta várias vantagens. Em primeiro lugar, isolou rapidamente as linhagens em domesticação dos seus progenitores selvagens, permitindo o seu cultivo em proximidade sem risco de hibridação. Em segundo lugar, diferentes genótipos de espécies autogâmicas podem ser cultivados lado a lado, ou mesmo em mistura, sem comprometer a identidade varietal. São exemplos de plantas cultivadas autogâmicas o trigo-mole, a aveia, a cevada, o arroz, a ervilheira, o feijoeiro-comum, o linho e o trevo-subterrâneo. O algodoeiro, o tomateiro e as pimenteiras são também maioritariamente autogâmicos, embora produzam uma percentagem variável de sementes por alogamia.
Pelo contrário, o centeio, o milho e o milheto são espécies alogâmicas. O mesmo se verifica na maioria das plantas lenhosas cultivadas (por exemplo, árvores de fruto), que são, por isso, altamente heterozigóticas e propagadas de forma assexuada (v. «Reprodução assexuada»; Hartmann et al. (2014)). A preservação de cultivares de espécies alogâmicas propagadas por semente (como o centeio, o milho e o milheto) é complexa, uma vez que é necessário evitar a contaminação genética por genótipos indesejáveis. Isto é conseguido através de métodos de isolamento, como o isolamento geográfico ou a polinização controlada de flores femininas.